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Revista chilena de historia natural

Print version ISSN 0716-078X

Rev. chil. hist. nat. vol.73 n.1 Santiago Mar. 2000

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2000000100003 

Diferenciación genética de Merluccius gayi gayi y Merluccius gayi
peruanus
(Pisces, Merlucciidae) y antecedentes paleogeográficos de su
área de distribución

Genetic differentiation of Merluccius gayi gayi and Merluccius gayi
peruanus
(Pisces, Merlucciidae) and paleogeographic antecedent
of their distribution area

CRISTIAN HERNANDEZ1,2, RICARDO GALLEGUILLOS3 & CIRO OYARZUN3

1Universidad Católica de la Santísima Concepción, Facultad de Ciencias, Casilla 297, Concepción-Chile.
2Dirección actual: Pontificia Universidad Católica de Chile, Facultad de Ciencias Biológicas, Departamento de Ecología, casilla 114-D, Santiago-Chile, e-mail: chernand@genes.bio.puc.cl
3
Universidad de Concepción, Departamento de Oceanografía, Casilla 160-C, Concepción-Chile.

RESUMEN

Se han planteado variadas hipótesis sobre relaciones taxonómicas entre las especies de Merluccius, proponiéndose la existencia de dos subespecies Merluccuis gayi gayi y Merluccius gayi peruanus en el Pacífico Sureste; aunque hasta el momento no existen evidencias suficientes que respalden tal hipótesis. En el presente trabajo se analizan las diferencias genéticas entre ambas subespecies mediante electroforesis de proteínas. Se procesaron 25 individuos de M. gayi gayi de la zona de Talcahuano (Chile) y 25 individuos de M. gayi peruanus del Puerto de Paita (Perú). Se detectó el producto génico de 33 loci homólogos. Los taxa presentan movilidad diferencial de los alelos en los loci monomórficos EM-2*, AP-1* y CA-1* y en el locus polimórfico EST-3*. Merluccius gayi gayi resultó ser el taxón con mayor variabilidad, con un polimorfismo de 24% y una media de heterocigosidad esperada de 0,072. Merluccius gayi peruanus presentó un polimorfismo de 18% y una media de heterocigosidad esperada de 0,037. La identidad genética entre los taxa fue 0,873, de donde se estima un tiempo de separación que va entre 900.000 y 2.000.000 de años (Pleistoceno). En conjunto con la información paleogeográfica, se postulan relaciones biogeográficas históricas.

Palabras clave: merluza, distancia genética, paleobiogeografía, Chile.

ABSTRACT

There are several hypotheses about the taxonomic relationships among the Merluccius species. These hypotheses have proposed the occurrence of two subspecies in the South-eastern Pacific (Merluccius gayi gayi and Merluccius gayi peruanus), however there are not sufficient evidences that support such hypotheses. In this work the genetic differences between the subspecies is analyzed using protein electrophoresis. Twenty-five individual of M. gayi gayi from Talcahuano (Chile) and the same number of M. gayi peruanus from the Port of Paita (Peru) were analyzed. It was detected the genic product of 33 loci homologous. The taxa showed a differential mobility in the monomorphic loci EM-2*, AP-1* and AC-1* and the polymorphic locus EST-3*. Merluccius gayi gayi exhibited a greater variability when compared to M. g. peruanus (24% of polymorphism and 0.075 mean heterozygosity waited for M. g. gayi and 18% of polymorphism and 0.042 mean heterozygosity waited for M. g. peruanus). The genetic identity among the taxa was 0.873, with an estimated separation time between 900,000 to 2,000,000 years (Pleistocene). The relationships between both taxa were analyzed in light of the historical biogeographical events.

Key words: hake, genetic distance, paleobiogeography, Chile.

INTRODUCCION

El género Merluccius (Rafinesque 1810) es el más diverso de la familia Merlucciidae, con 12 especies (Cohen et al. 1990), a las cuales se sumaría M. hernandezi (ver Mathews 1985), siendo considerado como un género conflictivo en cuanto sus relaciones taxonómicas y filogenéticas (Inada 1989, Paterson & Rosen 1989). Un ejemplo de esto lo presenta la especie M. gayi (Guichenot 1848), que inicialmente fue identificada como Merlus gayi. Kaup (1858) la incorporó al género Merluccius. Por la imprecisión de los límites geográficos, esta especie fue confundida con M. hubbsi Marini, 1933 de Argentina. Norman (1937) restringió su distribución conocida a las costas de Chile y Perú, llegando a confundirse con M. angustimanus Garman, 1899 de Panamá. Hildebrand (1946) describió la especie en detalle y discutió sus diferencias con M. productus (Ayres 1855) del Pacífico Norte, M. hubbsi y M. angustimanus (ver revisión de Inada 1981).

Ginsburg (1954) reconoció dos subespecies en Merluccius gayi: M. gayi gayi (Guichenot 1848) y M. gayi peruanus Ginsburg, 1954, que habitan aguas de Chile y Perú, respectivamente (Leible 1979). Leible (1979) analizó la morfometría de ambos taxa y no encontró diferencias significativas para la clasificación subespecífica, pero planteó que la separación geográfica aconsejaba mantener la nomenclatura trinomial. Sin embargo, Inada (1981) encontró diferencias significativas en dos caracteres merísticos (número de vértebras y de branquiespinas).

Las subespecies (M. g. gayi y M. g. peruanus) presentan una distribución alopátrica, con una separación geográfica superior a los 1.300 km (Leible 1979), la que se superpone con la cuenca de Chile-Perú. De hecho, al considerar las últimas revisiones en cuanto a la distribución de estas taxa se estimaría una separación mínima de 1.000 km, dado que el taxon del Perú (M. g. peruanus) se distribuye entre los 6ºS y los 14ºS (Espino et al. 1995) y el taxon de Chile (M. g. gayi) entre los 23º 39'S y los 47º 0'S (Aguayo 1995) (Fig. 1).


Fig. 1. Distribición geográfica (trazos negros) de las subespecies M. gayi peruanus y M. gayi gayi.

Geographical distribution (black outlines) of the subspecies M. gayi peruanus and M. gayi gayi.

Las hipótesis biogeográficas que explicarían el orígen de M. gayi han sido planteadas por Szidat (1955), Inada (1981), Kabata & Ho (1981), Fernández (1985), Ho (1990) y Stepien & Rosenblatt (1996). Exceptuando a Szidat (1955), quien plantea un orígen desde el Pacífico, estos autores proponen que se habría originado desde un "stock" ancestral del Atlántico que migró hacia el Pacífico, a través del Istmo de Panamá.

Aunque, Kabata & Ho (1981) y Ho (1990), basados en información parasitológica, sugieren que este paso se habría dado en el Oligoceno (24 a 38 millones de años atrás); mientras que Inada (1981) utilizando información osteológica, y Stepien & Rosenblatt (1996) usando información genética, postulan el Plioceno (2 a 6 millones de años). Sin embargo, no se ha propuesto una hipótesis que intente explicar el origen de las subespecies.

Hasta el momento sólo se han realizado estudios de caracteres merísticos y morfométricos en la determinación de las subespecies de M. gayi, expresiones fenotípicas que pueden ser modificadas por la interacción genotipo-ambiente (Lewontin 1984). Por esta razón, el análisis de estos caracteres no descifran si lo que observamos es producto del ambiente y tiempo actual (escala de tiempo ecológico) ó de los ambientes ocupados por los organismos durante su historia evolutiva y las presiones selectivas del pasado (escala de tiempo evolutivo), que podrían haber provocado su diferenciación.

Entre los nuevos estudios posibles de realizar para resolver los problemas sistemáticos que encierran estas subespecies están los que utilizan información genética y los que utilizan información parasitológica. Con respecto a los primeros, Galleguillos et al. (1999) y Oyarzún (1997) determinaron la homogeneidad genética poblacional para M. g. gayi en las costas de Chile. Con respecto a los últimos, existen avances en la comparación de la parasitofauna de merluzas de Chile (George-Nascimento 1996) y en la descripción de la parasitofauna de la merluza del Perú (Durán & Oliva 1980). En el presente trabajo se analiza la diferenciación genética de ambos taxa, se estima el tiempo de separación de las subespecies y se discute los resultados considerando los antecedentes paleogeográficos del área de distribución.

MATERIALES Y METODOS

Para analizar la diferenciación genética de los taxa se tomó una muestra de 25 individuos de M. g. gayi de la zona de Talcahuano (Chile) (36º 42' 14" S; 73º 05' W) y se recolectaron 25 individuo de M. g. peruanus del Puerto de Paita en Perú (5º 05' S; 81º 10' W).

Las merluzas se mantuvieron a -20º C. A cada individuo se le extrajo un trozo de músculo esquelético. Posteriormente, se homogeneizó y centrifugó una porción de cada trozo y el sobrenadante se absorbió con papel filtro, para ser montado en un gel de almidón al 12 % y aplicar la técnica de electroforesis horizontal. Las proteínas fueron teñidas siguiendo las técnicas histoquímicas de Harris & Hopkinson (1976) y Ward & Galleguillos (1983). Se determinó el tampón con mejor resolución, los loci de cada taxón y el carácter monomórfico o polimórfico de cada locus (Tabla 1). La nomenclatura de las enzimas está de acuerdo a las sugerencias de Shaklee et al. (1990). Los alelos de cada locus se denominaron según su aparición en el gel desde el orígen, como A, B y C respectivamente. Se consideró polimórfico a aquellos loci cuya frecuencia del alelo más común fue menor o igual a 0,95.


Se compararon los taxa en cuanto a su heterocigosidad y polimorfismo, además, se calcularon los índices estándar de Identidad (I) y Distancia genética (D) (Nei 1978), utilizando el programa BIOSYS 1.7 (Swofford & Selander 1989). A partir de estos índices se calculó el tiempo de separación de acuerdo a la hipótesis del reloj molecular (Nei 1978), usando las estimaciones de tiempo propuestas por Vawter et al. (1980) y por Smith & Coss (1984).

RESULTADOS

Para la subespecie M. g. gayi se determinaron 27 loci enzimáticos y 5 loci de proteínas estructurales (Tabla 1). Se observaron 5 loci enzimáticos polimórficos (MDH-2*, PGM-1*, EST-3*, CA-2*, GPI-1*). De éstos, el locus GPI-1* fue el que presentó la mayor heterocigosidad esperada de acuerdo a Hardy-Weinberg (0,49) y sólo el locus PT-4* no se ajustó a las frecuencias esperadas (P = 0,04) (Tabla 2). Esta subespecie presentó la mayor variabilidad genética, tanto por su polimorfismo (24%) como por su media de heterocigosidad esperada según Hardy-Weinberg (0,072 ± 0,018).

En M. g. peruanus se analizaron 6 loci de proteínas totales y 29 loci enzimáticos, de los cuales 3 resultaron polimórficos (PGM-1*, EST-3*, GPI-1*). Todos los loci de este taxón se ajustaron al equilibrio de Hardy-Weinberg (P > 0,1) (Tabla 2). El valor de heterocigosidad esperado más alto se determinó para el locus GPI-1* (0,44). Respecto de la variabilidad genética, esta subespecie presentó un polimorfismo de 18% y una media de heterocigosidad esperada de 0,037 ± 0,018, valores más bajos que los encontrados para M. g. gayi.

Del total de loci observados, 3 monomórficos (EM-2*, AP-1* y CA-1*) y uno polimórfico (EST-3*) no presentaron alelos compartidos por los dos taxa, constituyéndose en marcadores genéticos de tipo diagnóstico. Ambos taxa presentaron alelos únicos para otros marcadores, aunque de baja frecuencia (Tabla 2). Cabe destacar que los loci EST-1*, AP-3* y PT-0*, sólo se observaron en M. g. peruanus, constituyéndose en caracteres diagnósticos para este taxón. Las diferencias en variabilidad genética presentadas y las diferencias en migración de los alelos, permitió determinar una identidad genética (I) de 0,873 y una distancia genética (D) de 0,136, lo que llevado a tiempo de separación, de acuerdo a la hipótesis del reloj molecular, correspondería a una divergencia evolutiva de 900.000 a 2.000.000 de años entre M. g. gayi y M. g. peruanus.


DISCUSION

Los valores relativamente bajos de heterocigosidad observados en el presente trabajo coinciden con los obtenidos en otras especies de merluzas (Shaklee et al. 1982). Es así como M. g. peruanus posee una heterocigosidad muy semejante a la encontrada para M. productus (0,041 ± 0,012) (Stepien & Rosenblatt 1996), pero más baja que la obtenida para las especies M. australis (Hutton 1872) (0,044 ± 0,016) (Hernández 1996), M. capensis (0,051), M. paradoxus (0,063) (Grant et al. 1988), M. hubbsi (0,066 ± 0,02) y para una muestra de M. g. gayi (0,051 ± 0,015) del Pacífico Sureste (Stepiens & Rosenblatt 1996). Por otra parte, la muestra de M. g. gayi analizada en este estudio presentó valores de heterocigosidad y polimorfismo mayores a los encontrados para todas las especies citadas más arriba. La homogeneidad genética de M. gayi en la costa de Chile ha sido verificada por Galleguillos et al. (1999), lo que también ha sido reafirmado mediante análisis del ADN mitocondrial (Oyarzún 1997). También la variabilidad morfológica ha sido analizada presentándose patrones de variabilidad propios de una especie de amplia distribución latitudinal (Oyarzún 1997), sin llegar a constituir grupos discretos.

La distribución alopátrica de los grupos geográficos que componen la especie M. gayi, la información genético poblacional, el número de branquiespinas y el número promedio de sustituciones alélicas que es el resultado de la evolución independiente de los taxa (Nei 1978, Ayala & Kiger 1980, Buth 1984), permiten confirmar la categoría a lo menos subespecífica para las merluzas Chilena y Peruana.

Los valores de distancia genética obtenidos para estas subespecies, se asemejan a los encontrados en el reconocimiento subespecífico para miembros de la familia Pleuronectidae (Ward & Galleguillos 1983) y para el género Lepomis (Avise & Smith 1977). Por otra parte, la existencia de tres loci únicos para M. g. peruanus permiten reafirmar su condición subespecífica, concordando con la propuesta original de Ginsburg (1954).

El valor de distancia genética encontrado, es muy similar al informado por Stepien & Rosenblatt (1996) para la comparación entre las especies M. gayi y M. productus (D = 0,132). Pero menor al informado por los mismos autores al comparar M. gayi con M. hubbsi (D = 0,276) y M. hubbsi con M. productus (D = 0,367), y menor que los informados por Hernández (1996) entre M. australis y M. g. gayi (D = 0,430) y M. australis con M. g. peruanus (D = 0,330). Esta situación podría estar demostrando que en realidad los taxa de merluzas del Pacífico Oriental se encuentran en una etapa avanzada de especiación y que su estatus taxonómico corresponde al nivel subespecífico. Aunque se requiere de otros estudios, como la comparación del ADN mitocondrial, para sustentar o rechazar un nivel taxonómico especifico.

Según lo propuesto por Inada (1981), Kabata & Ho (1981), Fernández (1985), Ho (1990) y Stepien & Rosenblatt (1996), los taxa de merluzas del Pacífico Oriental se habrían originado de una población ancestral que migró inicialmente hacia el Pacífico a través del Itsmo de Panamá, el cual se cerró en el Plioceno, hace 3 millones de años (Kennett 1982).

El nivel de diferenciación genética encontrado para las subespecies de M. gayi, equivale a una separación de entre 900.000 y 2.000.000 de años, lo que permitiría establecer que la población ancestral, estuvo ligada inicialmente a la plataforma continental del norte del Perú, y su migración hacia el sur estuvo inicialmente restringida por la gran cuenca Chile-Perú, evento geográfico formado antes del Mesozoico. Esta barrera geográfica restringiría la plataforma continental, zona a la cual se asocian las especies de merluzas por hábitos alimenticios y reproductivos (Stepien & Rosenblatt 1996). De acuerdo a los tiempos de separación estimados, esta barrera pudo haber sido flanqueada durante alguno de los períodos interglaciales en que subió el nivel del mar durante el Pleistoceno. Esta hipótesis es respaldada por la información paleogeográfica, ya que según Cecioni (1970), durante el Pleistoceno el mar avanzó en áreas de las costas del norte de Chile y el sur del Perú, lo que habría permitido la formación de bahías y la extensión de la plataforma continental sumergida hacia tierras que antes estaban emergidas. Esto último, habría sido el puente que permitió la migración hacia las costas de Chile. Estas bahías sólo se han registrado en basamentos pleistocénicos, lo que hace pensar que desaparecieron a finales de esta época, reincorporándose la barrera que constituiría el evento vicariante que permitió el orígen de M. g. gayi en la subdivisión Sur del Pacífico Sur-Este y de M. g. peruanus en la subdivisión Norte del Pacífico Sur-Este (Fig. 1). Cabe destacar que esta hipótesis difiere con lo propuesto por Stepien & Rosenblatt (1996) acerca de la tolerancia diferencial a las temperaturas relativas como barrera que habría producido la especiación de las merluzas del Pacífico Este, pero concuerda con la revisión de Lindberg (1991) en cuanto a la importancia de las glaciaciones Pleistocenicas para el intercambio histórico de la biota marina entre el hemisferio Sur y Norte.

(Recibido el 8 de mayo de 1998, aceptado el 6 de julio de 1999; manejado por F.P. Ojeda)

AGRADECIMIENTOS

Los autores dedican este trabajo a la memoria de Yeny Rojas Concha (Q.E.P.D.) a quien agradecen su ejemplo de dedicación al estudio, su entusiasmo por las buenas causas y su alegría y respeto por los demás. Agradecemos a Marcela Astorga y a Javier Monsalves por la ayuda prestada en la realización del estudio, a Lilian Troncoso, Rodrigo González y Mario George-Nascimento por las correcciones y sugerencias al manuscrito. Igual

mente agradecemos al Dr. Alberto Arrizaga por las gestiones hechas para obtener las muestras del Perú. Este trabajo fué financiado por el proyecto FONDECYT Nº1950057.

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