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Revista médica de Chile

Print version ISSN 0034-9887

Rev. méd. Chile vol.140 no.12 Santiago Dec. 2012

http://dx.doi.org/10.4067/S0034-98872012001200003 

Rev Med Chile 2012; 140: 1535-1543

 

ARTÍCULOS DE INVESTIGACIÓN

 

Medición volumétrica de grasa visceral abdominal con resonancia magnética y su relación con antropometría, en una población diabética

Quantification of visceral adipose tissue using magnetic resonance imaging compared with anthropometry, in type 2 diabetic patients

 

Cristóbal Serrano García1,5, Francisco Barrera2, Pilar Labbé2, Jessica Liberona3, Marco Arrese2, Pablo Irarrázabal1,4, Cristián Tejos1,4, Sergio Uribe1,5

1Centro de Imágenes Biomédicas
2Departamento de Gastroenterología, Facultad de Medicina
3Departamento de Nutrición y Diabetes, Facultad de Medicina
4Departamento de Ingeniería Eléctrica, Facultad de Ingeniería
5Departamento de Radiología, Facultad de Medicina Pontificia Universidad Católica de Chile, Chile.

Correspondencia a:


Background: Visceral fat accumulation is associated with the development of metabolic diseases. Anthropometry is one of the methods used to quantify it. aim: to evaluate the relationship between visceral adipose tissue volume (VAT), measured with magnetic resonance imaging (MRI), and anthropometric indexes, such as body mass index (BMI) and waist circumference (WC), in type 2 diabetic patients (DM2). Patients and Methods: Twenty four type 2 diabetic patients aged 55 to 78 years (15 females) and weighting 61.5 to 97 kg, were included. The patients underwent MRI examination on a Philips Intera® 1.5T MR scanner. The MRI protocol included a spectral excitation sequence centered at the fat peak. The field of view included from L4-L5 to the diaphragmatic border. VAT was measured using the software Image J®. Weight, height, BMI, WC and body fat percentage (BF%), derived from the measurement offour skinfolds with the equation of Durnin and Womersley, were also measured. The association between MRIVAT measurement and anthropometry was evaluated using the Pearson's correlation coefficient. Results: Mean VAT was 2478 ± 758 ml, mean BMI29.5 ± 4.7 kg/m2, and mean WC was 100 ± 9.7 cm. There was a poor correlation between VAT, BMI (r = 0.18) and WC (r = 0.56). Conclusions: BMI and WC are inaccurate predictors of VAT volume in type 2 diabetic patients.

(Rev Med Chile 2012; 140:1535-1543).

Key words: Anthropometry; Diabetes Mellitus, Type 2; Intra-abdominal fat; Magnetic Resonance Imaging.


 

La obesidad es un factor de riesgo importante en numerosas patologías, tales como resistencia insulínica, síndrome metabólico, diabetes mellitus tipo 2 (DM2), hipertensión arterial, dislipidemia, enfermedad cardiovascular y enfermedad hepática por hígado graso, entre otras1-5.

Para evaluar los riesgos de la obesidad, se hace énfasis en la distribución que presenta la grasa abdominal, la que se puede clasificar en tejido adiposo subcutáneo (TAS) o tejido adiposo visceral (TAV). Esta última es la de mayor relevancia6-9, ya que es más activa metabólicamente y tiene mayor incidencia en el aumento de la producción de adipoquinas, la actividad pro-inflamatoria y la alteración de la sensibilidad a la insulina10,11.

Tradicionalmente, la antropometría se ha usado como método clínico para la evaluación de la obesidad12,13. El parámetro más usado ha sido la circunferencia abdominal (CA), la cual es parte de los criterios diagnósticos del síndrome metabólico14. Sin embargo, hay cierta evidencia que la CA por sí sola no es un buen predictor de la cantidad de TAV15,16, y que las mediciones son imprecisas17,18.

Desde hace algunos años se han utilizado métodos más precisos para cuantificar la grasa intra abdominal basados en imágenes. Dentro de estos, están la tomografía axial computarizada (TAC) y la resonancia magnética (RM)19,20, siendo esta última la que ha ganado más aceptación, dado que no utiliza radiación ionizante21.

A pesar de que el "estándar de oro" para cuantificar grasa intra abdominal es la espectroscopia por RM, la cuantificación de TAV y TAS se realiza habitualmente con secuencias de RM potenciadas en T122. Esto se debe a que la espectroscopia sólo permite mediciones locales (pocos voxeles). La cuantificación con alta resolución espacial de grandes volúmenes no es factible debido a la lentitud de la técnica de espectroscopia23. Por otra parte, las imágenes de RM potenciadas en T1 pueden producir sobreestimaciones en la cuantificación de los volúmenes de grasa24.

Se han desarrollado técnicas alternativas de RM para cuantificar volúmenes de grasa de manera más precisa. Entre ellas están: secuencias por excitación espectral de grasa, el método Dixon25,26, y el método IDEAL® (Iterative Decomposition with Echo Asymetry and Least squares)27,28.

Generalmente, la medición de grasa a partir de imágenes de RM se realiza en forma manual, proceso que es engorroso, demandante de tiempo, y puede tener alta variabilidad inter e intra observador. Por ello, han surgido nuevas aplicaciones computacionales, que permiten hacer este proceso de manera más confiable y en menor tiempo29-32.

Las mediciones volumétricas de grasa intra abdominal en pacientes obesos (utilizando RM) tienen una baja correlación con las medidas antropométricas33. De igual manera, se ha descartado la relación entre parámetros biométricos y el porcentaje de grasa en el hígado. Esto ha sido verificado mediante biopsia hepática en pacientes con enfermedades hepáticas como hígado graso y fibrosis hepática34. Sin embargo, esta relación ha sido poco estudiada en pacientes con DM2, quienes pueden tener fenotipo delgado35-38.

En pacientes con DM2 se ha comunicado que la presencia de hígado graso, como condición inicial, podría conllevar a esteatohepatitis y cirrosis39-40. Además, estudios en población general, muestran que la presencia de TAV podría tener un rol en la patogénesis de HGNA (hígado graso no alcohólico), así como en el desarrollo de esteatohepatitis y fibrosis hepática41-42. Luego, es importante cuantificar correctamente la cantidad de TAV, y utilizar estas mediciones como un eventual predictor de riesgo que permita pesquisar y tratar oportunamente las complicaciones hepáticas en el subgrupo de sujetos de mayor riesgo.

El objetivo del presente trabajo es evaluar, en pacientes con DM2, la relación que pudiera existir entre la cantidad de TAV y los parámetros antropométricos que se utilizan en forma estándar para predecir volumen de grasa abdominal. La comparación la realizamos utilizando imágenes de RM con excitación espectral de grasa. Para mejorar la precisión y reducir los tiempos de proceso, utilizamos un software semi-automático de procesamiento de imágenes para cuantificar los volúmenes de TAV.

Material y Método

Sujetos

Se incluyeron en el protocolo 24 pacientes diabéticos tipo 2, mayores de 55 años en control médico regular. El diagnóstico de DM2 se basó en los criterios ADA43. Esto es cumplir al menos uno de los siguientes indicadores: (i) HbA1C > 6,5%; (ii) glicemia de ayuno > 126 mg/dL; (iii) test de tolerancia a 75 g de glucosa con glicemia > 200 mg/dL a las 2 h post carga; (iv) glicemia > 200 mg/ dL con síntomas de hiperglicemia, (i.e. polidipsia, polifagia, poliurea, pérdida de peso).

Se consideraron los siguientes criterios de exclusión: Tener enfermedad hepática conocida, excepto HGNA, pruebas hepáticas alteradas (transaminasas mayores que 3 veces valor normal (> 159 UI/L), FA y GGT mayores que 2 veces valor normal (> 199 UI/L y > 99 UI/L respectivamente), consumo de alcohol mayor a 30 g/día en hombres y 20 g/día en mujeres) y contraindicación de realizarse una RM. El protocolo fue aprobado por el comité de ética y se obtuvo consentimiento informado de todos los pacientes.

Adquisición de imágenes

Los pacientes se sometieron a un examen de RM en un resonador Philips Intera® de 1.5T. El protocolo incluyó distintas secuencias diagnósticas y además se agregó una secuencia espectral con excitación selectiva de grasa con los siguientes parámetros; TR 1.400 ms, TE 101 ms, ángulo de excitación 90°, NSA 1, espesor de corte 7 mm, campo de visión de 480 x 384 mm y matriz de 256 x 256 pixeles.

Un total de 32 cortes transversales, sin espacios entre cortes, fueron adquiridos en cada paciente, utilizando las vértebras L4-L5 como referencia anatómica y punto de partida, cubriendo en promedio en dirección craneal hasta la cúpula del diafragma. Para reducir artefactos de movimiento, todo el volumen fue adquirido en 3 apneas que duraron aproximadamente 18 seg cada una.

Segmentación

Las imágenes adquiridas fueron analizadas usando el software Image J® (National Institute of Health, Bethesda, MD) (http://rsbweb.nih.gov/ij/) por un observador, el cual ejecutó los siguientes pasos para segmentar TAV y TAS:

      1. Transformar cada imagen de RM (Figura.1a) a una imagen binaria (blanco o negro, Figura.1b), siendo blanco los pixeles de grasa y negro los que no contienen grasa. La binarización se realizó comparando los niveles de gris de la imagen original contra un valor umbral escogido heurísticamente para cada paciente.

      2. Los artefactos presentes en las imágenes, producto de inhomogeneidades de campo o susceptibilidades magnéticas fueron corregidos manualmente, al igual que la exclusión de estructuras óseas. Esto se realizó comparando las imágenes originales con los cortes superiores e inferiores de cada imagen. Un ejemplo de un área afectada por artefactos y el resultado de la corrección se indican con flechas en las Figuras.1a y 1b.

      3. Se cuantificó el volumen total de grasa abdominal (TAV+TAS) como el número de pixeles blancos de todas las imágenes binarias, multiplicando por el volumen de cada pixel (i.e. el espesor de corte por el área de un pixel).

      4.  Para separar TAV y TAS se delineó (en forma semi-automática y en cada una de las imágenes binarias) el contorno interno de la cavidad visceral. De esta forma se generó un área delimitada para medir el volumen de TAV (Figura.1c).

      5. Se cuantificó el volumen total de TAV de igual forma que en el paso 3, pero considerando sólo el área interna de los contornos definidos en el paso 4.

      6. Para medir TAS, se restó el volumen de TAV al total de la grasa abdominal (TAV+TAS). Esto equivale a hacer los cálculos de volumen excluyendo la región de TAV en cada corte (Figura.1d).


Figura 1. Método de determinación de volumen adiposo visceral y subcutáneo. (a) Imagen de RM original. (b) Mediante procesamiento de la imagen con el software Image J se obtiene una imagen binaria que destaca el tejido adiposo en blanco. (c) En forma manual se corrigen artefactos, se excluyen tejido óseo y se mide la superficie de tejido adiposo visceral. (d) Mediante la sustracción de la superficie de grasa visceral a la superficie grasa total se obtiene la superficie de tejido adiposo subcutánea. Las flechas en (a) y (b) indican un artefacto en la imagen y su corrección, respectivamente. A partir del volumen de cada pixel (determinado por el número de cortes de RM) se calcula el volumen de grasa visceral (TAV) o subcutánea (TAS).

El proceso de análisis de las imágenes duró aproximadamente 50 min por paciente.

Antropometría

Cada paciente se sometió a un estudio antropométrico, obteniéndose datos de peso, talla, índice masa corporal (IMC), porcentaje masa grasa por impedanciometría (MGI%), circunferencia abdominal (CA), pliegue tricipital (PT), pliegue bicipital (PB), pliegue supra ilíaco (Psp) y pliegue subescapular (Psb).

A partir de los 4 pliegues medidos se calculó la densidad corporal específica (D) mediante la ecuación propuesta por Durnin y Womersley44: D = C - (M x log10 Σ cuatro pliegues), utilizando los coeficientes C y M de la suma de los cuatro pliegues reflejados en las tablas desarrolladas por estos autores para cada sexo y en forma específica para edad mayor a 50 años. Con ello se calculó el porcentaje de masa grasa por pliegues (MGP%) mediante la ecuación de Siri45: % grasa corporal = [(4,95 / densidad) - 4,5] x 100.

Método estadístico

Todos los análisis fueron realizados usando el software SPSS 19.0 (SPSS Inc., Chicago, IL). Se determinó la distribución normal de los datos mediante las pruebas estadísticas de Kolmogorov-Smirnov y Shapiro-Wilk. Promedios y desviaciones estándar fueron usados para describir la muestra en el estudio. En cada paciente, se calculó la correlación de Pearson (r), entre TAS, TAV, y TAV+TAS asociado a cada variable antropométrica.

Se estableció P < 0,05 para indicar significancia estadística de la hipótesis evaluada: la existencia de alguna asociación entre el volumen de grasa (medido en las imágenes de RM) y los parámetros antropométricos evaluados.

Resultados

En la Tabla.1 se muestra un resumen descriptivo de todas las variables antropométricas y de grasa medidas por RM. Un total de 24 pacientes (9 hombres, 15 mujeres, edad promedio: 62 años, rango: 55-78 años, peso promedio: 77,2 kg, rango: 61,5-97 kg), se sometieron a una RM de abdomen.

Tabla 1. Estadística descriptiva. Descripción de cada variable en estudio. n = 24

De los 24 pacientes, 37,5% fue catalogado como obeso (IMC ≥ 30). Del total de mujeres (promedio IMC: 31 ± 4,8, rango: 23,1-37,6), 53,3% era obesa, y del total de hombres (promedio IMC: 27,02 ± 3,69, rango: 22,6-35,1) sólo 11,1% era obeso. De acuerdo a la definición de síndrome metabólico14, 33,3% de los hombres tenía un CA elevado (> 102 cm) y 80% de las mujeres tenía un CA elevado (> 88 cm). En promedio, incluyendo hombres y mujeres, el CA fue de 100,28 ± 9,74 (rango 85-120 cm).

Los volúmenes promedio (medidos a partir de las imágenes de RM) fueron: TAV 2.478 ± 758 cc (rango: 1.173-3.836 cc), TAS 3.236 ± 1.481 cc (rango: 1.162-7.548 cc) y TAV+TAS 5.715 ± 1.660 cc (rango: 3.413-10.504 cc).

Los resultados de la correlación de Pearson entre TAV, TAS y TAV+TAS frente a cada variable antropométrica se muestran en la Tabla.2.

Tabla 2. Análisis estadístico. Correlación de Pearson (r) y valor-p, entre TAV, TAS, y TAV+TAS, para cada variable antropométrica

Observamos una correlación significativa de moderada cuantía entre TAV y las variables antropométricas CA y peso, en una correlación (r = 0,56 y r = 0,42 respectivamente, p < 0,05).

Para TAS se encontró una mayor correlación con la mayoría de las variables antropométricas medidas (p < 0,05). Sin embargo, en ninguna deellas r fue superior a 0,8. Las correlación más alta fueron para IMC y MG% con valores de r iguales a 0,8 y 0,77 respectivamente, p < 0,01.

En cuanto a la suma de TAV+TAS, las correlaciones fueron similares a las obtenidas para TAS (ninguna de ellas con r > 0,8).

Dada la relevancia de CA, medición que se incluye dentro de los criterios diagnósticos ATPIII de síndrome metabólico, se realizó una evaluación más detallada con respecto a esta variable (Figura.2).


Figura 2. Gráfica de Dispersión Simple. Gráfica entre variables Tejido Adiposo Visceral (TAV), y Tejido Adiposo Subcutáneo (TAS), con la variable antropométrica Circunferencia Abdominal (CA) total, alta y baja, según definición de síndrome metabólico (Hombres > o ≤ 102 cm, mujeres > o ≤ 88 cm respectivamente). a) TAV y CA total. b) TAS y CA total. c) TAV y CA alta. d) TAS y CA alta. e) TAV y CA baja. f) TAS y CA baja.

Al comparar TAV con los subgrupos de pacientes con CA alto (definido como mayor a 102 cm en hombres y 88 cm en mujeres) o bajo (Tabla.3), se encontraron correlaciones estadísticamente significativas para TAV con ambos subgrupos: TAV con CA alto (r = 0,61, p = 0,01, n = 15), y TAV con CA bajo (r = 0,74, p = 0,05, n = 9).

Tabla 3. Análisis estadístico. Correlación de Pearson (r) y valor p, entre TAV y CA, ajustado por cortes definidos para síndrome metabólico14 y ajustado por género

Similarmente, la grasa abdominal (TAV+TAS) y CA (Tabla.4), mostró correlaciones estadísticamente significativas para CA alto (r = 0,61) y CA bajo (r = 0,74). En cambio para TAS no hubo correlación (CA alto r = 0,33, p = 0,21 y CA bajo r = 0,09, p = 0,80).

Tabla 4. Análisis estadístico. Correlación de Pearson (r) y valor p, entre (TAV+TAS) y CA, ajustado por cortes definidos para síndrome metabólico14 y ajustado por género

Discusión

Nuestros resultados indican que las medidas antropométricas habituales tienen un grado de correlación bajo o intermedio con el volumen de grasa abdominal visceral. Esto ocurre tanto en forma global, como discriminando entre aquellos individuos con CA elevada o baja (según criteriosde síndrome metabólico), e independientemente del sexo. Las medidas de TAS y de TAV+TAS mostraron un mejor grado de correlación con las medidas antropométricas respecto a TAV, con un r de 0,8 para IMC y CA respectivamente.

Estos hallazgos sugieren que las medidas antropométricas clásicas son mejores indicadores de TAS (IMC) o de TAV+TAS (CA, porcentaje de grasa), y no serían un fiel indicador de la distribución de TAV en pacientes con DM2, quienes tienen más riesgo de tener enfermedades derivadas de la grasa metabólicamente activa, como lo es la esteatosis hepática o enfermedades cardiovasculares41. Más aun, el grado de correlación disminuye en sujetos con CA alto, lo que sugiere que este marcador es menos representativo de TAV en los sujetos con mayor volumen abdominal.

Encontrar parámetros antropométricos que se correlacionen bien con distribución de TAV es un campo activo de investigación. Hay quienes sostienen por ejemplo que el índice entre la circunferencia de la cintura y la circunferencia de cadera (Índice Cintura/Cadera; ICC) podrían predecir el volumen de TAV46. No obstante, también hay estudios que demuestran exactamente lo contrario16. Otros parámetros antropométricos que se han postulado como indicadores de la cantidad de TAV son el índice visceral adiposo47 y la cintura hipertrigliceridémica35,48.

En este trabajo la medición de grasa por RM se realizó a través de secuencias de excitación espectral de grasa. La ventaja de esta secuencia es que obtiene sólo señal de la grasa, y por lo tanto, permite segmentar fácilmente TAV y TAS. Sin embargo, uno de los problemas de esta secuencia es su sensibilidad a las inhomogeneidades del campo magnético32,49. Este artefacto se pudo observar en algunas zonas de TAS, como una pérdida de señal. Para obtener resultados más fidedignos de la cantidad de TAS, se realizó una corrección manual de estos artefactos.

Para solucionar los problemas de inhomogeneidades se han desarrollado recientemente otros métodos. Por ejemplo el método IDEAL® permite obtener imágenes de agua y grasa, corrigiendo además las inhomogeneidades de campo y decaimiento de señal debido a T2*27,32. Sin embargo, esta secuencia no está disponible aún para equipos de RM estándares.

Para realizar la medición de grasa, se utilizó el software Image J, que permite desarrollar un protocolo de segmentación de la grasa en forma semi automática. Si bien se logró reducir la duración del procesamiento y los artefactos de las imágenes, el proceso completo para medir TAV y TAS sigue siendo relativamente largo. Es por ello que es necesario desarrollar aplicaciones computacionales que permitan la medición de TAV y TAS en forma más rápida y automática29-32.

En conclusión, estimaciones indirectas de TAV a partir de parámetros antropométricos estándares no son aconsejables en pacientes DM2 ya que estas variables presentan un grado de correlación bajo (CA) o no significativo. Dada la relevancia clínica que conlleva la cantidad de TAV, resulta muy útil disponer de una herramienta como la RM para medir adecuadamente la cantidad de grasa intra abdominal y así monitorear mejor los riesgos asociados a las enfermedades metabólicas.

 

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Trabajo financiado a través de proyectos: Anillo ACT79 y Fondecyt 11100427 y 1100864

Recibido el 13 de abril de 2012, aceptado el 24 de agosto de 2012

Correspondencia:

Dr. Sergio Uribe A. (PhD). Departamento de Radiología y Centro de Imágenes Biomédicas, Facultad de Medicina. Pontificia Universidad Católica de Chile. Marcoleta 362, 2° piso. Santiago, Chile. + 56 (2) 3548272, E-mailsuribe@med.puc.cl

 

Conflictos de Intereses:

Cristián Tejos.

Cristóbal Serrano García.

Jessica Liberona.

Marco Arrese.

Pablo Irarrázaval.

Pilar Labbé.

Sergio Uribe.

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