Parasitofauna y alimentación de Notothenia c.f. angustata Hutton, 1875 
(Pisces: Nototheniidae) en el intermareal de dos localidades del
Golfo de Arauco, Chile

Gabriela Muñoz, Félix Garcías, Verónica Valdebenito y Mario George-Nascimento*. Facultad de Ciencias, Universidad Católica de la Santísima. Concepción. Casilla 297, Concepción. Chile. Fax: 41-482506.*

Abstract

Parasite fauna and food contents of Notothenia c.f. angustata Hutton, 1875 (Pisces: Nototheniidae) 
from two intertidal localities off the Arauco Gulf, Chile

We studied the parasite fauna and food contents of 38 juvenile of Notothenia c.f. angustata specimens captured in the intertidal of Island Santa María and Maule, in the Arauco Gulf, Chile. Trophic habits of Notothenia c.f. angustata were not different between localities, which was mainly algae. A total 11 parasitic taxa among were found with the digenean Lecitasther macrocotyle, cestode larvae Tetraphyllidea and Diphyllidea and nematode Ascarophis sp. being the dominant taxa. The abundance of parasites was similar in the two localities, although the infracommunity richness was higher in fish from Maule. The most abundant parasite was L. macrocotyle in hosts from Isla Santa María, while those from Maule they were the Diphyllidea larvae and nematodes Ascarophis sp. The body length of the hosts was not a good predictor of the variations in abundance and richness at infracommunities, probably because of the early ontogenetic stage of fishes.

Palabras clave (Key words): comunidades de parásitos (parasite communities); dieta (diet); peces intermareales (intertidal fishes); Notothenia; Chile.

INTRODUCCION

Los peces de la familia Nototheniidae generalmente son abundantes a altas latitudes del hemisferio sur (FAO, 1985). En Chile se encuentran desde 35°-37°S. Algunas especies se acercan al intermareal para desovar, en donde posteriormente los juveniles habitan temporalmente (Norman, 1937; Pequeño y Lamilla, 1995). Los trabajos realizados en Chile en especies de esta familia informan sobre su distribución (Navarro y Pequeño, 1979; Pequeño y Lamilla, 1995), taxonomía (Norman, 1937), o sus hábitos tróficos (Pequeño, 1976). El único estudio sobre la parasitofauna de un nototénido fue realizado en el bacalao de profundidad Dissostichus eleginoides (Rodríguez y George-Nascimento, 1996).

El estudio sobre la alimentación de los peces, así como en otros organismos, permite conocer las interacciones tróficas de una especie dentro de un ecosistema. Estas interacciones pueden variar entre individuos de la misma especie recolectados de diferentes lugares geográficos, estado ontogenético y/o estado reproductivo, hábitats o estaciones del año (Wootton, 1990). El sentido del presente estudio radica en la relación entre la endoparasitofauna y la alimentación de los hospedadores, ya que los endoparásitos ingresan a su hospedador a través de las presas que consumen. Así, variaciones en la composición, abundancia y prevalencia de los endoparásitos podrían ser el reflejo de las diferencias tróficas de los hospedadores (Rohde, 1984).

El objetivo de este estudio es documentar la composición y sus diferencias, tanto de la parasito-fauna como el de los ítems dietarios de ejemplares de Notothenia c.f. angustata provenientes de dos localidades de la zona centro-sur de Chile: Isla Santa María y Maule (VIII Región).

MATERIAL Y METODOS

En muestreos realizados en el área intermareal de la zona central de Chile, se recolectaron 38 peces que fueron clasificados dentro del género Notothenia. La identificación taxonómica consideró principalmente la morfología de los huesos hipurales, la cantidad de poros y la falta de escamas en la cabeza, entre otros caracteres. Sin embargo, varias otras características morfométricas no corresponden a ninguna de las especies descritas en 1985 en el catálogo de la FAO (Tabla I).

En todo caso, algunos caracteres morfométricos son similares a los de Notothenia angustata (Carlos Moreno, Universidad Austral de Chile, comunicación personal), por lo tanto los ejemplares obtenidos fueron considerados con afinidad a esta especie. Del total de la muestra, 20 fueron recolectados desde la Isla Santa María (36°58`S: 73°30`W) y 18 desde Maule (37°0`S; 73°14`W), Golfo de Arauco, Chile (Fig. 1), entre diciembre de 1998 y enero de 1999. Los ejemplares fueron obtenidos desde pozas intermareales mediante el uso de anestésico BZ-20 y mallas de mano de 1 mm de luz. Con el propósito de evitar la pérdida de ectoparásitos cada pez fue puesto individualmente en bolsas de polietileno.

Fig. 1.- Localidades de muestreo de Notothenia c.f. angustata en Isla Santa María y Maule.

La búsqueda de los ectoparásitos fue realizada bajo un microscopio estereoscópico observando las aletas, piel, cavidad bucal y branquias. Los endoparásitos fueron buscados en la cavidad celomática y en el vaciado del tracto digestivo en un tamiz de 350 micras de luz, cuyo contenido retenido en el tamiz fue observado bajo un microscopio estereoscópico. La determinación taxonómica de los parásitos fue realizada según los criterios de Kabata (1979) para los copépodos, Zdzitowiecki (1997) para los digeneos, Chabaud (1975) para los nemátodos, Zdzitowiecki (1991) para los acantocéfalos y a Schmidt (1986) para los cestodos larvales,. Los descriptores poblacionales y comunitarios en la cuantificación de los parásitos se determinaron según Bush y col. (1997).

Se determinó la composición taxonómica del contenido estomacal, consultando a Hoffman y Santelices (1997) para las algas. Se calculó el porcentaje de frecuencia de ocurrencia y el porcentaje del peso de cada ítem alimentario (Hyslop, 1980).

Se comparó ambos sitios de muestreo, en la longitud corporal de los peces, la abundancia y la riqueza infracomunitaria a través de la prueba de Mann-Whitney (Zar, 1984). La prevalencia total (porcentaje de hospedadores parasitados con cualquier taxon parasitario), y la prevalencia por taxon fueron comparadas mediante tablas de contingencia de 2x2 y por la prueba exacta de Fisher (Zar, 1984). Se calculó el coeficiente de correlación de Spearman (rs) para evaluar la significancia estadística de la correlación de la riqueza, abundancia parasitaria con la longitud total de los hospedadores.

RESULTADOS

Todos los individuos examinados eran juveniles. La longitud total de los ejemplares de Maule resultó ser mayor en promedio (X= 13,4 cm; D.E.= 1,8) que la de los de Isla Santa María (X= 11,6 cm; D.E.= 1,3; Prueba de Mann-Whitney: U= 67,0; p<0,001).

La dieta de estos peces fue altamente similar entre ambas localidades. Notothenia c.f. augustata presentó una dieta principamente herbívora, compuesta por lo menos de seis especies de algas.

El ítem alimentario de mayor importancia fue Ulva sp., ya que fue el de mayor frecuencia y peso, tanto para los peces de Isla Santa María como para los de Maule (Tabla II).

TABLA II

Contenido estomacal de Notothenia c.f. angustata de Isla Santa María y Maule. Se indican la frecuencia de
ocurrencia (%F) y el porcentaje en peso (%P). n= número de ejemplares con contenido estomacal.

	Isla Santa María		Maule
	(n= 11)		(n=16)
Item alimentario	%F	%P	%F	%P
Algas
Ulva sp.	90,9	73,4	87,5	84,5
Enteromorpha intestinalis	90,9	22,2	43,8	02,1
Sarcothalia crispata	18,2	02,8	06,3	00,5
Polisiphonia sp.			06,3	00,1
Porphyra columbina			06,3	00,9
Chondrus sp.			25,0	00,4
Restos de algas rojas			43,8	01,5
Crustáceos
Emerita analoga			06,3	01,3
Amphipoda	18,2	0,7	18,8	05,2
Restos de crustáceos	36,4	1,0	12,5	03,5

Más del 80% de los peces estuvo parasitado con al menos uno de los 11 taxa encontrados (Tabla III). No hubo diferencias significativas entre las muestras en la prevalencia total (X²= 0,70: p= 0,40), ni en la abundancia (Prueba de Mann-Whitney: U= 134; p= 0,18) y en la riqueza infracomunitaria (U= 95,0; p= 0,26; Tabla III).

TABLA III

Número de parásitos (NP), prevalencia (P), abundancia (A) y localización de cada taxon parasitario de Notothenia c.f. angustata provenientes de las localidades de Isla Santa María (n=18) y de Maule (n=20).

	I s l a S a n t a M a r í a			M a u l e
Taxa parasitarios	NP	P (%)	A	NP	P(%)	A	Localización
ECTOPARASITOS
Lepeophtheirus sp.				1	05,0	0,05	Piel
Ceratothoa sp.(1)	2	11,1	0,11	2	10,0	0,10	Piel, branquias
Piscicolidae gen sp.				2	10,0	0,10	Piel
ENDOPARASITOS
Lecitasther macrocotyle	82	94,4	4,56	3	015,0*	0,15	Intestino
Opecoelidae gen. sp.(1)				3	10,0	0,15	Intestino
Tetraphyllidea (1)	01	05,6	0,06	8	20,0	0,40	Tracto digestivo
Trypanortynchus (1)	01	05,6	0,06	5	20,0	0,25	Cavidad celomática
Dipyllidea (1)				220	040,0*	1,10	Tracto digestivo
Ascarophis sp.				130	040,0*	0,65	Intestino
Corynosoma sp.
(cistacanto) (1)	01	05,6	0,06	1	05,0	0,05	Mesenterios
Heterosentis magellanicus	04	16,7	0,22	1	05,0	0,05	Intestino
TOTAL	91	94,4	5,05	610	80,0	3,05
(1) estadíos juveniles, *p= 0,01 (diferencias significativas en prevalencia).

Seis de los 11 taxa parasitarios fueron encontrados conjuntamente en ambas muestras (Tabla III). Sin embargo, sólo 3 taxa pudieron ser comparables (debido al escaso número de algunos taxa parasitarios). El digeneo Lecitasther macrocotyle fue el taxon más prevalente y abundante para los peces de Isla Santa María (Tabla III). El nemátodo Ascarophis sp. y larvas difilídeas sólo estuvieron presentes en los peces de Maule (Tabla III), en consecuencia estos taxa fueron los más prevalentes y abundantes en esta localidad. La abundancia y la riqueza infracomunitaria de parásitos no se relacionaron significativamente con la longitud corporal del hospedador de ambas localidades (Tabla IV).

TABLA IV

Correlación de Spearman entre la abundancia y riqueza infracomunitaria y la longitud corporal de los hospedadores Notothenia c.f. angustata de Isla Santa María y Maule. (n= número de peces, r= coeficiente de correlación, p= probabilidad).

Descriptor parasitario		n	r	p
Abundancia
	Isla Santa María	18	0,32	0,20
	Maule	20	0,03	0,89
Riqueza
	Isla Santa María	18	0,40	0,10
	Maule	20	0,07	0,75

DISCUSION

Son muy pocas las especies de la familia Notothenidae que habitan en la zona centro-sur de Chile. Notothenia macrocephala cuenta con varios registros en el litoral de Concepción incluso hasta Valparaíso (Norman, 1937) y Notothenia augustata ha sido registrada en Mehuín al sur de Chile (Germán Pequeño, comunicación personal). A pesar de que los nototénidos abundan a altas latitudes, también se encuentran en otras partes de Sudamérica (Pequeño, 1976). Por lo tanto, el catálogo de la FAO está referido a las zonas más australes del mundo, lo cual podría ser una de las razones que explicaría por qué la especie del presente estudio no concordaba morfológicamente con la descrita en ese catálogo.

Pocos antecedentes existen sobre la dieta de nototénidos en Chile. Pequeño (1976) informa sobre la dieta de juveniles de Notothenia microlepidota Hutton, en la cual el alga Ulva lactuca y los poliquetos fueron los ítems de mayor frecuencia. Algo similar se encontró en este estudio, ya que Notothenia c.f. angustata de Isla Santa María y de Maule tuvieron una dieta principalmente compuesta por algas, en los cuales destaca Ulva sp. (Tabla II). Por lo tanto, al parecer los únicos hospedadores intermediarios de los endoparásitos encontrados serían los anfípodos y Emerita analoga. A pesar de la similitud dietaria, los peces tenían parasitofaunas bastante diferentes (Tabla III). Cabe considerar que no todos los parásitos se transmiten por el alimento (ectoparásitos), aunque las diferencias que presentaron principalmente se deben a los transmidos por la dieta como L. macrocotyle, Ascarophis sp. y las larvas de cestodos (Fig. 2).

Fig. 2.- Parásitos más comunes de Notothenia c.f. angustata: a) Lecitasther macrocotyle. b) Larva Diphyllidae. c) Larva Tetraphyllidae. d) Ascarophis sp. e) Región cefálica de Ascarophis sp.

La Isla Santa María se encuentra frente a la costa, donde está la localidad de Maule, a 30 km de distancia en la misma latitud (Fig. 1). Son localidades muy cercanas, y aún cuando los peces se alimentan de lo mismo, las faunas parasitarias son distintas. Se desconoce en general qué factores determinan la escala de variación espacial de las comunidades parasitarias, pero una explicación a la alta diferencia en parasitofauna entre localidades se asocia a que la longitud corporal no fue un buen predictor de la abundancia y riqueza parasitarias (Tabla IV), ya que los peces habrían sido muy jóvenes, y no habrían tenido tiempo suficiente para que los parásitos típicos de una ontogenia "completa" hubieran podido acumularse. Aún cuando se trate de individuos de corta vida, estos antecedenes indicarían que existen otros factores importantes que determinar la presencia y las abundancia de los parásitos. Los endoparásitos tienen ciclos de vida indirectos, requieren de uno o más hospedadores intermediadrios para su transmisión. La ausencia de alguno de ellos implica que los peces no obtengan esos parásitos. Probablemente, la abundancia y la prevalencia parasitaria en los hospedadores intermediarios son diferentes entre localidades, lo que podría dar cuenta de las diferencias numéricas entre algunos taxa parasitarios encontados en N. c.f. angustata.

*e-mail: mgeorgen@david.ucsc.cl

Agradecimientos.- Se agradece el financiamiento del Proyecto FONDECYT 1980442 y Proyecto FONDAP, Programa 3: Ecología y Conservación.

REFERENCIAS

Bush, A. O., Lafferty , K. D., Lotz, J.M. and Shostak, A. W. 1997. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J. Parasitol., 83: 575-583.

Chabaud, A. G. 1975. Key to genera of the Order Spirurida. In CIH keys to the nematode parasites of vertebrates. R. C. Anderson, A. G. Chabaud, and S. Willmott (eds.) Commonwealth Agricultural Bureaux, Farnham Royal, U.K., pp. 29-58.

FAO. 1985. Species identification sheets for fishery purposes. Southern Ocean. W. Fisher (ed.). Food and Agriculture Organization of the United Nations. Rome.

Hoffman, A. y Santelices, B. 1997. Flora Marina de Chile Central. Ediciones Universidad Católica de Chile. 434 pp.

Hyslop, E. J. 1980. Stomach contents analysis- A review of methods and their application. J. Fish Biol., 17: 411-429.

Kabata, K. 1979. Parasitic copepoda of fishes of British fishes. The Ray Society, London. 468 pp.

Navarro, J., y Pequeño, G. 1979. Peces litorales de los archipiélagos de Chiloé y los Chonos, Chile Rev. Biol. Mar., Valparaíso 16: 205-309.

Norman, J. R. 1937. Coast fishes. Part II. The Patagonian Region. Discovery Report 16: 1-150.

Pequeño, G., y Lamilla, J. 1995. Peces intermareales de la costa de Llanquihue (Chile): composición taxonómica, abundancia relativa y gradiente de distribución longitudinal. Rev. Biol. Mar., Valparaíso 30: 7-27.

Pequeño, G. 1976. Nuevos antecedentes sobre Notothenia microlepidota Hutton (Teleostomi, Nototheniidae). Mus. Nac. Hist. Nat. Noticiario Mensual, 241: 5-8.

Rodriguez, L., y George-Nascimiento, M. 1996. La fauna de parásitos metazoos del bacalao de profundidad Dissostichus eleginoides Smitt, 1898 (Pisces: Nototheniidae) en Chile central: aspectos taxonómicos, ecológicos y zoogeográficos. Rev. Chilena Hist. Nat. 69: 21-33.

Rohde, K. 1984. Ecology of marine parasites. Helgoländer Meeresuntersuchungen. Helgoländer Meeresunters 37: 5-33.

Schmidt, G. D. 1986. How to know the tapeworms. WM. C. Brown Company Publishers. USA. 266 pp.

Wootton, R. J. 1990. Ecology of teleost fishes. First Edition. Published by Cahpman y Hall, London. 404 pp.

Zar, J.H. 1984. Biostatiscal Analysis. Second Edition. Prentice-Hall. Inc., Englewood Cliffs, New Jersey. 718 pp.

Zdzitowiecki, K. 1991. Antarctic acanthocephala. Synopses of the Antarctic Benthos. Koeltz Scientific Books. Germany 3: 1-116.

Zdzitowiecki, K. 1997. Antarctic digenea. Synopses of the Antarctic Benthos. Koeltz Scientific Books. Germany 8: 1-156.