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Gayana (Concepción)

versión impresa ISSN 0717-652Xversión On-line ISSN 0717-6538

Gayana (Concepc.) v.66 n.2 Concepción  2002

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-65382002000200010 

Gayana 66(2): 161-179, 2002

EL ANALISIS RETROSPECTIVO DEL CRECIMIENTO EN PECES 
Y SUS PROBLEMAS ASOCIADOS

THE RETROSPECTIVE ANALYSIS OF THE GROWTH IN FISH 
AND THEIR ASSOCIATED PROBLEMS

Miguel Araya1, 2 & Luis Cubillos3

RESUMEN

La historia del crecimiento individual de los peces se encuentra registrada en las marcas presentes en las estructuras duras como otolitos, escamas, vértebras, huesos y radios. El análisis retrospectivo o retrocálculo es una técnica que permite utilizar esa información para estimar dimensiones corporales en edades o etapas previas de la historia de vida, a través de relaciones entre mediciones realizadas en la estructura dura y las dimensiones del pez. En este trabajo se revisan los métodos de retrocálculo más ampliamente utilizados en peces y sus supuestos, con énfasis en la relación tamaño de la estructura dura - longitud del pez. La estructura dura más utilizada corresponde a los otolitos sagittae de los peces teleósteos, y aunque se hace referencia a ellos la técnica es aplicable a otras estructuras duras.

Se distinguen dos aproximaciones: a) los métodos proporcionales; y, b) el método de regresión, ambas aproximaciones utilizan los parámetros de la ecuación que relaciona la longitud del pez y el tamaño del otolito al momento de la captura. El método de regresión no toma en cuenta la variación en el tamaño del otolito entre los peces; mientras que los métodos proporcionales incorporan la información de cada pez lo que da cuenta de la variación individual. Ambas aproximaciones asumen que existe una proporcionalidad entre el crecimiento somático y el crecimiento del otolito.

A pesar del amplio uso que se hace del retrocálculo en estudios de crecimiento, a la técnica se le ha dado una importancia menor al momento de aplicarlo, lo que indica que es pobremente entendido. Aún cuando todos los métodos de retrocálculo se basan en la hipótesis de existencia de una proporcionalidad entre el crecimiento del otolito y el crecimiento del pez, sin embargo hay un número de especies en los cuales la relación longitud pez-otolito no es lineal. Un buen entendimiento de la relación entre el tamaño del otolito y tamaño del cuerpo puede llevar a mejorar la exactitud de los métodos de retrocálculo aplicado a cada especie. El desarrollo de los métodos de retrocálculo debería estar orientada hacia el diseño de algoritmos que consideren la tasa de crecimiento tiempo-variante. Por último, debido a la naturaleza de las mediciones (medidas repetidas y autocorrelación) los esfuerzos debieran dirigirse hacia la aplicación de métodos estadísticos apropiados y al uso de series de tiempo.

PALABRAS CLAVES: Retrocálculo, crecimiento en peces, otolito, tasa de crecimiento, edad.

ABSTRACT

The individual fish growth history is recorded in the marks of hard structures, such as otoliths, scales, vertebrates, bones and rays. The retrospective analysis or back-calculation is a technique that allows to use this information to estimate body dimensions at previous ages or stages in the fish life history. This is achieved by using relationships between measurements taken from the hard structure and the body fish. In this paper, the more widely back-calculation methods used in fish are reviewed, as well as the main assumptions in the relationships between the hard structure size and the fish length. In teleosts, the more used hard structure have been the sagittae otoliths and although the technique can be applied to other hard structures, the otoliths are used as a reference.

Two approaches are distinguished: a) the proportional methods, and b) the regression method, both approaches begin with estimates of the parameters for the equation that relates the fish length and the otolith size at the moment of the capture. The regression method does not take into account the individual variation in size of fish otoliths. On the contrary, the proportional methods use the information of each fish, i.e. the individual variation. However, both approaches assume that there are a direct proportion between the somatic growth and the otolith growth.

In spite of the wide use of back-calculation methods in age and growth studies, the importance of the back-calculation technique have been overlooked when this is applied. This means that the technique is poorly understood. . All the back-calculation methods are based on the proportion between the otolith growth and body growth. However, there is a number of species in which the relationships between body fish and otolito size is non-linear. Better understanding of the relationships between otolith size and body size should improve the accuracy of back-calculation methods, mainly in those where readiness of data exists. The development of back-calculation methods should be addressed to the design of algorithms that consider the time-varying growth rate. Finally, because there are repeated measures and autocorrelation in back-calculation methods the research efforts should be oriented to improve the application of appropriate statistical methods and the uses of time series.

KEYWORDS: Back-calculation, fish growth, otolith, growth rate, age.

INTRODUCCION

El registro de la historia del crecimiento de un pez se encuentra contenido en las marcas presentes en las estructuras duras, sean estas escamas, otolitos, vértebra u otra. El análisis retrospectivo o retrocálculo es una técnica que permite extraer esa información mediante varias medidas tomadas del organismo para inferir su longitud en una o varias etapas precedentes. Específicamente, se usan las dimensiones de las marcas de crecimiento de la estructura dura, junto a la longitud del cuerpo al momento de la captura, para estimar la longitud al tiempo de formación de cada una de estas marcas (Chugunova 1963; Everhart et al. 1976; Ricker 1975; Francis 1990). Este método también ha sido llamado "la reconstrucción del crecimiento" (Chugunova 1963) ya que el principal uso que se le ha dado ha sido el de estimar la longitud de los peces a edades tempranas cuando no se tienen ejemplares jóvenes en la muestra con el fin de ajustar una curva de crecimiento (Powles & Warlem 1988; Stergiou et al. 1992).

Según Smith (1983), el retrocálculo es una herramienta de gran utilidad, ya que se puede monitorear las tasas de crecimiento promedio de varias clases de edad en la población, identificando de esta forma años o estaciones de crecimiento lento o rápido. Además, la información puede ser utilizada para establecer correlaciones con factores ambientales y finalmente entregar los datos básicos para construir modelos de crecimiento predictivos. Weatherley (1972) indica que desde el punto de vista práctico, los efectos de los cambios en la pesca o la presión de los predadores pueden ser inferidos a partir de los datos de crecimiento retrocalculados.

La técnica de retrocálculo, sin embargo, también ha sido utilizada en peces con otros propósitos, como por ejemplo: reconstruir la historia de vida temprana (Shafer 2000), determinación del momento de formación del primer anillo de crecimiento en otolitos (Melo 1984), estudios de la dinámica de crecimiento de los primeros estadíos de vida (Laiding et al. 1991), determinación del comienzo de la maduración sexual (Rijnsdorp & Storbeck 1991) y determinación de cambios de longitud a la edad en diferentes años (Sjöstrand 1992).

Chambers & Miller (1995) indican que la habilidad para estimar y analizar registros de crecimiento individual es clave para responder algunas preguntas de interés de los científicos pesqueros, entre ellas, ¿las tasas de mortalidad varían con los patrones de crecimiento individuales? ¿el crecimiento individual varía con el tiempo a la eclosión? ¿el crecimiento difiere entre cohortes? y ¿cómo los factores ambientales se correlacionan con diferencias entre cohortes en el crecimiento individual?

En 1910 se propone la primera fórmula de retrocálculo, la cual asume una directa proporcionalidad entre el crecimiento del pez y sus escamas (Lea 1910, Dahl 1910, fide Chugunova 1963), a partir de entonces diversos investigadores han trabajado en el diseño de metodologías para realizar el retrocálculo, aunque son escasos los trabajos que evalúan la validez y precisión del método usado (Hile 1970; Weatherley 1972; Rijnsdorp et al. 1990). Francis (1990) indica que la técnica no parece ser bien entendida a pesar de su amplio uso, por lo que realiza un riguroso análisis matemático de los principales métodos, poniendo énfasis en las hipótesis que las soportan. Posteriormente, han aparecido otros métodos tratando de corregir las deficiencias que presentan los métodos tradicionales (Campana 1990; Sirois et al. 1998).

El presente trabajo revisa los métodos de retrocálculo del crecimiento en peces, los supuestos que la sostienen con énfasis en la relación tamaño de la estructura dura - longitud del pez, algunos usos, problemas en la aplicación y el efecto de la tasa de crecimiento variable.

METODOS DE RETROCALCULO

Nomenclatura

Con el fin de estandarizar la nomenclatura, en la presente revisión se hablará de "otolito" para hacer referencia a cualquiera de las diferentes estructuras duras utilizadas en los estudios de edad y crecimiento en peces, ya que la metodología aplicada es válida para cualquiera de ella. Como también para el tipo de marca que se forma en los otolitos, la que puede ser, diaria, anual o de otra periodicidad. Además, se usará la siguiente notación:

L : Longitud somática del pez
R : Tamaño del otolito
Li : Longitud del pez al momento de formación del i-ésimo annulus u otra marca en el otolito
Ri : Tamaño del otolito al momento de formación del i-ésimo annulus u otra marca
Lc : Longitud del pez al momento de la captura
Rc : Tamaño del otolito al momento de la captura
a y b : Intercepto y pendiente de la función f(L) cuando es lineal


c y d : Intercepto y pendiente de la función g(R) cuando es lineal


Se pueden distinguir dos aproximaciones al retrocálculo: (1) los métodos proporcionales y (2) el método de regresión. Ambas aproximaciones, comienzan con la estimación de los parámetros de la ecuación que relaciona la longitud del pez y el tamaño del otolito al momento de la captura. El método de regresión usa la ecuación para estimar las longitudes pretéritas a cada edad directamente desde las marcas periódicas sin preocuparse de la variación en el tamaño del otolito entre los peces. Mientras que los métodos proporcionales incorporan la información de cada pez lo que da cuenta de la variación individual (Carlander 1981; Francis 1990; Campana 1990; Araya & Martínez). Estas aproximaciones asumen que existe una proporcionalidad entre el crecimiento somático y el crecimiento del otolito (Carlander 1981; Campana 1990). Esto último puede ser discutible, situación que se analizará más adelante. A continuación se describen ambas aproximaciones.

Métodos de Retrocálculo Proporcionales

Método de Dahl-Lea

Dahl en 1910 y separadamente en el mismo año Lea (fide Duncan 1980), propusieron el método, el cual describe la familia de todas las líneas rectas que pasan a través del origen, se basa en el supuesto que "El otolito crece en proporción exacta a la longitud del pez" (Fig. 1), la que puede ser escrita como


Figura 1. Relación entre el crecimiento de un pez y su escama, de acuerdo al principio de dependencia lineal, la cual es la base para la fórmula de proporcionalidad directa (Tomado de Chugunova 1963).

Figure 1. Fish growth and scale relationship, according to the principle of lineal dependence, which is the base for formula direct proportionality (Taken of Chugunova 1963).

cuya fórmula de retrocálculo es


en esta metodología de retrocálculo se escoge la línea que pasa por el punto (Lc; Rc) para cada individuo estudiado (Fig. 2).


Figura 2. Relación entre la longitud del pez y el tamaño del otolito la que muestra, como ejemplo, algunas de las trayectorias individuales con el intercepto igual a cero, de acuerdo a la hipótesis de proporcionalidad directa del método de Dahl-Lea.

Figure 2. Fish length and otolith size relationship in which show, as example, some of the individual trajectories with the intercept similar to zero, according to the hypothesis of direct proportionality of Dahl-Lea method.

Método de Fraser-Lee

Este método ha sido uno de los más ampliamente utilizados para retrocalcular longitudes pretéritas (Carlander 1981; Francis 1990), se basa en el supuesto "El incremento de crecimiento del otolito es, en promedio, una proporción constante del incremento de crecimiento del pez". La expresión matemática requiere, además, del supuesto que cada línea pasa por el punto (R=0; L=c) es decir, la línea no pasa por el origen, ya que cuando el tamaño es igual a cero la longitud es igual al intercepto (Fig. 3). La fórmula de retrocálculo es


donde la estimación de c adquiere gran importancia. Generalmente se ha considerado como el intercepto de la Ec. 2 (Francis 1990). Mientras que los autores originales (Fraser 1916 y Lee 1920 fide Smedstad & Holm 1996) describen c como la longitud del pez al momento de la formación de la escama (u otolito). Carlander (1981, 1982) propone utilizar un valor del intercepto estándar para cada especie, con el fin de eliminar la varianza causada por un muestreo sesgado, es decir, debido a la no-inclusión en la relación pez-otolito de los individuos más jóvenes. Debido a este sesgo Campana (1990) propone el método del intercepto biológico, a pesar que algunos autores han manifestado que el intercepto, c, no tendría una interpretación biológica (Hile 1970).


Figura 3. Relación entre la longitud del pez y el tamaño del otolito con algunas de las trayectorias individuales, considerando un intercepto común distinto de cero, lo que está de acuerdo al método de Fraser-Lee.

Figure 3. Fish length and otolith size relationship with some of the individual trajectories, considering an intercept common different from zero, this according to Fraser-Lee's method.

Método de Hile

Hile (1941, fide Francis 1990) expone una metodología de retrocálculo que no requiere que la relación entre la longitud pez y el tamaño del otolito sea lineal, o tome alguna forma en particular. Esta se basa en el supuesto que "El porcentaje o desviación relativa del tamaño de cualquier otolito, desde el tamaño teórico, es constante al momento de formación de todos los annuli". Si a este supuesto se le agregara, además, "... y al momento de la captura" la expresión matemática general presenta la siguiente forma


donde h(Li) es el tamaño del otolito teórico. Al no especificarse como se define este "tamaño teórico", la función h se puede derivar de la siguiente manera. Si h se deriva de la regresión de R versus L, entonces h(L) es el tamaño medio de otolito para un pez de longitud L. Si la relación R - L es lineal, su expresión es


Esta ecuación es equivalente a la ecuación de Fraser-Lee (Ec. 5) con la excepción de que c es reemplazada por -(a/b). Ricker (1973) expone que en la teoría de análisis de regresión, -(a/b) es siempre menor que c (intercepto de la función g(R)), por lo que las longitudes retrocalculadas con (Ec. 7) serán siempre menores que las estimadas con (Ec. 5).

Si h deriva de la regresión de L versus R, entonces la definición de h es "el tamaño teórico del otolito para un pez de longitud L es tal, que la longitud media de todos los peces con otolito de este tamaño es L", cuando la relación es lineal la ecuación es la de Fraser-Lee (Ec. 5).

Método de Whitney y Carlander

Whitney & Carlander (1956 fide Francis 1990) parecen ser los primeros en reconocer que hay dos hipótesis para el retrocálculo, que asumen una desviación proporcional constante desde el tamaño medio del otolito o del cuerpo. La primera hipótesis, lo que Francis (1990) llama la de proporcionalidad del tamaño del otolito (SPH) dice, "si el otolito de un pez que ha sido capturado, es relativamente más grande que el otolito promedio para un pez de ese mismo tamaño, entonces el otolito será relativamente más grande que el promedio a lo largo de su vida".

Con esta hipótesis, la razón tamaño promedio del otolito con el tamaño del otolito de un pez en particular, es constante a través de su vida, para cualquier annulus o marca i, la que se expresa como


La ecuación para la SPH es la misma que la ecuación general de Hile (Ec. 6), de manera que la función de retrocálculo, cuando h(L)=f(L), puede ser escrita como


y cuando la relación entre la longitud pez y el tamaño del otolito es lineal, se puede expresar como la ecuación (Ec. 7). Por lo que la función de retrocálculo para la SPH se le atribuye a Hile (1941 fide Francis 1990; Pierce et al. 1996).

La segunda hipótesis, llamada la de proporcionalidad del cuerpo (BPH) indica, "si un pez, al momento de la captura, es relativamente más pequeño, que el pez promedio con un determinado tamaño de otolito, entonces el pez sería relativamente más pequeño que el promedio a lo largo de su vida". Bajo esta hipótesis, el coeficiente tamaño promedio del pez y el tamaño de un pez en particular a un determinado tamaño del otolito, es constante a través de su vida, para cualquier annulus o marca i por lo que se expresa como


Lo que lleva a la siguiente función de retrocálculo


En el caso lineal ésta llega a ser


donde c y d son como en (Ec. 2).

Se puede ver que el método de Dahl-Lea es un caso especial de la forma lineal de estas dos hipótesis, es así que, es idéntica a (Ec. 7) si a=0, y a (Ec. 12) si c=0.

Método del Intercepto Biológico

El retrocálculo mediante el intercepto biológico, es una modificación a la ecuación de Fraser-Lee, el cual emplea un intercepto determinado biológicamente mas que uno estimado estadísticamente, este método lo propone Campana (1990) y la ecuación de retrocálculo es


donde L0 y R0 son la longitud del pez y el tamaño del otolito correspondientes a la iniciación de la proporcionalidad entre el crecimiento del individuo y el otolito. Estas coordenadas necesitan ser determinadas empíricamente, sin embargo, desafortunadamente no hay un punto claro donde las larvas (o embriones) y sus otolitos comiencen a crecer proporcionalmente. Campana (1990) sugiere que se utilicen la talla del pez y del otolito a la eclosión si posteriormente el crecimiento somático y el crecimiento del otolito es proporcional. Además, recomienda su uso por tener varias características deseables, primero, que a través de la incorporación de la corrección del intercepto, tanto en el eje de crecimiento del pez como del otolito, el procedimiento se ajusta al modelo conceptual ampliamente aceptado de la Figura 3, mucho más que otros métodos. Segundo, es insensible a sesgos inducidos por tasas de crecimiento variables en la población, aunque no a la variación de la tasa de crecimiento a través del tiempo. Tercero, el tamaño del pez y del otolito a la eclosión (o al tiempo de iniciación de una relación lineal pez - otolito) puede ser precisamente medido, y difiere muy poco entre individuos.

Método de Crecimiento Tiempo-Variante (CTV)

Este método, al igual que los demás, se basa en los supuestos que (i) hay una periodicidad conocida en la formación de los otolitos, y (ii) hay una proporcionalidad entre el crecimiento somático y el otolito (tópicos que se tocarán más adelante), sin embargo, el método asume que la proporcionalidad varía con la tasa de crecimiento somática.

El método de retrocálculo desarrollado por Sirois et al. (1998) se basó en el trabajo de Campana (1990) quién lo propuso pero no lo aplicó, éste toma en cuenta la variación de la tasa de crecimiento somática en el tiempo y pondera la contribución de cada incremento en el cálculo de la longitud usando un factor de efecto del crecimiento. Este efecto del crecimiento (B) fue estimado por Sirois et al. (1998), en larvas de Osmerus mordax, mediante regresión lineal usando a cada individuo como una observación independiente, es decir de la siguiente manera


donde S es la pendiente de la relación longitud del pez versus tamaño otolito, para cada individuo, la que se calcula usando la longitud del pez y el tamaño del otolito observado a la captura, y la longitud y tamaño al momento de la eclosión, lo que equivale al intercepto biológico de Campana (1990); G corresponde a la tasa de crecimiento absoluta en longitud del pez y se calcula como la diferencia entre la longitud observada a la captura y la longitud a la eclosión dividida por el número de incrementos diarios obtenidos de los otolitos; b y B son los parámetros a estimar.

El método utiliza la estructura del método del Intercepto Biológico en conjunto con el modelo del crecimiento tiempo-variante presentado por Campana (1990). Las longitudes retrocálculadas de acuerdo al método se estiman por


donde Wi es el ancho del incremento a la edad i y W es el ancho medio del incremento, el que fue calculado para cada pez durante los diferentes estadios.

Sirois et al. (1998) indican que el método CTV estima longitudes más exactas a edades previas tanto a nivel poblacional como individual. El método CTV pondera la contribución de cada incremento en el cálculo de la longitud utilizando un factor de efecto del crecimiento (B(Wi-W)). El grado de corrección es una función de la variación del ancho del incremento y (o) de la magnitud del efecto del crecimiento. En ausencia del ancho del incremento variable y (o) del efecto del crecimiento, el método CTV corresponde exactamente al método del intercepto biológico.

El método CTV demuestra dos características deseables. Primero, éste toma en cuenta las variaciones en la tasa de crecimiento en el tiempo, incluyendo el efecto del crecimiento en la fórmula de retrocálculo. Segundo, el método CTV permite determinar matemáticamente períodos de crecimiento negativo. En la ausencia de crecimiento somático o durante períodos de crecimiento somático negativo, la formación del otolito continúa, como se explicará mas adelante, a una tasa reducida. Aunque este rasgo es particularmente útil para obtener estimados de edad verdaderas, esto crea errores en las longitudes retrocalculadas cuando se usan métodos proporcionales.

Métodos no Lineales

El método no lineal más comúnmente usado para retrocálculo, es atribuido a Monastyrsky (1930 fide Hile 1970) y utilizado por Le Cren (1947 fide Weatherley 1972), en el que se describe la relación entre el tamaño pez versus tamaño otolito por la siguiente expresión


por lo que la función de retrocálculo empleada es


donde v y u se estiman de la relación longitud pez - tamaño otolito. La hipótesis a la cual esta fórmula puede ser asociada depende de cómo se calcule el parámetro v, ajustando una regresión de L versus R es compatible con BPH y si la regresión es de R versus L es compatible con SPH.

Por otra parte, Sheriff (1922 fide Hile, 1970) fue el primero en usar una ecuación cuadrática,


para describir la relación entre el cuerpo y la escama, pero no entrega una función de retrocálculo. Por lo que, si la Ec. 18 es ajustada por una regresión no lineal de L versus R, entonces la función de retrocálculo queda


Método de Regresión

El método de regresión consiste en estimar la longitud promedio para cada edad, ingresando el tamaño promedio de cada annulus directamente en la ecuación del modelo ajustado a la relación pez-otolito, es decir, no utilizan una función de retrocálculo. Por lo tanto, la regresión puede considerarse como una simple extrapolación de los datos de longitud en la relación determinada. Esta metodología de regresión, es indirecta e insensible a cambios en la historia del crecimiento individual debido al efecto de promediar la longitud de los peces para una edad dada del otolito, sin tomar en cuenta el crecimiento individual (Carlander 1981; Ricker 1992; Secor & Dean 1992).

La diferencia fundamental de este método con los métodos tradicionales, es que la regresión define sólo una línea para el crecimiento de la población lo cual determina su insensibilidad. Los métodos de retrocálculo tradicionales, si bien se basan, en su mayoría, en las mismas regresiones, no usan éstas para el cálculo directo de las longitudes (Carlander 1981), sino que determinan o "reconstruyen" el crecimiento de cada uno de los individuos de la muestra para posteriormente promediar las longitudes a cada edad pretérita.

Whitney & Carlander (1956 fide Francis 1990) indican que de los datos obtenidos de un sólo pez, sugiere que las longitudes retrocalculadas obtenidas con el método de regresión llegan a ser más variables que aquellas obtenidas con algunos de los métodos proporcionales. Carlander (1981) expone que algunas de las estimaciones de longitudes retrocalculadas, realizadas con el método de regresión, inevitablemente son más grandes que las longitudes al momento de la captura; en contraste con los métodos proporcionales que aseguran que todas las estimaciones son menores a la longitud de captura, además, que los métodos proporcionales utilizan más información contenida en la muestra que el método de regresión (Gutreuter 1987).

Por otro lado, Marques et al. (1982 fide Gutreuter 1987) intenta justificar el método de regresión diciendo que lo que interesa en biología pesquera, no son tanto las longitudes individuales, sino que trabajar con promedios. Por lo que este método ha sido utilizado cuando las longitudes medias retrocalculadas, mas que las individuales son de importancia (Campana & Jones 1992).

COMPARACION Y APLICACION DE METODOS

En Chile diversos trabajos de edad y crecimiento realizados en peces, utilizan como retrocálculo el método de regresión (Aguayo & Steffens 1986; Aguayo et al. 1987; Castillo & Arrizaga 1987; Chong & Aguayo 1990) por lo que no se ha evaluado las posibles variaciones que puedan tener las longitudes medias retrocalculadas con algún método proporcional. Araya & Martínez con información del jurel de la zona norte de Chile comparan las diferencias existentes en el cálculo de longitudes pretéritas al emplear el método de regresión y el de la Hipótesis de Proporcionalidad del Cuerpo (BPH, Ec. 11). La comparación de las curvas de crecimiento obtenidas con las longitudes resultantes de los métodos de retrocálculo y regresión, determina que entre ellos no hay diferencias significativas. Indicando que la similitud de estas curvas puede ser ocasionada por el efecto de promediar las longitudes retrocalculadas para cada edad, lo cual encubriría las desviaciones individuales, aproximando los resultados finales a los entregados por la regresión. Por este motivo, la regresión puede ser usada en situaciones donde lo que importa son las longitudes medias más que los valores individuales (Marques et al. 1982, fide Gutreuter 1987; Campana 1990). Esto implica que el uso de la regresión en evaluación de pesquerías puede ser una herramienta tan válida como el retrocálculo, sin embargo, es importante reconocer las diferencias entre ambos métodos, ya que el retrocálculo, a diferencia de la regresión, permite llevar a cabo estudios en los cuales se necesita información a nivel individual, como los realizados por Melo (1984), Laiding et al. (1991), Rijnsdorp & Storbeck (1991), Sjöstrand (1992) y Shafer (2000).

Campana & Jones (1992) indican que el método de regresión tradicional y el de Fraser-Lee pueden introducir sesgo en el retrocálculo, cuando se utiliza la microstructura de los otolitos, por lo que estos métodos deberían ser usados con precaución.

Smedstad & Holm (1996) intentan determinar la mejor fórmula de retrocálculo para Gadus morhua, se compararon seis fórmulas: 1) Fraser-Lee (Ec. 5) con intercepto c obtenido de la Ec. 2, 2) Fraser-Lee con intercepto obtenido de una regresión media geométrica; 3) la BPH para una relación lineal (Ec. 12); 4) la SPH para una relación lineal; 5) la BPH para una relación no lineal (Ec. 17) y 6) la SPH para una relación no lineal. Todas las fórmulas entregan resultados similares, sobre todo para el retrocálculo mas reciente, las diferencias incrementan hacia las edades jóvenes. Para febrero 1989, todos los valores medios fueron significativamente diferentes del actual, excepto para los métodos 2 y 5. Llegando a una conclusión no tan explícita en la que indican que el método BPH parece ser más correcto que el método SPH y la fórmula de retrocálculo no lineal parece entregar los mejores resultados para los otolitos de G. morhua.

Pierce et al. (1996) comparan tres métodos de retrocálculo proporcionales (Fraser-Lee con intercepto de la regresión ordinaria y con el intercepto de la regresión media geométrica, SPH y BPH) utilizando las escamas de dos especies, Lepomis gibbosus y Notemigonus crysoleucas, correspondientes a 10 lagos de Quebec y además validan las estimaciones comparándolas con longitudes observadas al momento de formación de cada annulus. Para las dos especies, de los 10 lagos estudiados, los cuatro métodos de retrocálculo entregan los mismos resultados, posiblemente debido a la fuerte relación lineal que existe en la relación pez-escama.

Francis (1990) concluye que los métodos SPH y BPH son preferibles a los demás debido a su sólida base teórica y rechaza el método de Fraser-Lee, porque carece de una clara hipótesis subyacente con respecto a la relación pez-otolito. También rechaza el uso de la regresión media geométrica, mientras que Ricker (1992) apoya fuertemente el uso del método de Fraser-Lee con el intercepto estimado de la regresión media geométrica. Sin embargo, Pierce et al. (1996) indican que la elección de la regresión ordinaria o media geométrica para generar la relación pez-escama no parece afectar mayormente los resultados.

En cuanto al intercepto de la Ec. 2, Campana & Jones (1992) se refieren a que tanto el método de regresión como el de Fraser-Lee son sensibles al valor que es empleado; como resultado, modelos lineales y máxima verosimilitud se han desarrollado para tomar en cuenta la variación dependiente de la edad y de la muestra en la relación de la longitud del pez (Bartlett et al. 1984; Weisberg 1986; Smith 1987). Sin embargo, común a todos los procedimientos es el supuesto que la relación longitud del otolito y del pez no varíe de una forma sistemática con la tasa de crecimiento, y además, que uno o ambos parámetros de la regresión pueden ser estimados exactamente desde la población.

Sjöstrand (1992) estudia el arenque del Báltico, población que abarca todo el mar Báltico, viviendo en muy diversas condiciones ambientales. La población desova en diferentes áreas los que presentan muy distintas tasas de crecimiento. Peces de 3 años de edad pueden tener entre 14 y 28 cm y arenques de 20 cm de longitud podría tener entre 1 o 10 años de edad. En algún momento, durante el proceso de migración hacia las áreas de alimentación, estos arenques se mezclan lo que complica bastante estudiar la edad y el crecimiento por lo que se plantea estudiar, hasta qué punto los cambios observados en el tamaño a la edad está causado por cambios en el crecimiento individual y qué proporción pertenece a las distintas poblaciones. Por lo que retrocalcula, con la Ec. 7 y Ec. 12, las longitudes desde las escamas para obtener información del crecimiento individual.

Sus resultados obtenidos con las dos fórmulas entregan valores diferentes, pero el autor no hace mayores comentarios y sólo se limita a decir que las diferencias entregan una idea de la imprecisión del cálculo y que ambas fórmulas describen bastante bien la variación de las longitudes entre los años. Luego, sin mayor fundamento, escoge los valores generados por la Ec. 21 para realizar la discusión, siendo esta última bastante pobre y en la que además no hay una conclusión clara y explícita.

Cubillos & Araya (1997) analizan la aplicación del retrocálculo en la obtención del peso promedio a la edad con el fin de determinar si este procedimiento se debe considerar como un método separado del retrocálculo tradicional de la longitud. Con este objeto, comparan cuatro procedimientos para retrocalcular el peso promedio a la edad, encontrando que el mas eficiente corresponde al método que permite determinar el peso promedio directamente, sin pasar por el retrocálculo de las longitudes, mediante el uso de una relación peso del pez-tamaño del otolito.

Rubilar et al. (1999) estudian la edad y crecimiento de Dissostichus eleginoides de la costa centro sur de Chile, mediante la lectura de las escamas. Debido a que no contaron con individuos menores de 4 años en los desembarques, aplicaron el método de retrocálculo de Fraser-Lee, para estimar las longitudes a las edades iniciales, a pesar que se refieren al supuesto de proporcionalidad, solamente indican que encontraron una buena relación lineal entre la escama y el tamaño del pez, no entregando gráfico de dispersión de puntos ni el ajuste realizado.

Utilizando el método del intercepto biológico (Ec. 13) en Hippoglosoides platessoides, Fossen et al. (1999) encuentra que individuos maduros tienden a ser más grandes que los inmaduros a la misma edad y que individuos más viejos fueron aquellos que eran relativamente pequeños a edades jóvenes. Esto sugeriría una correlación entre bajo crecimiento, retraso de la maduración y alta edad máxima esperada. El mecanismo puede ser, según los autores, que el rápido crecimiento resulta en maduración temprana y que los individuos maduros son expuestos a tasas de mortalidad más altas. Además, el estudio muestra que la relación curvilínea puede no representar el crecimiento individual de los peces, pero puede ser en un principio un resultado de mortalidad talla-selectiva posiblemente relacionada con la maduración.

Chiarella & Conover (1990) determinan la estación de eclosión a partir de las escamas del pez bluefish basados en la talla retrocalculada a la edad 1. Las longitudes retrocalculadas fueron determinadas por el método de Lee. Se incluyeron 16 peces pequeños para aportar información a la relación talla-radio escama. La ocurrencia del fenómeno de Lee fue muy notorio (disminución de las longitudes retrocalculadas a la edad 1 con el incremento de la edad a la captura).

Con el fin de entender la dinámica de la historia de vida de Bathygobius coalitus, Shafer (2000) evalúa los supuestos para la interpretación de los patrones en la estructura del otolito como un registro cronológico de la historia de vida del pez, entre ellos están si existe proporcionalidad entre el otolito y el cuerpo durante la historia de vida temprana y si se forma una marca en la sagitta durante el asentamiento y la metamorfosis. La existencia de proporcionalidad la determinan mediante el análisis sugerido por Hare & Cowen (1995), la longitud total es proporcionalmente lineal al radio de la sagitta para peces entre 8 y 40 mm, mientras que en peces de mayor longitud la relación cambia a una curvilínea debido a la declinación de la tasa de crecimiento de los otolitos relativo a la longitud del pez. Para peces entre 8 y 40 mm, la relación tamaño otolito-tamaño pez no fue afectada por la tasa de crecimiento somática distinta ni por la estacionalidad de la temperatura del agua. La marca de asentamiento que se forma en los otolitos, es validada con ejemplares capturados al momento del asentamiento, y la longitud de asentamiento se retrocalculó utilizando la ecuación de Dahl-Lea.

SUPUESTOS

Independientemente de que el retrocálculo se realice a partir desde los annuli, incrementos de crecimiento diario o marcas con otra periodicidad, existen dos supuestos subyacente a todo método de retrocálculo (Everhart et al. 1976; Campana 1990; Campana & Jones 1992; Hare & Cowen 1995; Meekan et al. 1998; Sirois et al. 1998):

Periodicidad constante de los incrementos

La tasa de formación de los incrementos debe ser constante e invulnerable a errores sistemáticos cuando el otolito es analizado. La periodicidad tiene que ver con la validación de los incrementos, ya sea a nivel micro o macroestructural, y se supone que todo estudio de edad debiera realizarla. Este tema no se abarcará mayormente debido a que se escapa al alcance de esta revisión. Al respecto se puede revisar las recopilaciones de Geffen (1992) y Lai et al. (1996).

Entre el crecimiento del otolito y el crecimiento somático existe una proporción constante: Relación tamaño otolito (TO) -tamaño pez (TP)

Este supuesto generalmente no se demuestra directamente, sino que se ha justificado a través de correlaciones empíricas entre el tamaño del pez y del otolito. Debido a que los otolitos funcionan como baro-receptor, se asume generalmente que ellos incrementan en tamaño en proporción al crecimiento del pez de manera que puedan mantener la integridad de la información que éste proporciona sobre la aceleración y estabilidad. Como los otolitos continúan creciendo bajo las más variables condiciones de crecimiento somático, ha habido gran interés en el uso potencial de los otolitos como un registro cronológico del crecimiento individual (Morales-Nin 2000). Algunos estudios han encontrado correlaciones altamente significativas entre el tamaño del pez y el tamaño del otolito (Wilson & Larkin 1982; Campana & Neilson 1985), tales correlaciones son esperables de estructuras que están en un proceso de crecimiento (Shea 1985), lo que no significa que esta correspondencia se aplique a escala individual o a un nivel más fino (Campana 1990).

Por otro lado, experimentos han mostrado que el otolito sigue creciendo aún cuando el crecimiento somático ha cesado, por ejemplo, Mosegaard et al. (1988) realiza experimentos bajo condiciones de temperatura que inhiben el crecimiento somático, pero la tasa de crecimiento del otolito continúa incrementándose por encima de la temperatura máxima de crecimiento somática. Los mismos autores formulan un modelo, utilizando datos experimentales, que predice el cambio en el tamaño del otolito sobre la base del peso inicial y la temperatura e indican qué efectos deberían ser considerados cuando se realiza retrocálculo. Secor & Dean (1989) han postulado que la formación de la sagitta es determinada por la interacción entre dos componentes, siendo estos, la periodicidad diaria de la formación de los incrementos (que continúan aún bajo períodos de no crecimiento somático) y una componente de amplitud que varía con la tasa de crecimiento somático. Apoya esto último, Wright et al. (1990) quienes encuentran que el otolito incrementa a una tasa casi constante a pesar de los grandes cambios en la tasa de crecimiento somático, incluso pudiendo llegar a cesar. Peñailillo & Araya (1996) encuentran que larvas de Austromenidia regia experimentan una tasa de crecimiento somático negativa entre los 3 y 11 días de edad, mientras que el otolito sigue creciendo. Se ha dado una respuesta a esta desproporcionalidad, indicando que el crecimiento del otolito es un proceso químico extracelular, mientras que el crecimiento somático es fundamentalmente una función del metabolismo, por lo que el crecimiento somático y del otolito pueden proceder independientemente (Mosegaard et al. 1988; Casselman 1990).

Así como se ha informado que la relación entre el tamaño del otolito y la longitud del pez no existe o es débil (Lee et al., 1983; Rice et al., 1985; Mosegaard et al. 1988; Molony & Choat 1990; Wright et al. 1990; Secor & Dean 1992), otros estudios han mostrado que se encuentra relacionado con la tasa de crecimiento absoluta (Reznick et al., 1989; Secor & Dean;, 1989; Secor et al. 1989; Francis et al.; 1993; Xiao;, 1996; Shirripa & Goodyear 1997). De acuerdo a estos estudios, otolitos de peces de crecimiento lento son más grandes que aquellos de peces de crecimiento rápido de la misma talla. Este fenómeno ha sido llamado el efecto del crecimiento y puede causar sesgo en los estimados de longitud cuando se usan los métodos de retrocálculo tradicionales (Campana 1990; Campana & Jones 1992). Por esto, Campana (1990) propone el método del intercepto biológico para eliminar el sesgo en el retrocálculo causado por el efecto del crecimiento. Sin embargo, se ha mostrado que este método es sensible a la variación de la tasa de crecimiento en el tiempo (Secor & Dean 1992).

Aunque la mayoría de los estudios sugieren que el crecimiento del otolito es obligada y parcialmente independiente de la tasa de crecimiento somática del pez, Geffen (1995) propone una ausencia del crecimiento del otolito cuando el crecimiento somático ocurre durante estados específicos de desarrollo, aunque el estudio de Geffen (op. cit.) merece algunas dudas, ya que lo planteado no sería real debido a que existiría un problema en el tratamiento de la información al trabajar con promedio y no con valores individuales.

Factores que pueden afectar la proporcionalidad del crecimiento somático y del otolito

Existen varios factores que pueden afectar la relación tamaño pez (TP) - Tamaño otolito (TO), así como el crecimiento somático y del otolito:

Estructura utilizada: La medida del tamaño del cuerpo y del tamaño del otolito. Algunos estudios basan su aceptación o rechazo de la proporcionalidad entre el crecimiento del otolito y crecimiento somático en la correlación entre TO y TP (Hare & Cowen 1995; Shafer 2000). Existen algunas estructuras que presentan una mayor correlación con el cuerpo que otras, e.g., Lee et al. (1983) encuentran en Thunnus thynnus que las vértebras se ajustan linealmente mejor a la longitud del cuerpo que el tamaño del otolito, por lo que concluyen que las vértebras deberían ser usadas más que los otolitos en estudios de crecimiento de esta especie cuando se tienen que retrocalcular las longitudes.

Temperatura: La temperatura tiene efectos conocidos en el crecimiento del pez y en la formación estructural del otolito. Sin embargo, son escasos los estudios experimentales que relacionen simultáneamente el efecto de la temperatura al crecimiento somático y del otolito. No obstante, la información disponible desde diferentes especies es consistente e indican que el incremento de la temperatura lleva a un incremento en la tasa de formación del otolito para peces de igual tamaño y/o edad y de cualquier efecto que tenga la temperatura en el crecimiento somático (Mosegaard et al. 1988; Zhang & Runham 1992; Gauldie 1996). Resultados con control menos estricto de temperatura muestran el mismo patrón de grandes otolitos a un tamaño de pez con altas temperaturas (Secor & Dean 1989). En contraste, a la baja respuesta entre los otolitos y cambios en la tasa de crecimiento somático, la temperatura parece alterar inmediatamente la formación del otolito (Neilson & Geen 1985, Mosegaard et al. 1988). Se ha sugerido que las variaciones geográficas en la temperatura pueden llevar a diferentes relaciones tamaño pez-tamaño otolito entre poblaciones de la misma especie (Lombarte & Lleonart 1993), y también en algún grado puede explicar las diferencias en la morfología del otolito llevando a diferentes relaciones tamaño pez - área del otolito de diferentes áreas geográficas (Smith 1992).

Tiempo de respuesta: Otro factor que puede afectar la relación entre el crecimiento del otolito y el crecimiento somático es la diferencia en el tiempo de respuesta del crecimiento somático y del otolito ante cambios en el ambiente. Molony & Choat (1990) distinguen diferencias en el tamaño del cuerpo en poblaciones experimentales de Ambassis vachelli, antes del reconocimiento de las diferencias en el tamaño del otolito y ellos concluyen que hay un retardo de 15 días en la respuesta del crecimiento del otolito comparado con el crecimiento somático.

Gutiérrez & Morales-Nin (1986) encuentran una correlación cruzada con un retardo de 0 a 7 días entre el ancho de los incrementos y la temperatura, sugiriendo que el crecimiento del otolito esta retrasado con respecto a cambios en la temperatura. Por lo que el crecimiento del otolito y el crecimiento somático pueden responder a cambios en el ambiente con diferentes tasas, indicando que durante tales períodos, la relación entre el crecimiento del otolito y el crecimiento somático no puede permanecer constante.

Influencias ontogenéticas: Se pueden encontrar dos tipos de influencias ontogenéticas que afectan la relación entre el crecimiento del otolito y el crecimiento somático. Hare & Cowen (1995) indican que la variabilidad edad-independiente en la relación TP-TO y el efecto de la tasa de crecimiento en esta relación difiere entre estados ontogenéticos. Las fuentes de estas diferencias permanecen no claras, esto implica que la exactitud de cualquier procedimiento de retrocálculo puede ser específico del estado de desarrollo. El segundo efecto ontogenético es la ocurrencia de relaciones crecimiento otolito-crecimiento somático específico de cada estado.

Laidig et al. (1991) utilizan un método proporcional curvilíneo para retrocalcular tamaño del pez, con punto de inflexión en esencia representando cambios ontogenéticos en la relación TP-TO. La transición en los estados de la historia de vida, sin embargo, ocurre a talla y edad variable y por lo tanto los cambios ontogenéticos resultan en una compleja relación entre el tamaño del pez y tamaño del otolito

Rijnsdorp et al. (1990) estudian el efecto que podrían tener otros factores en la relación entre el tamaño del otolito y del pez. Los efectos de estos factores fueron estudiados con un análisis de regresión múltiple en el que asumieron un modelo multiplicativo para los efectos de los factores que son probablemente proporcionales al tamaño del otolito mas que a un tamaño absoluto, el modelo utilizado fue


al aplicar logaritmo


donde Y es el tamaño del pez; X1 y X2 son las covariables tamaño del otolito y edad; F1 y F2 son factores discretos, codificado con variables indicadoras, tal como sexo, tipo de otolito, mes o área geográfica; a, ß y g son parámetros a estimar, y e término del error normalmente distribuido. Sus resultados indican que el sexo y la edad tienen un efecto significativo, el efecto positivo de la edad indica que a un mismo tamaño del cuerpo, peces más viejos tienen otolitos más pequeños, por lo que peces que presentan un crecimiento más rápido tienen otolitos más grandes. Mientras que la interacción del sexo y la edad, indica que en las hembras el incremento en el tamaño del cuerpo con la edad es menor que los machos.

Determinación de la variabilidad edad-independiente en la relación tamaño otolito- tamaño pez: Hare & Cowen (1995) y luego Shafer (2000) examinan esta variabilidad mediante la modelación del tamaño del pez y el tamaño del otolito con respecto a la edad. El residuo de estos modelos se usaron para cuantificar la cantidad de variabilidad edad-independiente. Un pez con residuo positivo en la relación edad - tamaño pez representa un pez que es grande para su edad. Mientras que un pez con residuo positivo en la relación edad - tamaño otolito, representa un pez con un gran otolito para su edad. Si la variabilidad edad-independiente en la relación tamaño pez - tamaño otolito no se encuentra presente, entonces los residuos de los dos modelos deberían estar perfectamente correlacionados (Fig. 4).


Figura 4. Esquema para determinar la variabilidad edad independiente. Peces para su edad con grandes otolitos (modificado de Figura 3 de Hare & Cowen, 1995).

Figure 4. Outline to determine the variability age independent. Fish for their age with big otolitos (modified of Figure 3 of Hare & Cowen, 1995).

Determinación del efecto de la tasa de crecimiento: De acuerdo a lo que plantean Reznick et al. (1989), Secor & Dean (1992), Francis et al. (1993) y Hare & Cowen (1995) que si individuos de bajo crecimiento tienen otolitos grandes y más pesados que individuos de crecimiento rápido de la misma longitud, entonces los residuos positivos de una regresión lineal entre el peso del otolito (o tamaño) y la longitud del pez (variable independiente) corresponderían a otolitos más grandes y de baja tasa de crecimiento somático, mientras que residuos negativos corresponden a otolitos más pequeños y con tasas de crecimiento más alta. En otras palabras, residuos de tales regresiones deberían decrecer con el incremento de la tasa de crecimiento somática (Fig. 5).

Figura 5. Esquema para determinar el efecto de la tasa de crecimiento. Peces viejos para su longitud tendrán grandes otolitos (modificado de Figura 3 de Hare & Cowen, 1995).

Figure 5. Outline to determine the growth rate effect. Old fish for their longitude will have big otolitos (modified of Figure 3 of Hare & Cowen, 1995).

Determinación de la variabilidad edad-independiente en la relación tamaño otolito- tamaño pez: Hare & Cowen (1995) y luego Shafer (2000) examinan esta variabilidad mediante la modelación del tamaño del pez y el tamaño del otolito con respecto a la edad. El residuo de estos modelos se usaron para cuantificar la cantidad de variabilidad edad-independiente. Un pez con residuo positivo en la relación edad - tamaño pez representa un pez que es grande para su edad. Mientras que un pez con residuo positivo en la relación edad - tamaño otolito, representa un pez con un gran otolito para su edad. Si la variabilidad edad-independiente en la relación tamaño pez - tamaño otolito no se encuentra presente, entonces los residuos de los dos modelos deberían estar perfectamente correlacionados (Fig. 4).

Determinación del efecto de la tasa de crecimiento: De acuerdo a lo que plantean Reznick et al. (1989), Secor & Dean (1992), Francis et al. (1993) y Hare & Cowen (1995) que si individuos de bajo crecimiento tienen otolitos grandes y más pesados que individuos de crecimiento rápido de la misma longitud, entonces los residuos positivos de una regresión lineal entre el peso del otolito (o tamaño) y la longitud del pez (variable independiente) corresponderían a otolitos más grandes y de baja tasa de crecimiento somático, mientras que residuos negativos corresponden a otolitos más pequeños y con tasas de crecimiento más alta. En otras palabras, residuos de tales regresiones deberían decrecer con el incremento de la tasa de crecimiento somática (Fig. 5).

Xiao (1996) hace notar que hay que tener precaución al momento de diseñar experimentos de crecimiento del otolito y tasa de crecimiento somática en peces, debido al efecto que tiene la tasa de crecimiento somática en el tamaño de los otolitos, los cuales pueden no ser detectables cuando se trabaja con un rango estrecho experimental de las tasas de crecimiento.

PROBLEMAS

Truncación de la muestra

Otro punto que requiere atención en el uso del retrocálculo, es que esta técnica se utiliza principalmente para obtener información de talla a la edad de los ejemplares jóvenes de poblaciones explotadas, cuyas muestras son obtenidas casi exclusivamente de las pesquerías, y en las cuales normalmente no aparecen los estratos de talla inferiores, necesarios para el estudio del crecimiento de la población. Normalmente, el retrocálculo en estas situaciones se realiza sin evaluar la desviación que pueden tener los resultados al trabajar con un rango limitado de longitudes (y/o edades) de la población. Smale & Taylor (1987) estudian el efecto de esta condición, denominada por Cohen (1950 fide Smale & Taylor, op. cit) como "truncamiento de la muestra", y la consideran como la principal fuente de error en la estimación de los parámetros de la relación pez-otolito. A través de su estudio, ellos concluyen que el efecto que produce este truncamiento es acortar e inclinar las distribuciones de los datos de la relación en cada uno de sus extremos, desviar los estimados de la media, e influir en los parámetros de la regresión donde la pendiente y el intercepto son pobres estimados del valor actual de la muestra, lo que también plantean Weisberg & Frie (1987) y Ricker (1992).

La truncación de la muestra ocurre cuando muestras insesgadas de todos o algunos grupos de tallas en la población no puede ser obtenida como un resultado de la selectividad del arte o debido a una mortalidad tamaño-selectiva (Smale & Taylor, 1987) o a un efecto del crecimiento en el tamaño del otolito (Campana, 1990), o a una distribución espacial distintas de los juveniles y adultos.

Araya & Martínez encuentran diferencias significativas en los parámetros de crecimiento del modelo de von Bertalanffy en Trachurus murphyi, ajustados a dos set de datos, el primero considera a todas las edades de la población y en el segundo se realiza con retrocálculo sólo con la fracción explotable. Por lo que se debe considerar, que aun cuando el uso del retrocálculo sea muchas veces la única alternativa para generar la información talla - edad de los ejemplares jóvenes de una población, éstos deben utilizarse teniendo siempre presente la amplia desviación de los resultados que pueden entregar, cuando las muestras están restringidas a los datos entregados por la pesquería. Ante esta limitante, los estudios que apliquen esta metodología debieran validar el uso del retrocálculo utilizando ejemplares jóvenes. Una situación similar encuentra Horppila (2000) en Rutilus rutilus por lo que recalca que al realizar retrocálculo de longitudes se debe tomar en cuenta la truncación de las longitudes en la relación pez-otolito.

Validación del retrocálculo

Francis (1990) lamenta la escasez de validación en la aplicación de retrocálculo y utilizando varios set de datos publicados, sostiene que utilizando diferentes métodos de retrocálculo puede resultar en grandes diferencias en las longitudes estimadas.

A pesar de su amplio uso, el retrocálculo rara vez es validado así como evaluado su precisión (Hile, 1970; Francis, 1990; Rijnsdorp et al., 1990). Rijnsdorp et al. (op. cit.) indican que el método de retrocálculo utilizado puede ser considerado válido si las longitudes a la edad pueden ser estimadas sin sesgo. La validez puede estar influenciada por (1) la formación de los annuli; (2) la correcta determinación de los annuli y (3) la selección de la función que describe la relación entre el tamaño de la estructura dura y el tamaño del cuerpo. La precisión del método puede estar influenciada por (1) la variabilidad inherente en la proporcionalidad del crecimiento del otolito y del cuerpo individualmente y (2) la precisión de las mediciones. Esta precisión adquiere importancia al momento de querer evaluar las tasas de crecimiento individual.

Rijnsdorp et al. (1990) valida el retrocálculo en Pleuronectes platessa con tres métodos, comparando las longitudes retrocalculadas con las longitudes observadas en el mar, compara ambos otolitos sagitales y un tercer método por medio de un experimento de marcaje de los otolitos con un marcador químico. La precisión fue evaluada con los dos últimos métodos. La función de retrocálculo que utilizó fue una variante a la Ec. 17 agregándole un coeficiente de proporcionalidad (a) quedando en


Independencia estadística

Un aspecto que no ha sido tratado al momento de utilizar la información obtenida del retrocálculo es la de independencia estadística entre las observaciones. Weisberg (1986), Thorrold & Williams (1989) y Chambers & Miller (1995) analizan su información considerando este aspecto, estos últimos autores sostienen que debido a la aplicación de métodos estadísticos inapropiados, estudios previos basados en mediciones de incrementos múltiples de otolitos han probablemente pasado por alto importantes detalles de diferencias en el patrón de crecimiento de los peces tanto dentro como entre cohortes. Jones (2000) reconoce explícitamente el problema de la independencia estadística, y extiende las aproximaciones realizadas por los autores anteriores al utilizar una aproximación de medidas repetidas no lineal para ajustar el modelo de crecimiento de von Bertalanffy a datos retrocalculados.

¿En qué consiste el problema? uno de los usos que se hace de la información obtenida del retrocálculo es la de ajustar un modelo de crecimiento generalmente mediante ajuste no lineal, con el fin de comparar o describir el crecimiento de la especie en estudio. En el análisis de regresión no lineal, al igual que en el lineal, se requiere cumplir con algunos supuestos (Neter et al. 1996), como son la homogeneidad de la varianza y la independencia de las observaciones, en este caso entre longitud-edad.

Cuando se ajusta un modelo a los datos de longitud-edad observada en la captura (edad actual) o bien retrocalculado, la homogeneidad de la varianza puede ser resuelta por medio de alguna transformación adecuada de la variable. Mientras que el supuesto de independencia sólo es violado cuando se trabaja con información de longitud-edad retrocalculado, no existiendo una corrección para esta violación del supuesto de independencia, por lo que hace inutilizable el uso de ajustes por mínimos cuadrados con datos retrocalculados (Jones 2000).

Jones (2000) indica que la información retrocalculada de talla y edad es tratada como una serie de estimados independientes cuando se usa para construir curvas de crecimiento. No obstante, el tamaño que un pez obtiene depende, en parte, del tamaño que ya había obtenido. Esta correlación de la talla actual a tamaños previos puede ser debido al ambiente o hereditario, o ambos. Por lo que, cada subsiguiente incremento en tamaño no es independiente del anterior. Más aún, cada medida de la talla retrocalculada no es obtenida aleatoriamente desde la población de peces (como en el caso de la talla y edad a la captura), pero es solamente dependiente de las características de cada pez individual que fue muestreado. Cada estimación retrocalculada de la talla a la edad, obtenida desde un pez determinado es una medida repetida de ese individuo.

El trabajo de Thorrold & Williams (1989) asume que el crecimiento del otolito y somático están relacionados, por lo que el ancho de los incrementos debería permitir estimar la talla a la edad y la tasa de crecimiento instantánea en períodos cortos de tiempo. Así que miden el ancho de los incrementos para reconstruir la historia del crecimiento individual. Los datos del ancho de los incrementos, entre cohortes, fueron analizados para diferencias usando ANOVA para medidas repetidas y el factor de ajuste Greenhouse-Geiser fue utilizado cuando se calculó la significancia de los efectos dentro de los objetos (i.e. larva individual) la que tiene en cuenta la naturaleza correlativa de mediciones repetidas en el mismo otolito.

Chambers & Miller (1995) recomiendan que para el análisis de datos de crecimiento obtenidos de los otolitos, primero hay determinar la estructura de los datos inherente a la aplicación y entonces proceder con los métodos estadísticos que igualen esa estructura. Bajo supuestos restrictivos estos métodos pueden ser uni-variados, aún para datos de crecimiento longitu-dinales, pero para explotar completamente la información obtenida de los otolitos probablemente se requerirán métodos multivariados.

Fenómeno de Lee

Se entiende por fenómeno de Lee al "cambio aparente de la tasa de crecimiento" (Miranda 1968; Duncan 1980; Ricker 1975, 1992), es decir, las longitudes retrocalculadas a cualquier edad tienden a ser más pequeñas en los peces de mayor edad (Tabla I). Las posibles causas para este fenómeno serían: (1) utilizar un procedimiento incorrecto de retrocálculo; (2) no muestrear al azar el stock; (3) mortalidad natural selectiva, favoreciendo mayormente la sobrevivencia de los peces pequeños; (4) Mortalidad por pesca selectiva; (5) presencia de falsos annuli, y contracción de los annuli hacia el núcleo.

Tabla I. Crecimiento retrocalculado del haddock de acuerdo al método de proporcionalidad directa. Tabla para mostrar el fenómeno de Lee, en donde las flechas indican el descenso de la longitud retrocalculada hacia los grupos de edad más viejos (modificado de Chugunova 1963, Tabla XIII).

Table I. Growth back-calculated of haddock according to the method of direct proportionality. Table to show Lee's phenomenon where the arrows indicate the descent of the back-calculated lengths toward the age groups older (modified of Chugunova 1963, Table XIII).

Fossen et al. (1999) encontraron que el retrocálculo de la longitud a la edad de Hippoglossoides platessoides decrece cuando la edad de captura aumenta. Entregando como posibles razones que la relación funcional entre el radio del otolito y la longitud del pez no puede ser adecuadamente representada en el procedimiento de retrocálculo, que el muestreo talla-selectivo puede entregar una baja representación de individuos grandes en grupos de edad más viejos o bien que la mortalidad talla-selectiva puede también causar eliminación de los individuos que crecen más rápido de los grupos de edad más viejos.

COMENTARIOS FINALES

A pesar del amplio uso que se hace del retrocálculo en estudios de crecimiento, a éste no se le ha dado la importancia debida al momento de aplicarlo, indicando que es pobremente entendido, excepto por los trabajos puntuales de algunos autores dedicados al estudio retrospectivo del crecimiento. En consecuencia, cuando el objetivo es ajustar una curva de crecimiento, se observa que en algunas publicaciones se realiza retrocálculo no habiendo necesidad de hacerlo, ya que cuentan con todas las edades en su muestra. Por otra parte, también se observa que a pesar de las diferencias que se han entregado entre un método proporcional y el método de regresión, aún se sigue usando éste último.

Como se ha señalado, todos los métodos de retrocálculo se basan en que existe una proporcionalidad entre el crecimiento del otolito y crecimiento del pez. Sin embargo, hay un número de especies en el cual la relación longitud pez-otolito es no lineal. El retrocálculo en estas especies es difícil, además que cuando se retrocalcula desde una relación curvilínea, hay un supuesto implícito que el punto de inflexión de la curva ocurre al mismo tamaño pez-tamaño otolito en cada pez. Por lo que en estos casos, el retrocálculo no se debería realizar debido a la violación de este supuesto lo que entregaría resultados dudosos.

Un buen entendimiento de la relación entre el tamaño del otolito y tamaño del cuerpo puede llevar a mejorar la exactitud en los métodos de retrocálculo aplicado a cada especie, sobre todo en aquellas en donde existe disponibilidad de datos, lo que se podría hacer es obtener para cada grupo de edad una ecuación de la relación tamaño otolito - tamaño cuerpo.

El desarrollo de los métodos de retrocálculo deberían ir hacia el diseño de algoritmos que consideren la tasa de crecimiento tiempo-variante, métodos como los propuestos por Campana (1990) y Sirois et al. (1998), ya que entregan estimaciones de longitudes más exactas, toma en cuenta la contribución de cada incremento en el cálculo de la longitud y permite determinar períodos de crecimiento negativo, sobre todo cuando se trabaja a nivel larval.

Y por último, debido a la naturaleza de las mediciones (medidas repetidas y autocorrelación) esfuerzos deben dirigirse hacia la aplicación de métodos estadísticos apropiados y al uso de series de tiempo.

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Fecha de recepción: 11.03.02
Fecha de aceptación: 31.05.02 


1Programa Magister en Ciencias mención Pesquerías, Depto. Oceanografía, Universidad de Concepción, Concepción, Chile.

2Dirección actual: Depto. Ciencias del Mar, Universidad Arturo Prat, Casilla 121, Iquique. Chile. maraya@unap.cl

3Instituto de Investigación Pesquera, Casilla 350, Talcahuano, Chile. inpesca@inpesca.cl

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