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Revista chilena de historia natural

Print version ISSN 0716-078X

Rev. chil. hist. nat. vol.82 no.4 Santiago Dec. 2009

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2009000400007 

Revista Chilena de Historia Natural 82: 523-542, 2009

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

 

Estructura y organización de los ensambles de roedores de un bosque de la Sierra Madre Occidental, Durango, México

Structure and organization of rodent assembles of a forest of the Sierra Madre Occidental, Durango, Mexico

 

ELIZABETH E. ARAGÓN1,* , ALFREDO GARZA1 & FERNANDO A. CERVANTES2

1 Centro de Ecología Regional, A.C. Blvd. Durango 501, Col. Valle del Sur. Durango 34120 Dgo, México
2
Instituto de Biología, UNAM. Departamento de Zoología, UNAM. Apartado Postal 70-153, C.P. 04510, Coyoacán, México, D.F.
*Autor correspondiente: eeapliz@hotmail.com


RESUMEN

La diversidad biológica de los bosques templados en la región de montaña denominada "Sierra Madre Occidental», México, es rica. Esta zona se encuentra en la Zona de Transición, un área biogeográficamente importante de Norteamérica caracterizada por una gran heterogeneidad ambiental local. Sin embargo, poco se conoce sobre la composición taxonómica y la organización de los mamíferos pequeños nativos y sobre la influencia de los factores ecológicos locales, en particular en tipos de vegetación diferentes. Por lo tanto, se estudió la composición de especies y la estructura de los ensambles de pequeños mamíferos de esta sierra y se proporcionó información sobre el nivel de anidamiento y la detección de patrones en su organización. El área de estudio fue el rancho "El Durangueño", Durango, México. Se muestrearon tres tipos de vegetación diferentes (pastizales y bosques de encino-pino y pino-encino) por estación de 2005 y 2006. Los roedores fueron capturados, recapturados e identificados durante tres noches por sitio. Los resultados produjeron 520 individuos (386 capturas, 134 recapturas) de 18 especies de mamíferos pequeños (14 ratones, cuatro ardillas) de tamaños corporales diferentes, de afinidades neártica, neotropical o compartida; se encontraron endemismos y taxas en alguna categoría de riesgo de extinción. La riqueza y la equitabilidad fueron altas, la diversidad y los niveles poblacionales fueron moderados, a excepción de un bosque de encino-pino con densidad de pequeños mamíferos alta y la dominancia de alguna especie en el bosque de pino-encino, debido probablemente a perturbaciones. El patrón espacial de las especie de tamaño mediano no fue azaroso. El ensamblaje de especies no presentó anidamiento y tuvo una distribución log-normal, con cuatro especies comunes y de amplia distribución (Peromyscus truei, P. maniculatus, Reithrodontomys montanus y Sigmodon leucotis) y siete de distribución restringida. Las especies pertenecieron a gremios tróficos diferentes, como lo muestran sus preferencias alimentarias, que estuvieron compuestas por hasta dos especies dominantes por sitio. En conclusión el ensamble de mamíferos pequeños de estos bosques de la Madre Sierra es distintivo y diverso, no está estructurado al azar y la vegetación puede ser uno de los factores ecológicos que han jugado un papel evolutivo importante en su formación.

Palabras clave: bosque templado, conservación, ensamble, roedor, Sierra Madre Occidental.


ABSTRACT

Biodiversity of temperate forests in the mountain region called "Sierra Madre", at western Mexico, is rich. This zone lies in the Transition Zone, a biogeographical important área of North America characterized by a remarkable local environmental heterogeneity. However, little is known about the taxonomic composition, and organization of the assemblage of native small mammal, and the influence of local ecological factors, particularly from different vegetation types. Therefore, we were interested in documenting the species composition and structure of the small mammal assemblages of this sierra and provide insights into the nesting level of the community and deviations from a random organization. The study area was a place named "El Durangueño" ranch, Durango, Mexico. Three different vegetation types (grassland, and oak-pine and pine-oak forests) were sampled there during every season of 2005 to 2006. During three consecutive nights rodents of each site were captured, recaptured, and taxonomically identified. Results produced 520 individuals (386 captures, 134 recaptures) of 18 small mammal species (14 mice, four squirrels) of different body sizes that represent neartic, neotropical, or shared affinity; endemicity of taxa was found as well as taxa in some extinction risk category. Species richness and eveness were high and the diversity and population levels were moderate, although high density of small mammals highlights oak-pine forest whereas dominance of some species occurs in pine-oak forest perhaps due to disturbance. Spatial pattern of medium-size species was not at random. Assemble of species revealed a non-nested pattern and displayed a log-normal distribution, characterized by four common and widely distributed rodent species (Peromyscus truei, P. maniculatus, Reithrodontomys montanus, and Sigmodon leucotis), and seven of restricted distribution. On the other hand, several species were allocated to different trophic-niche guilds, as revealed by their reported food preferences, that were composed by up to two dominant species by site. In conclusion, the small mammal assemblage of forests of Sierra Madre is distinctive and diverse, is not structured at random and vegetation may be one of the ecological factors that have played an important evolutionary role.

Key words: assemble, conservation, rodent, Sierra Madre Occidental, temperate forest.


INTRODUCCIÓN

La Sierra Madre Occidental de México (SMOcc) constituye una provincia fisiográfica con una gran superficie, siendo el 30 % del territorio nacional y la de mayor extensión para el estado de Durango, por lo que es el primer estado forestal a nivel nacional (SEMARNAT 2009, http://www.semarnat.gob.mx/estados/durango/temas/Paginas/aprov_forestal.aspx). Esta región tiene una alta heterogeneidad ambiental, por presentar una variabilidad fisiográfica y climática diversa, que van desde sitios fríos en las cimas, los húmedos en la región suroeste, los semisecos en las partes norte y noreste (Challenger 1998), hasta los subtropicales. Estos climas son influenciados por la pendiente y la orientación de las laderas, el tipo y la profundidad del suelo. Estos atributos y la compleja historia biogeográfica (eventos del Plioceno y Pleistoceno, Challenger 1998) han dado lugar a distintas comunidades bióticas y mosaicos de vegetación en áreas relativamente pequeñas y cercanas, con una topografía accidentada.

Se ha sugerido que la SMOcc funciona como corredor biológico, que combina elementos neárticos y neotropicales facilitando la presencia de endemismos por aislamiento geográfico, en donde se favorece la especiación de plantas y animales (González 1983, Fa & Morales 1998, Ferrusquía-Villafranca 1998). Presenta una gran variedad de ambientes, resguardando una alta diversidad de mamíferos (104 especies), representando el 77 % del total estatal (135 especies, Aragón et al. en prensa). Se estima que pueden existir gran número de endemismos de mamíferos (Ceballos & Rodríguez 1993, Fa & Morales 1998, Challenger 1998), en su mayoría roedores y murciélagos. No obstante, hay pocos estudios sobre la biodiversidad en esta cadena montañosa y poco se sabe de los factores ecológicos que influyen en los ensambles de mamíferos.

Los pequeños mamíferos reportados para la SMOcc en Durango comprenden estudios realizados al sureste del estado por Muñiz (1988) con 16 especies, 13 múridos y tres sciúridos y en la Reserva de la Biosfera de La Michilía con 11 especies, un heterómido, nueve múridos y un sciúrido (Álvarez & Polaco 1984. Sosa et al. 1995, Hernández 1996, Cuautle 2007). Mientras que para la SMOcc en Jalisco se han registrado 18 especies, tres heterómidos. 11 múridos y cuatro sciúridos (Guerrero et al. 1995, Iñiguez & Santana 2005). Las investigaciones ecológicas son escasas, solo hay trabajos poblacionales de algunas especies comunes (Galindo & Krebs 1997).

En otros bosques templados del país existe una alta riqueza de especies y densidad de roedores en altitudes intermedias (Galindo & Krebs 1997, Brown 2001, Sánchez-Cordero 2001, Mena 2004). Patrón que ha sido observado en otras zonas montañosas del mundo (Heaney 2001, Md Nord 2001, Rickart 2001, McCain 2004) y que responden tanto a procesos históricos como ecológicos que operan a escala local y regional (Ricklefs & Schluter 1993, Rickart 2001). También se conoce que la estructura del habitat es determinante en los ciclos de vida de las especies e influyente en sus patrones de distribución y abundancia (Ceballos 1989, Galindo & Krebs 1997). Por otra parte, las zonas de montaña son valiosas a nivel de conservación, pues concentran gran cantidad de endemismos (Patterson et al. 1998, Sánchez 2001).

Los bosques templados de Norteamérica (Canadá y Estados Unidos) representan zonas de alta productividad y diversidad biológica, debido a su alta heterogeneidad espacial (Canham et al. 1990, Lertzma et al. 1996, Tilman 1999), resultado de diferentes factores y procesos. Por lo anterior, se reporta que estos ambientes ofrecen una gran variedad de microhábitats y un intervalo amplio de microclimas, que se traduce en un mayor espectro de recursos (Kotler & Brown 1988, Carey & Johnson 1995, Carey et al. 1999). Esta información propone que los mamíferos pequeños pudieran ser indicadores de la condición de los bosques, dado que la heterogeneidad espacial promueve la diversificación de sus nichos espaciales, además de ser dispersores de semillas, esporas y propágulos de plantas, briofitas, hongos y liqúenes, descomponedores de materia orgánica, reguladores de invertebrados y presas de gran número de vertebrados.

Para comprender la organización de los roedores de un sitio, además de describir la composición y estructura, una alternativa es la búsqueda de reglas de ensamblajes. Estas últimas son valiosas pues muestran patrones significativamente distintos al azar, de los cuales el uso de modelos nulos resulta ser una potente herramienta para estas valoraciones y actualmente es frecuentemente utilizada (Gotelli & Graves 1996). En los bosques templados se pueden someter a prueba para roedores las reportadas en otras zonas (desiertos, bosques mesófilos o islas), para definir aspectos del ensamblaje de las especies: a) los de mayor riqueza de especies contengan a las de menor riqueza (anidación), por diferencias (movilidad y abundancia de los depredadores), limitaciones por condiciones abióticas y por interacciones negativas como la competencia (Diamond 1975, Patterson & Brown 1991), que ocurre cuando se tiene una historia biogeográfica común, ambientes contemporáneos similares y organizaciones jerárquicas en las relaciones de nicho; b) las especies coexistan por diferencias morfológicas, como se ha reportado para el tamaño corporal y el peso (Brown & Nicoletto 1991, Arita & Figueroa 1999, Stone et al. 2000) y, c) que los ensambles se estructuren por diferentes grupos funcionales (Fox 1987), que podrían conformarse en cuanto a gremios tróficos principalmente.

De acuerdo a lo anterior, el objetivo de este trabajo fue definir la composición y estructura a partir de la búsqueda de patrones de los ensambles de roedores en un bosque de la SMOcc, con el fin de conocer la organización de las mismas. Se parte de la hipótesis de que la composición de roedores esté integrada por especies de las zonas neártica y neotropical y que su estructura se caracterizará por presentar una organización no azarosa, con una alta riqueza y diversidad de roedores. Este conocimiento sentará las bases que permitan el desarrollo futuro de acciones de conservación, uso y manejo de estos recursos faunísticos dentro de los bosques templados del norte de México, escasamente estudiados.

MÉTODOS

El estudio se realizó en el rancho "El Durangueño" que está ubicado al noroeste del estado de Durango, México, en la Sierra Madre Occidental (24°27'31" N y 104°55'55" O), con una altitud promedio de 2,500 metros sobre el nivel del mar. La topografía es accidentada, formada principalmente por lomeríos (pendientes de 25 % a 35 %), mesetas altas (pendientes de hasta 10 %), cañadas con pendientes pronunciadas (45 %) y zonas escarpadas (10 % del predio).

El clima es semifrío con lluvias en verano y precipitaciones invernales entre 5 y 10.2 % anual. La precipitación media anual varía de 800 a 1,000 mm y la temperatura promedio anual es de 5o a 12° C, con una estación seca de 6 a 7 meses de noviembre a mayo (García 1988).

Los tipos de vegetación predominantes en la SMOcc son el bosque de encino-pino y el de pino-encino en las partes más altas, principalmente en las laderas interiores de la SMOcc (González 1983). Prevalecen diversas especies de los géneros Pinus y Quercus, como otras arbóreas, el táscate (Juniperus deppeana Steud) y el madroño (Arbutus spp.), así como matorrales de manzanita (Arctostaphylos pungens Kunth) y diversas herbáceas y poáceas de los géneros Bouteloua, Mulhenbergia y Aristida (González et al. 1993, Aragón et al. en prensa).

"El Durangueño" consta de 10,378 ha y la tenencia de la tierra es privada. Cuenta con 20 bordos de abrevadero y 16 manantiales de agua que son utilizados por la fauna silvestre. Las actividades productivas son ecoturismo, manejo y aprovechamiento cinegético de fauna silvestre y silvícola, escasa ganadería y agricultura de autoconsumo. Este estudio forma parte de un estudio sobre el monitoreo y protección de la biodiversidad del área (Garza et al. 2005).

El muestreo de las especies de roedores se realizó en nueve parcelas georreferenciadas de 70 x 70 m2 durante las cuatro estaciones del año (2005-2006), en tres tipos de vegetación con tres réplicas: bosque de encino-pino, bosque de pino-encino y pastizales (Tabla 1).


En cada parcela se colocaron 64 trampas Sherman, con una distancia entre trampas de 10 m durante tres noches, con una disposición de 8 filas por 8 columnas. Las trampas fueron cebadas con avena, esencia de vainilla y mantequilla de cacahuate.

Los animales capturados se determinaron mediante guías de campo, claves taxonómicas, experiencia personal y/o bajo la supervisión de taxónomos expertos (Hall 1981, Romero et al. 2000, Villa & Cervantes 2003). Se utilizó la técnica de captura-marcaje-recaptura (Pielou 1974, Krebs 1999), liberando a los individuos en el sitio de su captura. Los datos registrados fueron: altitud, tipo de vegetación, especie,

fecha, localidad, número de trampa, sexo, edad, peso, captura o recaptura y número de individuo. Se realizaron colectas científicas cuando la identificación de las especies en campo fue difícil, siendo catalogadas y depositadas en la Colección Nacional de Mamíferos del Instituto de Biología de la Universidad Nacional Autónoma de México.

Análisis de la información

Se realizaron comparaciones entre sitios y estaciones de los siguientes aspectos:

La estructura de tallas y pesos se obtuvo a partir de la distribución de frecuencia tanto de tallas como de pesos corporales de todas las especies observadas o capturadas en los sitios. Se consideraron los valores promedio de todos los individuos adultos de la misma especie. Las especies se ubicaron de acuerdo a su distribución en los siguientes biomas (WWF Nature Serve): Sierra Madre, Desierto, Grandes Planicies y de amplia distribución, de acuerdo a la sobreposición de las superficies de distribución de cada especie. Se realizó la prueba de la regla de Hutchinson (1959), dividiendo los valores más grandes de talla entre los más pequeños.

La composición taxonómica se determinó mediante la verificación de todas las especies en campo o en colecciones, la afinidad biogeográfica de cada especie a partir de las clasificaciones hechas por Villa & Cervantes (2003), Ceballos & Oliva (2005) e Iñiguez & Santana (2005), así como el gremio trófico clasificando a las especies en grupos por la similitud en la alimentación, conforme a las categorías propuesta por Ceballos y Navarro (1991) y la información de las especies en México (Villa & Cervantes 2003, Ceballos & Oliva 2005).

Cada especie registrada se ubicó de acuerdo a su categoría de riesgo dentro de la Norma Oficial Mexicana vigente (NOM-059, SEMARNAT 2001). Las categorías de acuerdo a esta norma son: peligro de extinción (distribución o tamaño poblacional disminuido drásticamente y su viabilidad biológica natural en riesgo, que coincide parcialmente a la categoría de la IUCN), amenazadas (especies o poblaciones que podrían llegar a encontrarse en peligro de desaparecer a corto o mediano plazo, equivalente a vulnerable de la IUCN), sujetas a protección especial (especies o poblaciones que pueden llegar a encontrarse amenazadas por factores negativos a su viabilidad, requieren recuperarse y conservarse, incluyendo a las de menor riesgo para la IUCN)

La distribución de la abundancia relativa de especies en los diferentes sitios se evaluó mediante las tendencias observadas al graficar las abundancias acumuladas.

Se estimaron los parámetros del ensamble de roedores y su similitud entre los sitios de monitoreo. Para conocer la riqueza específica, diversidad y equitabilidad de los roedores en cada sitio (conteo de especies, índice de Shannon-Wiener H' e índice de Simpson, Magurran 1988), se utilizaron los programas Biodiversity Pro (ver. 2.0) y Past ver. (1.3), mientras que para estimar la abundancia relativa se utilizó el método del número mínimo de animales vivos o de enumeración (MNIV, Krebs 1966, 1999), extrapolando el valor obtenido a 1 ha. El peso total (gramos) por hectárea de los roedores se calculó por la suma de los pesos corporales de todas las capturas.

La información se analizó mediante estadística descriptiva. La variación entre los sitios de muestreo y las épocas se evaluaron mediante análisis de varianza (ANOVA, paramétrico) o de Kruskal-Wallis no paramétrico (Zar 1996). Se efectuó un análisis de agrupamiento de la abundancia de las especies de roedores, para determinar afinidad entre los sitios, utilizando el índice de similitud de distancias euclidianas y el método de agrupación de un solo enlace (linaje simple) mediante el programa Past ver. 1.3, Hammer et al., 2005).

El modelo nulo de coocurrencias de especies se utilizó para evaluar si el ensamble de roedores presenta una estructura azarosa o no, en cuanto a la presencia de las especies en los sitios (Stoner & Robert 1990, Gotelli & Graves 1996). Se hicieron matrices de presencia-ausencia de las especies agrupadas de tres maneras utilizando el Programa EcoSim ver. 7.0 (Gotelli & Entsminger 2004): total de roedores nocturnos, por tamaños corporales pequeños (Peromyscus, Reithrodontomys y Onychomys) y, por tamaños medianos (Neotoma, Nelsonia y Sigmodon).

El índice de Stone & Roberts (1990) cuantifica la cantidad promedio de coocurrencias entre todas las parejas únicas de las especies en el ensamblaje (tablero de ajedrez). Si el ensamble no está estructurado al azar el índice observado es significativamente mayor que el esperado en las simulaciones (valor C-score). Además para confirman diferencias significativas (95 % de confianza) se calculó el efecto estandarizado (SES) = (S2 Observado -Promedio Simulado / o2 Simulado) en donde valores mayores a dos la confirman. Las simulaciones se corrieron con sumas fijas de hileras y columnas (suponen independencia entre las especies al momento de colonizar) y el algoritmo secuencial de intercambio, realizándose 1,000 interacciones.

Por último se calculó el grado de anidamiento del ensamble, que es una medida del orden en la cual las especies se relaciona en los sitios de un sistema, en donde si está más estructurado "se jerarquiza" (menores valores de temperatura) y evalúa el orden de desaparición de una especie en un sistema (Atmar & Patterson 1993). Esto se hizo a partir de ordenar las especies conforme a patrones jerarquizados: de mayor a menor presencia de las especies en los sitios y de mayor a menor número de sitios ocupados por las especies, con datos de presencia/ausencia en los nueve sitios y con las 15 especies registradas en los cuadros. También se realizaron corrimientos de 50 eventos al azar con el modelo nulo de Monte Cario, con el fin de identificar las tendencias del ordenamiento de las especies y utilizando el programa Nestedness Calculador (Atmar & Patterson 1993).

RESULTADOS

Se capturaron un total de 520 roedores (386 individuos y 134 recapturas). Las capturas promedio fueron de bajas a moderadas (de 21a 39) y similares entre las cuatro épocas del año en los tres tipos de vegetación, al igual que las capturas totales por tipo de vegetación (de 63 a 117) (Tabla 2). No se encontraron diferencias significativas entre los tres tipos de vegetación (F1,11 = 1.527; P = 0.2685), ni por temporada (F1,11 = 1.446; P = 0.3001). La eficiencia total de trampeo fue de 5.58 % de roedores (intervalo de 3.65 a 6.77 %) y fue similar en los tres tipos de vegetación (F1,11 = 1.87; P = 0.2093) y, por temporada (F1,11 = 0.9722; P = 0.4522, Tabla 2).


Estructura de tallas y pesos

La distribución de frecuencias del tamaño corporal de todas las especies de roedores fue casi unimodal, presentando un intervalo de 58 a 368 mm (Fig. 1A). Un primer grupo correspondió principalmente a las especies del género Peromyscus, de 67 a 97 mm y otro a las especies de tamaños intermedios como Sigmodon, Nelsonia, Neotoma y Tamias, de 108 a 150 mm. En ambos grupos se cumplió la regla de Hutchinson, ya que la proporción entre la talla más grande y la más pequeña fue de 1.5 y 1.4, respectivamente. En contraste, para el peso corporal el espectro de la distribución fue amplio, con valores de 9 a 1,361 g (Fig. 1B), encontrándose gran diferencia entre la especie más pequeña (Onychomys torridus Coues, 1874) y la más grande (Sciurus niger Linnaeus, 1758). La distribución presentó un pico con cinco especies de peso similar. Los mayores pesos correspondieron a intervalos de 17 a 24 g (género Peromyscus), mientras que dos grupos más tuvieron hasta tres especies, las pequeñas (Reithrodontomys) y las intermedias (Sigmodon y Tamias).


Composición taxonómica, afinidad biogeográfica y gremio trófico

Se encontraron 18 especies de roedores (Tabla 3), pertenecientes a 10 géneros y 2 familias (Muridae y Sciuridae), siendo capturadas 15 en las trampas. Algunas especies estuvieron solo en un tipo de vegetación (Tabla 3), tres en pastizales (Sigmodon ochrognathus V. Bailey, 1902, Reithrodontomys megalotis Baird, 1858 y Onychomys torridus Coues, 1874, dos en bosque de encino-pino (Oryzomys sp. y Neotoma lepida Thomas, 1983) y una en bosque de pino-encino (Nelsonia neotomodon Merriam, 1897). Tres especies de ardillas no fueron monitoreadas por ser de gran tamaño, pero se observaron o fueron capturadas en trampas tomahawk con un nuevo registro para Durango, la ardilla amarilla (Sciurus niger Linnaeus, 1758) principalmente asociada a árboles de gran tamaño (Pinus leiophylla Schlltdl. & Cham. y encinares), la ardilla techalote (Sciurus nayaritensis Alien, 1889) y el ardillón (Spermophilus variegatus Erxleben, 1777) principalmente en zonas rocosas.


Las especies tienen afinidad neártica (44 %), neotropical (44 %) o compartida (11 %, Tabla 3), indicando que es una zona transicional. La mayoría de las especies son herbívoras (38.9 %), algunas granívoras (22.2 %), omnívoras (22.2 %), insectívoras (5.6 %) y frugívoras (11.1 %), de acuerdo a Ceballos y Navarro (1991).

Conservación

Dos especies están en categoría de riesgo, la rata Nelsonia neotomodon Merriam, 1897 (protección especial y endémica de México) y la rata cambalachera (Neotoma lepida), que es rara y amenazada; esta última solo se encontró en un área rocosa con pendiente de bosques de pino-encino y en bosque de encino-pino. El techalote (Sciurus nayaritensis Alien, 1889) es una ardilla endémica de la Sierra Madre, mientras que el chichimoco (Tamias dorsalis Baird, 1855) es de distribución restringida a las partes altas de esta sierra, por lo que se sugiere que estas especies se incluyan dentro de las categorías de protección especial (SEMARNAT 2001) o vulnerable (de la IUCN).

Distribución de abundancias

Se presentaron pocas especies dominantes por tipo de vegetación, dos en pastizal (Sigmodon leucotis V. Bailey, 1902 y S. ochrognathus V. Bailey, 1902) y una en los bosques mixtos (Peromyscus truei (Shufeldt, 1885), Tabla 4).


La distribución de las especies de roedores fue variable (Tabla 4), encontrándose especies ampliamente distribuidas como Peromyscus truei (Shufeldt, 1885), Reithrodontomys montanus (Baird, 1855), P. maniculatus (Wagner, 1845) y Sigmodon leucotis V. Bailey, 1902 (ocho, siete y seis sitios; respectivamente). Otras estuvieron restringidas a un tipo de vegetación, como son Sigmodon ochrognathus V. Bailey, 1902, Reithrodontomys megalotis Baird, 1855 y Onychomys torridus Coues, 1874 (pastizal), Neotoma lepida Thomas, 1893 (encino-pino) y Nelsonia neotomodon Merriam, 1897 (pino-encino). La amplitud del nicho espacial fue mayor en Reithrodontomys montanus (Baird, 1855), Peromyscus maniculatus (Wagner, 1845) y P. truei (Shufeldt, 1885) (recíproco de Simpson de 5.3, 5.2 y 4.7; respectivamente). El ensamble de roedores presentó un modelo de distribución de abundancias log-normal (Fig. 2), es decir, tuvo pocas especies con densidades altas y muchas de bajas densidades.


Parámetros del ensamble de roedores

La riqueza de especies de roedores en todos los sitios fue alta, con 18 especies presentes en los bosques templados estudiados de la SMOcc de Durango, pero para los análisis solo se consideraron las especies capturadas en las trampas, es decir, 15 especies. Sin embargo, se detectó una riqueza local de baja a moderada en los diferentes sitios, con un intervalo de 3 a 8 especies anuales y de 1.5 a 4 por estación (Tabla 5, Tabla 6). No se encontraron diferencias estadísticas significativas entre los sitios (ANOVA F1,35 = 1.269, P = 0.3001, Tabla 5).




Por otro lado, se encontraron diferencias estadísticas en los parámetros, diversidad, equitabilidad, dominancia y densidad de roedores entre los sitios (Figs. 3). La diversidad de roedores fue alta en general, ya que en la mayoría de los casos fue superior a uno en el total anual (promedios de 0.54 a 1.65) y por temporada fueron menores (promedios de 0.28 a 1.2) (ANOVA F1,35 = 2.724, P = 0.02432). Se observaron diferencias significativas entre un bosque de pino-encino (Casas) y tres sitios, dos pastizales (Campo de Verano, Q1,16 = 4.948; P = 0.03702 y Pista, Q1,16 = 5.414; P = 0.01708) y un bosque de encino-pino (Nogales, Q1,16 = 4.509; P = 0.07367; Fig. 3A).


La equitatibilidad varió entre los sitios (anual de 0.49 a 0.91 y mensual de 0.40 a 0.95), siendo más homogénea en los tres pastizales y en un sitio de bosque de encino-pino (Nogales), con mayores valores (0.8), mientras que no lo fue para los otros bosques mixtos. Se detectaron diferencias estadísticas entre dos sitios (pastizal del Campo de Verano y bosque de pino-encino del cuadro Casas, Fig. 3B). La dominancia fue baja en general, excepto en un pinar (0.73), que fue significativamente diferente a dos pastizales (Campo de Verano y Pista) y a un encinar (Fig. 3C).

La densidad varió de 16 a 84 ind ha1 en el año y un promedio estacional de 8 a 21.5 ind ha-1 (ANOVA F1,35 = 3.186, P = 0.01121). Se encontraron diferencias significativas entre un bosque de encino-pino (La Pila) y dos pastizales (Campo de Verano, Q1,16 = 4.838; P = 0.04413) y La Pista, Q1,16 = 5.123; P = 0.02779) y dos bosques de pino-encino (Casas, Q1,16 = 5.123; P = 0.02779 y La Costosa, Q1,16 = 6.451; P = 0.002829; Fig. 3D). Para la biomasa de roedores no se encontraron diferencias significativas por sitio (F1,35 = 1.708; P = 0.1422).

Cabe resaltar que dos sitios se diferenciaron del resto, el bosque de encino-pino denominado "La Pila" por su alta densidad, siendo un sitio que presentó vegetación secundaria y un bosque de pino-encino (Casas), por su alta dominancia y ser un sitio más expuesto a la actividad humana.

Similitud de las especies de roedores entre los sitios

Se presentaron tres grupos de acuerdo a la similitud de las abundancias de las especies por sitio (Fig. 4): a) el bosque de encino-pino (La Pila), que se separa por contener las mayores densidades y corresponden a especies de alimentación generalista u oportunista (género Peromyscus) , b) los pastizales, que se agruparon de acuerdo a la presencia de especies herbívoras o granívoras principalmente, mismas que son típicas de estos habitáis, tales como Sigmodon y Reithrodonthomys y a las especies de amplia distribución y oportunistas como Peromyscus y, c) grupo que incluye los bosques mixtos de pino-encino y de encino-pino, en los que "Casas" y "Nogales" están más cercanos a sitios con presencia o actividad humana moderada.


Modelos

El modelo nulo mostró una estructura al azar con respecto a la presencia de todas las especies de roedores nocturnos en los sitios. Sin embargo, fue distinta del azar al agrupar las especies por distintos tamaños corporales, pues la segregación espacial ocurre de acuerdo con los diferentes gremios, principalmente en cuanto al alimento y el uso espacial. Para el índice de coocurrencia (C-score) solo en el caso de los roedores de tamaño mediano fue no azaroso (108 a 150 mm de los géneros Neotoma, Nelsonia y Sigmodon), el valor observado fue mayor al esperado (C-Score observado = 2.3 > C-Score esperado = 1.87, efecto estandarizado = 2.10), mientras que para los otros grupos de roedores pequeños (67 a 97 mm de los géneros Peromyscus, Onychomys y Reithrodontomys) fue lo contrario (C-Score observado= 3.31 < C-Score esperado = 3.3, efecto estandarizado = 0.06) y el patrón fue al azar.

El grado de anidamiento considerando todos los sitios fue de 36.29°, lo que indica un grado de estructura del ensamble moderado, considerando la escala de 1 a 100 grados (de mayor a menor estructura), donde los valores bajos indican una mayor estructuración (Fig. 5). Las tres especies más susceptibles a desaparecer de acuerdo a este estimador son, en orden decreciente, Neotoma mexicana, Neotoma lepida y Nelsonia neotomodon, y las menos susceptibles de desaparecer son Reithrodontomys montanus, Peromyscus truei y P. maniculatus. Estas especies corresponden a las de distribución más restringida en el sitio, ya que naturalmente están en bajas densidades (Ceballos y Oliva 2005). Sin embargo, los cálculos de probabilidad de 1,000 corrimientos mediante la simulación de Monte-Cario, no permitieron encontrar diferencias estadísticas en la matriz (P (T < 36.29°) = 9.76e-02), obteniéndose un promedio de 46.4° ± 7.8°, por lo que el patrón del ensamble de roedores fue al azar o sin anidamiento.


DISCUSIÓN

La estructura de los roedores en el rancho "El Durangueño" mostró una tendencia unimodal en el tamaño corporal de las especies, como se ha observado para los mamíferos de México (Torres et al. 1995, Arita & Figueroa 1999, Ceballos et al. 2002). Los tamaños intermedios de mamíferos fueron los más comunes, como se ha reportado en mamíferos pequeños de la Reserva de la Biosfera de El Cielo en Tamaulipas, México (Castro-Arellano 2005). La proporción de tallas corporales de las especies pequeñas y medianas correspondió a la regla de Hutchinson, indicando indirectamente que las especies están repartidas en los sitios a fin de evitar la competencia (posiblemente por alimento). Mientras que la presencia de hasta de siete especies de roedores de tamaños similares del género Peromyscus, sugiere que los recursos que ofrece esta sierra son muy variados, permitiendo así su coexistencia. Lo anterior indica que existen varios elementos en el habitat que influyen en esta característica morfológica, en donde la gran diversidad de los microambientes es debido al mosaico vegetal existente en la SMOcc (Challenger 1998).

La distribución uniforme de pesos con respecto al tamaño corporal indica que estos bosques permiten la existencia de una gran diversidad de especies. Esto coincide con lo reportado para los mamíferos pequeños de América del Norte, en donde también hay una tendencia uniforme (Brown & Nicoletto 1991), así como una gran variación en el peso corporal para este grupo en México (Arita & Figueroa 1999). Lo anterior hace suponer que esta característica morfológica favorece la coexistencia interespecífica al existir diferenciación en el nicho ocupado por las especies, como un mecanismo utilizado para minimizar la competencia.

La composición de especies fue similar a la reportada para otros sitios de la SMOcc (Hernández 1996, Muñiz 1988). Sin embargo, se detectaron nuevos registros para Durango o la SMOcc, como la rata cambalachera Neotoma ¡epida, que estaba registrada principalmente en

las zonas áridas de California y Sonora (Villa & Cervantes 2002), la ardilla amarilla Sciurus niger, especie relicta que estaba reportada solo para el noreste de México y este de los Estados Unidos (Patterson et al. 2005) y el ratón Onychomys arenicola, principalmente de las zonas semidesérticas (Villa & Cervantes 2003, Arita 2004). Con este estudio se corrobora que estas especies habitan las zonas de ecotono del altiplano mexicano y la SMOcc.

No se detectaron roedores heterómidos, a diferencia de lo encontrado en los bosques templados y tropicales del centro y sur de México (como Chiapas, Medellín 1992; Estado de México, Sánchez et al. 2001; Michoacán, Sánchez et al. 2005) o en las zonas áridas (Aragón & Garza 1999, Hernández et al. 2005, González et al. 2005) donde son frecuentes. En cambio, en la zona montañosa de la SMOcc de Jalisco solo existen tres especies de heterómidos, predominan los múridos con 11 especies y cuatro sciúridos (Guerrero et al. 1995, Íñiguez & Santana 2005), mientras que solo existe una especie de múrido en la Reserva de la Biosfera de La Michilía (Lyomys irroratus, Hernández 1996).

El bosque de "El Durangueño" está compuesto por roedores neárticos, neotropicales o compartidos, lo que confirma que es una zona de transición, en donde confluyen tanto vegetación de montaña como del semidesierto. Es posible que los eventos históricos produjeran aislamiento o restricción en el área de distribución de las especies (Challenger 1988, Ferrusquía-Villafranca 1998, Fa & Morales 1998), como se ha reportado en zonas montañosas de Las Filipinas, sureste de México (Oaxaca) y Jalisco (Íñiguez & Santana 2005) y oeste de los Estados Unidos (Brown 2001), en donde se han evidenciado sucesos como dispersión histórica, extinciones y especiación.

La amplia gama de gremios tróficos de los roedores sugiere que los recursos de este bosque son variados y disponibles, permitiendo la coexistencia interespecífica por diferencias en los hábitos alimentarios y de forrajeo. Esta estrategia se presenta principalmente en sitios con gran heterogeneidad o complejidad ambiental y con vegetación en parches, como son las zonas templadas (Cramer & Willig 2002) y las zonas tropicales de México (Íñiguez & Santana 2005).

La presencia de especies en riesgo y endemismos confirma que la SMOcc es una área de importancia para la conservación de la biodiversidad, ya que se registraron especies como Nelsonia neotomodon, Sciurus nayaritensis, Neotoma lepida y Tamias dor salís.

La existencia de hasta dos especies dominantes por su abundancia por sitio, es un patrón general que se ha registrado en bosques tropicales de los Estados Unidos (Fleming 1975) y en bosques templados de Pensilvania (Yahner 1992), en donde una especie domina en varios hábitats y tiene fuerte influencia sobre las otras especies. Esto difiere en los bosques tropicales de Chiapas, México, en donde existen pocas especies dominantes y son distintas en cada habitat (Medellín 1992). Las especies comunes coinciden con las de amplia distribución y de mayor amplitud de nicho espacial. La distribución lognormal de las abundancias corresponde con lo registrado para la mayoría de las comunidades con mosaicos de recursos, con especies tanto generalistas como especialistas y con comunidades distribuidas en parches (Begon et al. 1990).

Los parámetros promedio de los ensambles de roedores de los estudios desarrollados para la SMOcc, indican que la alta riqueza de especies a nivel local y regional coincide con lo reportado en otros sitios altos (Brown 2001), así como en las zonas intermedias entre la parte baja de la montaña y las cimas. En particular la alta riqueza es similar a lo estimado para otros bosques de la SMOcc, en el sureste (local de 7 a 13 especies y regional hasta 16; Muñiz 1988) y para la Reserva de la Biosfera "La Michilía" (local de 1 a 7 especies y regional hasta 11; Hernández 1996, Cautle 2007) y en Jalisco (local 7 y 19 especies regionales; Iñiguez & Santana 2005). Sin embargo, la alta riqueza regional reportada en este estudio es la mayor registrada hasta el momento en esta sierra (18 especies), mientras que la riqueza para la Sierra Madre Occidental en Durango es de 25 y para toda esta cadena montañosa de 32. Por lo anterior, se concluye que esta provincia resguarda una gran riqueza de especies de roedores.

La diversidad de especies moderada, la equitabilidad mediana a alta y la baja dominancia en los diferentes tipos de vegetación (Tabla 5), fue similar a lo encontrado en esta sierra en la Reserva de la Biosfera "La Michilía" (H' = 0.45 a 0.92, E = 0.72 a 0.82, D = 0.50 a 0.73, Hernández 1996) y al sureste de Durango (H' = 0.98 a 2.00, E = 0.55 a 0.87, D = 0.16 a 0.52, Muñiz 1988). La equitabilidad mayor y la dominancia baja en los pastizales demuestra que las especies están mejor repartidas. Estos valores son mayores que en otros sitios de México, en los bosques tropicales del sur (H' = 0.02 a 0.53, E = 0.08 a 0.68 en Chiapas, Ceballos 1989, Medellín 1992, RE local = 2 a 7, H' = 0.29-0.58 en Veracruz y Tabasco, Sánchez et al. 2001) y similares para la Faja Volcánica Transmexicana (H' = 1.41, Michoacán, Sánchez et al. 2005).

Las densidades fueron moderadas, comparándolas con zonas aledañas a la SMOcc, la zona de ecotono entre pastizal de semidesierto y los bosques (de 54.8 ± 28.8 ind ha-1 a 50.61 ± 16.35 ind ha1; Sánchez 2004), los matorrales tropicales subcaducifolios de El Mezquital, Durango (144.7 ± 47.1 ind ha-1 a 268.0 ± 74.3 ind ha1; Sánchez 2004) y los pastizales y matorrales del Desierto Chihuahuense 5.87 ±0.7 ind ha1 a 23.6 ± 1.1 ind ha-1; Hernández et al. 1995, González et al. 2005).

Los sitios de bosque que destacan por valores máximos en densidad o mínima diversidad corresponden a lugares con cierto grado de perturbación, con presencia de vegetación secundaria (bosque de encino-pino "La Pila") y el otro expuesto a la actividad humana (bosque de pino-encino "Casas") Esto difiere a lo encontrado en el bosque templado de Yellowstone y en los bosques tropicales de Brasil, donde disturbios moderados causan un incremento en la riqueza de mamíferos (Taylor 1972, Stallings 1988). Sin embargo, solo estudios de experimentación en campo en zonas perturbadas y zonas conservadas podrían confirmar estas aseveraciones.

Los roedores de tamaño mediano con un patrón espacial distinto al azaroso correspondieron a cinco especies herbívoras; mientras que el patrón al azar de las especies de tamaño pequeño, correspondió a gremios tróficos variados (omnívoras, granívoras e insectívoras), siendo estas cinco y representando el 76.6 % de todos los individuos. Por lo que los patrones distintos al azar se detectaron al evaluar las especies conforme a grupos funcionales similares (gremios tróficos).

El patrón no azaroso de los roedores medianos es similar a lo reportado en estudios realizados en un gradiente altitudinal en la Reserva de la Biosfera "El Cielo" en Tamaulipas, México (Castro-Arellano 2005). Este resultado se puede explicar de varias formas, diferencias en características del habitat en los sitios, procesos históricos o filogenéticos y/o competencia (Brooks & McLennan 1993, Lomolino 1999, Morris 1999). Sin embargo, información futura y precisa de estos aspectos permitirán entender con precisión cuál es la causa del patrón observado.

En contraste, la coexistencia de especies de tamaño pequeño debe existir por algún factor del habitat que permite la permanencia de una amplia gama de gremios tróficos y posiblemente el uso diferencial los recursos existentes en los sitios. Por lo que estudios futuros detallados sobre la capacidad de dispersión, la historia evolutiva e información filogenética permitirán clarificar los mecanismos relacionados con su organización.

El grado de anidamiento del ensamble de los roedores y los subsecuentes modelos obtenidos no evidencia un patrón, si se considera a todas las especies de roedores. Los resultados sugieren que probablemente las especies que colonizaron después de los cambios durante el Pleistoceno presentaron alta competencia y exclusión en el pasado; posteriormente fueron adaptándose a nichos diversos en condiciones distintas, causados quizá por un aislamiento geográfico dada la compleja historia de los eventos ocurridos en la SMOcc (Ferruquía-Villafranca 1978, Atmar & Patterson 1993). Es probable que estos mismos eventos produjeran la gran variedad de microambientes y en la actualidad no existan patrones a nivel del ensamble de roedores, sino que ocurra a nivel de gremios o grupos funcionales a mayor escala. Lo anterior se sustenta en que algunas especies están restringidas en su distribución, dado que sus requerimientos ecológicos son más especializados, mientras que otras son de amplia distribución y abundantes.

Se concluye que la comunidad de roedores de este bosque de la Sierra Madre Occidental tiene una alta riqueza y diversidad específica, resultado de que es una zona de transición en donde confluyen especies de las zonas neártica y neotropical, con presencia de endemismos, formando así un complejo mosaico de especies, lo que sugiere un buen estado de conservación del área.

Los resultados apoyan la hipótesis de que el ensamblaje de roedores presenta una estructura no azarosa (mayor riqueza de tallas intermedias, reparto espacial de las especies por tamaño corporal, hábitos alimentarios variados, coexistencia interespecífica de individuos pequeños por diferencias en su alimentación y segregación espacial en los de talla mediana). Esto muy probablemente es resultado de la diversidad de microambientes o heterogeneidad espacial, producto de topografía y los mosaicos vegetales que limitan la dispersión de las especies.

Por lo anterior, se sugiere realizar estudios históricos de los linajes de las especies y sobre la biogeografía histórica de esta cadena montañosa, así como incrementar los estudios ecológicos y realizar monitoreos a largo plazo en otras localidades de esta provincia, ya que son sitios de alta diversidad biológica. Este estudio representa un avance en el conocimiento sobre la organización de mamíferos pequeños en zonas templadas, que servirán de base para el uso, el manejo y la conservación de los recursos de estos bosques de la Sierra Madre Occidental.

AGRADECIMIENTOS

Este estudio forma parte del proyecto "Biodiversidad del rancho El Durangueño, Canatlán, Durango" financiado por la Comisión Nacional Forestal (CONAFOR). Se agradece al Centro de Ecología Regional, A.C. y al Posgrado en Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Autónoma de México por el apoyo otorgado para llevar a cabo esta investigación. Asimismo, el Instituto de Ecología, A.C. otorgó algunas facilidades para desarrollar este estudio. Así como a las personas que ayudaron para desarrollar el trabajo de campo a: Alberto Arvizu, Francisco Sánchez, Sergio Raúl Gutiérrez y Alfredo Sánchez Ríos. En especial se agradece a los Srs. Rodrigo y Alonso Ayala Grimaud, propietarios del rancho y al Sr. Issac Rafael Velázquez Escobedo, por el hospedaje y las facilidades otorgadas durante el estudio. A Isolda Luna Vega, Katheryn Elizabeth Stoner, Héctor Arita, Rodrigo Medellín, Zenón Cano, Jorge Servín, Gerardo Ceballos, Ella Vázquez. Miguel Briones y Victor Sánchez, por las observaciones hechas para enriquecer este trabajo y el escrito.

 

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Editor Asociado: Juan Carlos Torres-Mura

Recibido el 31 de marzo de 2008; aceptado el 19 de junio de 2009

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