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Revista chilena de historia natural

Print version ISSN 0716-078X

Rev. chil. hist. nat. vol.85 no.2 Santiago June 2012

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-078X2012000200006 

Revista Chilena de Historia Natural 85: 199-208, 2012 © Sociedad de Biología de Chile

ARTÍCULO DE INVESTIGACIÓN

 

Descripción histológica del ojo de Panaque nigrolineatus (Siluriformes: Loricariidae) y sus implicaciones ecomorfológicas

Histological structure of the eye of Panaque nigrolineatus (Siluriformes: Loricariidae), ecomorphological implications

 

SHERYLL CORCHUELO1*, MARIA L. CALDAS1, RENATO PEÑA2, HERNÁN HURTADO1 & MARIO O. TOVAR1

1Laboratorio de Embriología, Grupo de Ictiología, Programa de Biología Aplicada, Facultad de Ciencias Básicas, Universidad Militar Nueva Granada, Colombia.
2Unidad Piloto de Maricultivos, Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas, Av. Instituto Politécnico Nacional s/n Colonia Playa Palo de Santa Rita, La Paz, BCS 23090, Baja California Sur, México.
*Autor correspondiente: u0500517@unimilitar.edu.co


RESUMEN

La cucha real (Panaque nigrolineatus) es endémica de las cuencas del Orinoco y Amazonas. La información relacionada con el sistema visual de esta especie es muy escasa, a pesar de ser un sentido fundamental en la interacción del individuo con su ambiente. Los especímenes se clasificaron en dos grupos en base a su tamano corporal: pequenos (longitud estándar (media ± DE) de 5.92 ± 1.43 cm y peso promedio de 8.50 ± 6.8 g) y grandes (longitud estándar (media ± DE) de 15.9 ± 0.69 cm y peso promedio de 142.48 ± 18.71 g). En los ejemplares pequenos, el ojo presentó una morfología redondeada, y en los de mayor tamano presentó una morfología ligeramente alargada. Se obtuvieron cortes histológicos de 7 μηι que fueron coloreados con las técnicas H&E y Orceína. El tamano relativo del ojo fue mayor en los ejemplares pequenos (6.46 %) que en los de mayor tamano (4.55 %). El espesor de la córnea de los grupos evaluados, presentó variaciones morfométricas significativas, entre su espesor central y periférico. La esclera presentó tejido conectivo denso. Los individuos de mayor tamano corporal tienen una esclera significativamente más gruesa tanto en la región lateral como en la región posterior. Algo similar ocurre con el espesor del iris. La pupila presentó morfología omega. En el cristalino fueron evidenciadas interdigitaciones celulares ubicadas en las regiones laterales. La retina de P. nigrolineatus está compuesta por siete capas. No existen diferencias significativas entre el espesor de la retina de los dos grupos evaluados de P! nigrolineatus. Se observaron de 10 a 12 papilas del nervio óptico en la retina de P. nigrolineatus cuyo diámetro oscila entre 24.57 y 131.90 μηι. Teniendo en cuenta el análisis histológico y morfométrico del ojo de P. nigrolineatus, esta especie presenta adaptaciones orientadas a suplir los requerimientos visuales de organismos bentónicos que habitan ecosistemas con cuerpos de agua turbios, de baja luminosidad, corrientes rápidas y estructuralmente complejos.

Palabras clave: Colombia, ecomorfología, papilas de nervio óptico, sistema visual.


ABSTRACT

Royal pleco (Panaque nigrolineatus) is endemic from the Orinoco and Amazon basins. Information related to the visual system of this fish is scant, despite this sense is essential to the interactions with the environment. Specimens were classified into two groups based on their weight and standard length: small (standard length (mean ± SD) of 5.92 ± 1.43 cm and average weight (± SD) 8.50 ± 6.8 g) and large (standard length (mean ± SD) of 15.9 ± 0.69 cm and average weight (± SD) 142.48 ± 18.71 g). The eye of small individuals had a rounded morphology in contrast with the slightly elongated morphology of large individuals. Seven μΓη histological sections were obtained and stained with H&E and Orcein techniques. Relative size of the eye was higher in small individuals (6.46 %) than in larger (4.55 %). Corneal central and peripheral thickness presented significant morphometric differences, in both groups. The sclera is composed of dense connective tissue. Larger individuals had a significant thicker lateral and posterior sclera than small individuals. Iris thickness behaves in a similar way. Pupil has omega morphology. Evident cellular interdigitations were located in crystalline lateral regions. P! nigrolineatus retina is composed of seven layers. There are not significant differences between retinal thickness of two groups evaluated of P. nigrolineatus. There are 10 to 12 optic nerve papillae in P. nigrolineatus retina, with different diameters (24.57-131.90 μΓη). Histological and morphometric analysis of P. nigrolineatus eye fits with adaptations designed to supply visual requirements of benthic organisms that inhabit turbid, low light, with fast currents and structurally complex ecosystems.

Key Words: Colombia, ecomorphology, optic nerve papillae, visual system.


 

INTRODUCCIÓN

La cucha real Panaque nigrolineatus (Peters, 1877), perteneciente a la familia Loricariidae, forma parte de las principales especies valoradas en la industria de peces ornamentales a nivel internacional debido a su atractivo patrón de coloración compuesto por bandas claras y oscuras dispuestas de manera longitudinal (Salinas & Agudelo 2000, Mancera & Álvarez 2008). Al igual que otras especies de silúridos, es de fácil manejo en laboratorio, y por su amplia adaptabilidad a diversas condiciones ambientales, son un buen modelo de estudio para ramas de la ciencia como la endocrinología (Drennon et al. 2003), la acuicultura (Rach et al. 2004)

ó la neurobiología (Fleisch et al. 2011). Es una especie dulceacuícola y bentónica, que se distribuye en las cuencas de los ríos Orinoco y Amazonas, donde habita cuerpos de agua turbios (Salinas & Agudelo 2000), de condiciones altamente fluctuantes que pueden afectar su capacidad visual (Sandstrom 1999), y es de esperarse que presenten diferentes adaptaciones estructurales y fisiológicas que les permitan cubrir las exigencias visuales de éste hábitat.

En efecto, a pesar que los peces presentan la estructura visual típica de vertebrados (Sandstrom 1999, Evans 2004) se ha reportado que tienen un sistema visual ampliamente diversificado y con características únicas, como un crecimiento continuo de la retina y la capacidad regenerativa presente en tejidos como el nervio óptico, el epitelio pigmentado del iris y la retina (Easter 1992, Cameron & Easter 1995, Devadas et al. 2000).

No obstante, la estructura general del ojo en los teleósteos es muy similar. El primer tejido en tener contacto directo con la luz es la córnea, una estructura transparente compuesta por cinco capas (Dahm et al. 2007) que contribuyen en su mantenimiento arquitectónico además de proveerle resistencia mecánica y antimicrobiana. Luego de atravesar la córnea, los haces de luz son seleccionados por el iris (Munz 1971) y dirigidos hacia el cristalino, que es una estructura esférica transparente encargada de enfocar los fotones en la retina. Esta estructura se encuentra soportada por un complejo sistema de ligamentos y músculos (Khorramshahi et al. 2008). La retina es un tejido neuroepitelial derivado de las estructuras internas y externas de la cúpula óptica, especializada en la captura, interpretación y transmisión de información desde el ambiente hacia el cerebro (Collin & Shand 2003). Finalmente, la estructura encargada de transportar nutrientes y oxígeno hacia la retina se denomina coroides, una agrupación de capilares altamente pigmentados, localizados entre la retina y la esclera (Bellhorn 1997). El tejido encargado de dar la forma esférica, tubular, ovoide o elíptica del ojo y proporcionar protección mecánica al globo ocular se denomina esclera (Munz 1971, Kunz 2004). Bajo este marco, el objetivo del presente estudio, fue describir y comparar la composición tisular del sistema visual de dos grupos de talla de P. nigrolineatus, lo cual, además de ser una fuente de conocimiento sobre la biología básica, es un elemento que contribuye a comprender la ecología visual de especies dulceacuícolas que comparten el mismo hábitat y que puede ser de utilidad en áreas de conocimiento como la acuicultura y la ecofisiología.

MÉTODOS

Fueron capturados manualmente diez ejemplares en el río Pajure (3°52' 39.84" N, 73°14' 57.62" O) que pasa a través del corregimiento de Pajure en el Departamento del Meta, Colombia. Los individuos fueron anestesiados con benzocaína (0.1 g/L) y sacrificados por sección transversal a nivel cervical (Ross & Ross 1999) teniendo en cuenta las guías para el manejo ético de peces para la investigación (CCAC 2005). Los individuos recolectados fueron clasificados en dos grupos. El grupo de ejemplares de menor tamano corporal comprendió a individuos con longitud estándar de 5.92 ± 1.43 cm (media ± DE) y peso promedio de 8.50 ± 6.8 g (n = 5) (longitud estándar 4-6 cm y peso 2.44-20 g). En el grupo de ejemplares de mayor tamano corporal se incluyeron individuos con longitud estándar de 15.9 ± 0.69 cm y peso promedio de 142.48 ± 18.71 g (n = 5) (longitud estándar 14.7-16.2 cm y peso 127.6-175.1 g).

Todos los individuos fueron eviscerados, fijados en formaldehido al 4 %, pH 7.0-7.2 diluido en PBS y trasladados al Laboratorio de Embriología en la Estación Experimental Río Grande de la Facultad de Ciencias de la Universidad Militar Nueva Granada en Cajicá, departamento de Cundinamarca, Colombia.

Transcurridos ocho días, los individuos fueron pesados con una balanza analítica (Ohaus Adventure) precisión de ± 0.01 g. Utilizando un calibrador pie de rey (Mitutoyo) con una precisión de 0.1 mm, se midieron la longitud total y estándar, longitud de la cabeza y longitud antero-posterior y dorso-ventral del ojo (Tovar et al. 2008). A partir de estos datos se calculó el tamano relativo del ojo (TRO) utilizando la fórmula citada por Pankhurst (1989):

TRO = (Diámetro horizontal del ojo / Longitud estándar) * 100.

Los ojos fueron extraídos y fijados nuevamente durante ocho días en formaldehido al 4 %. La deshidratación se llevó a cabo utilizando alcoholes en concentración ascendente, aclaramiento con xilol y finalmente las muestras fueron incluidas en parafina Histopat· (56-59 °C) (Prophet 1995). Se realizaron cortes transversales de 7 μπ de espesor con un micrótomo de rotación (Slee, CUT 4060), según un eje antero-posterior del individuo y la morfología pupilar. Los cortes fueron tenidos con la técnica general de hematoxilinaeosina (Modificado de Prophet 1995). Se empleó la tinción especial de Orceína (Prophet 1995) para la detección de las fibras elásticas en el estroma del iris.

Se realizó la descripción de las estructuras histológicas del ojo en ejemplares de ambos grupos y se comparó entre ellos. Las imágenes fueron digitalizadas mediante un microscopio Carl Zeiss Axio Imager A2. Para el análisis morfométrico se utilizó el software de uso libre ScionImage. Se cuantificó el espesor de: la córnea (región lateral y central), la esclera (región lateral y central), el iris, el nervio óptico y la retina en la región lateral (derecha e izquierda) y posterior (dorsal y ventral) (Fig. 1). Además del diámetro antero-posterior y dorso-ventral del cristalino.

Análisis estadístico

Con la finalidad de establecer posibles diferencias morfométricas entre el espesor de la retina en las cuatro regiones evaluadas para los dos grupos, se emplearon pruebas paramétricas de normalidad (Shapiro), ANOVA y Tukey. Las características morfométricas de las estructuras restantes (córnea, esclera, iris, cristalino y nervio óptico) fueron comparadas entre ambos grupos, usando las pruebas de F y t de Student, empleando el paquete estadístico de libre distribución R Versión 2.11.0 (http://www.r-project.org/). El nivel de α < 0.05 fue considerado como estadísticamente significativo.

RESULTADOS

El ojo de los individuos del grupo de menor tamano corporal presentó una morfología ocular redondeada, con un diámetro antero-posterior medio (± DE) de 0.45 ± 0.07 cm, similar al diámetro dorso-ventral medio (± DE) de 0.45 ± 0.07 cm (F4 4 = 2.33; P = 0.6666). En contraste, el ojo de los individuos de mayor tamano corporal presentó una morfología ligeramente alargada antero-posteriormente, con diferencias significativas (F4 4 = 1; P = 0.0076), entre el diámetro antero-posterior medio (0.72 ± 0.04 cm) y el diámetro dorso-ventral medio (0.62 ± 0.04 cm). El tamano relativo del ojo respecto a la longitud estándar media de los individuos, varió entre los individuos de menor (6.46 %) y mayor tamano corporal (4.55 %) (Tabla 1).


En términos histológicos no se observaron diferencias estructurales entre el sistema visual de los dos grupos de tamano corporal evaluados, por lo cual la siguiente descripción corresponde a ambos grupos de peces.

La córnea de P. nigrolineatus, presentó tres capas: (1) el epitelio corneal compuesto por tejido epitelial plano estratificado; (2) el estroma corneal compuesto por tejido conectivo denso regular, y (3) el endotelio, una delgada capa de epitelio plano simple que se encuentra en contacto directo con el humor acuoso (Fig. 2). La esclera, recubre las regiones laterales y la zona posterior del globo ocular. Está compuesta principalmente por tejido conectivo denso irregular; presenta una lámina fusca (Fig. 3). Adicionalmente fueron evidenciados haces vasculares que atraviesan este tejido, hasta irrigar la coroides. La pupila, presenta la morfología omega o en media luna característica de los loricáridos, con el opérculo del iris dispuesto hacia la región dorsal del ojo. En la conformación estructural del iris se distinguen tres capas, desde la cámara anterior hasta la cámara posterior del ojo: (1) la prolongación del endotelio corneal, localizada hacia el humor vítreo, (2) el estroma del iris, compuesto por fibras de colágeno, fibras elásticas, haces vasculares y una gran cantidad de fibroblastos y melanocitos, (3) la prolongación del epitelio pigmentado de la retina, que recubre este tejido hacia la región posterior (Fig. 2). El espesor del iris de los individuos de mayor tamano es significativamente más grueso que el espesor de los individuos de menor tamano corporal (Tabla 1).


La rete mirabilis coroides se ubica entre la esclera y el epitelio pigmentado de la retina, está compuesta por múltiples haces vasculares relacionados con densas agrupaciones de gránulos de pigmento (Fig. 5). El cristalino es la estructura más voluminosa del ojo. No se encontraron diferencias significativas entre el diámetro antero-posterior y dorso-ventral del cristalino de los individuos de ambos grupos (Tabla 1). El cristalino está recubierto por una delgada capa acelular, denominada cápsula. Inmediatamente después de esta capa, se encuentra el epitelio cúbico simple del cristalino constituido por células con núcleos ovalados (Fig. 2), que se distribuyen exclusivamente hacia la región anterior del mismo. La región central y más voluminosa del cristalino está constituida principalmente, por fibras de colágeno organizadas de manera concéntrica. En las regiones laterales respecto al eje antero-posterior del ojo, fueron evidenciadas numerosas interdigitaciones celulares de las fibras del cristalino, formando agrupaciones celulares organizadas a manera de columnas paralelas (Fig. 4).


La retina de P. nigrolineatus está compuesta por siete capas, desde la esclera hacia la cámara posterior del ojo, se encuentra el epitelio pigmentado, conformado por una capa delgada de epitelio plano simple, cuyas proyecciones citoplásmicas, altamente pigmentadas, protegen los segmentos externos de los fotorreceptores contribuyendo aproximadamente en dos tercios del espesor total de la retina (Fig. 5). La capa bacilar está compuesta por las prolongaciones externas de los fotorreceptores, que se caracterizan por presentar una morfología citoplasmática alargada, granular y ser altamente basófilas. En la capa nuclear externa se identificaron dos tipos de núcleos: los ubicados hacia el epitelio pigmentado pertenecen a los conos, se caracterizan por su forma esférica y por poseer una coloración más tenue respecto a los núcleos de los bastones; que a diferencia de los anteriores, presentan una forma ovoide, se ubican hacia la capa plexiforme externa y son comparativamente de menor tamano (Fig. 5). Las capas plexiformes ubicadas entre las capas nucleares (interna y externa), son regiones reticulares de axones eosinófilos, donde se localiza un escaso número de células amacrinas desplazadas. En la capa nuclear interna se distinguen morfológicamente tres tipos de neuronas: (1) las células amacrinas, con núcleos redondeados; (2) las células bipolares que a diferencia de las amacrinas presentan núcleos de mayor tamano y más basófilos, y (3) las células horizontales que presentan núcleos alargados horizontalmente ubicados hacia la capa plexiforme interna (Fig. 5). Ubicada en la región más cercana al humor vítreo se encuentra la capa de células ganglionares, compuesta por neuronas de diferentes tamanos, con núcleos redondeados y ligeramente acidófilos. Entre esta capa y el humor vítreo se presentó vascularización intrarretinal tipo E, a manera de haces vasculares sobre la capa de fibras del nervio óptico (Fig. 5). Las capas limitantes (interna y externa) y la capa de fibras nerviosas no fueron evidenciadas.


El nervio óptico presenta una alta cantidad de gránulos de pigmento localizados en la periferia (Fig. 6). Existen varios escotomas o papilas del nervio óptico en la retina de P. nigrolineatus cuyo diámetro oscila entre 24.57 y 131.90 μm, ubicadas en la región postero-ventral del ojo. Los escotomas se evidenciaron como proyecciones de los axones de las células ganglionares que atraviesan completamente la retina hasta conformar numerosos fascículos del nervio óptico en el espacio retino-escleral (Fig. 6). El disco óptico de individuos del grupo A tiene un diámetro máximo de 386 μΗ!, mientras que el diámetro máximo de los individuos del grupo B es de 403 μm (Fig. 1).


DISCUSIÓN

La diferencia del TRO de los individuos de mayor y menor tamano corporal, es típico de peces con tamanos relativamente grandes (Fishelson et al. 2004). El TRO disminuye a medida que el individuo crece, esto implica que el cuerpo crece proporcionalmente más, y más rápido que el ojo; sin embargo, en términos absolutos, el ojo de individuos más grandes es mayor, lo cual implica la adición continua de nuevas células visuales en las regiones periféricas de la retina (Fishelson et al. 2004). Además, esta diferencia en el TRO ha sido relacionada con el poder de resolución, la maximización en la cantidad de luz captada por la retina y/o los hábitos nocturnos de las especies (Howland et al. 2004). De esta forma, los individuos de mayor tamano corporal de P. nigrolineatus, presentaron un TRO de 4.55 %, similar al obtenido en Corydoras aeneus (Gill, 1858) con un 4.57 % (Huysentryt et al. 2009), esta semejanza puede deberse a que ambos silúridos comparten hábitos bentónicos, habitan ambientes turbios y estructuralmente complejos, que reducen tanto la distancia de detección del depredador, como la tasa de depredación, además de incrementar la eficiencia de forrajeo e influir en numerosas interacciones sociales (Meager et al. 2005, Willis et al. 2005, Pekcan-Hekim 2007). En contraste, el TRO de los individuos de menor tamano (6.46 %), es similar a los TRO reportados para especies diurnas y habitantes de aguas claras como Thymallus thymallus (Linnaeus, 1758) (6.18 %), Salmo salar m. sebago (Girard, 1853) (5.43 %), y Salmo trutta m. lacustris (Linnaeus, 1758) (5.69 %) (Pakkasmaa et al. 1998). Esto sugiere que juveniles de la cucha real de menor tamano, tienen necesidades lumínicas y alimenticias que requieren un mayor poder de resolución, esto teniendo en cuenta que un incremento en el tamano relativo del ojo mejora la capacidad visual en términos de protección y escape a predadores (Barriga & Battini 2009).

En este sentido, la variación morfológica del ojo de P. nigrolineatus en los dos grupos de tamano corporal evaluados puede estar relacionado con posibles preferencias de diferentes microhábitats según el tamano del individuo. Esta diferenciación se ha descrito para otras especies de silúridos como Hatcheria macraei (Girard, 1855) (Barriga & Battini 2009), Trichomycterus chiltoni (Eigenmann, 1928) (Arratia 1983) y Trichomycterus areolatus (Valenciennes, 1846) (Arratia 1983, Manríquez et al. 1988); comportamiento que está relacionado con el escape para reducir la tasa de depredación en organismos más pequenos, donde los individuos evitan los predadores al preferir microhábitats cuyas características bióticas y abióticas no son apropiadas para estas posibles especies predadoras (Barriga & Battini 2009).

La variación morfológica entre el ojo de individuos de menor (esférico) y mayor tamano corporal (ovoide), también ha sido descrita durante el desarrollo de Cataetyx memorabilis (Koefoed, 1927). Esta variación sugiere que los individuos más pequenos, con ojos circulares característicos de especies de nado lento, modifican morfológicamente su globo ocular hasta adoptar la conformación lenticular o alargada antero-posteriormente (Meyer-Roshow 1972). Por tanto se plantea la hipótesis que esta conformación podría aumentar la cantidad de luz que entra al ojo, ya que se incrementaría el tamano de la pupila.

El epitelio, el estroma y el endotelio de la córnea de P. nigrolineatus, presentaron la morfología descrita para especies como pez cebra Danio rerio (Hamilton, 1822) (Soules & Link 2005, Zhao et al. 2006), capitán de la sabana Eremophilus mutisii (Humboldt, 1805), trucha arco iris Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792), neón cardenal P. axelrodi (Tovar et al. 2008, Tovar et al. 2009) y esturión siberiano Acipenser baerii (Brandt, 1869) (Rodríguez & Gisbert 2002). El espesor periférico corneal de P. nigrolineatus duplica el espesor corneal central, característica marcada de vertebrados (Collin & Collin 2001). Pocos reportes explican funcionalmente cuáles son las implicaciones de tener una córnea con esta característica, sin embargo, se reporta para Oreochromis niloticus (Linnaeus, 1758) (Lisney & Hawryshyn 2010), que reduce la reflexión de los haces lumínicos que van a ser enfocados por el cristalino hacia la retina.

Se ha descrito que la complejidad estructural de los hábitats, evaluada teniendo en cuenta múltiples variables como: la velocidad de la corriente, la densidad estructural, rugosidad, porosidad y diversidad del sustrato (Willis et al. 2005) afecta las interacciones ecológicas, la dinámica de las comunidades de peces (Matthews & Heins 1987) y la conformación de numerosos tejidos en los organismos (Munz 1971). Teniendo en cuenta que la cucha real habita ríos estructuralmente complejos y con velocidad de flujo alta (Salinas & Agudelo 2000), puede postularse que el incremento en el espesor posterior de la esclera evidenciado en los dos grupos de individuos evaluados, es una adaptación morfológica para atenuar la presión generada por la velocidad del agua, además que protege el globo ocular de presiones mecánicas generadas por elementos del ambiente.

La pupila omega de P. nigrolineatus está relacionada con la baja luminosidad del ambiente (Douglas et al. 1998), característica que concuerda con las condiciones bióticas y abióticas del hábitat de la cucha real. El opérculo del iris ayuda a regular la cantidad de luz que entra al ojo y también puede generar disminuciones en la aberración cromática y circular del cristalino, además de incrementar la sensibilidad en áreas específicas en la retina mejorando la resolución visual y el camuflaje de las especies al reducir el área pupilar expuesta (Douglas et al. 2002). En la mayoría de los peces no ocurre contracción pupilar, sin embargo, se han reportado especies que presentan este movimiento como Porichthys notatus (Girard, 1854) (Douglas et al. 1998) y otras especies pertenecientes a la familia Loricariidae (Douglas et al. 2002). Estos reportes concuerdan con la conformación histológica del iris de P. nigrolineatus, donde fueron identificadas fibras elásticas en el estroma del iris, que posiblemente le permiten mayor flexibilidad al iris, contribuyendo a que puedan realizarse movimientos pupilares de contracción y relajación.

El cristalino de P. nigrolineatus es esférico al igual que en muchas especies de teleósteos como E. mutisii, P. axelrodi, O. mykiss y A. baerii, en las que el cristalino está recubierto por epitelio cúbico simple (Rodríguez & Gisbert 2002, Tovar et al. 2008, Tovar et al. 2009). En las zonas laterales, se observaron agrupaciones celulares organizadas en columnas paralelas que se extienden dorsal y ventralmente (Yasutake & Wales 1983, Dahm et al. 2007). Estas agrupaciones presentan numerosas interdigitaciones citoplasmáticas, denominadas uniones "Balland-socket" (Blankenship et al. 2007), también han sido descritas para primates no humanos (Dickson & Crock 1972), conejos (Al-khudari et al. 2007), ratones (Blankenship et al. 2007) y humanos (Al-Ghoul, et al. 2003), donde se reporta que están encargadas de unir, compactar y estabilizar las fibras del cristalino durante la acomodación (Blankenship et al. 2007). Las regiones laterales del cristalino de los peces necesitan mayor estabilidad estructural porque están asociadas a movimientos de translación y rotación llevados a cabo durante la acomodación (Khorramshahi et al. 2008).

La estructura histológica de la retina de P. nigrolineatus muestra la conformación general reportada para los teleósteos (Collin & Shand 2003, Wagner 1990), sin embargo, presenta un espesor inferior a otras especies, lo cual es una característica reportada previamente para silúridos (Wilkens 2001) y puede deberse a la baja densidad celular en las capas celulares que la conforman. Además, se ha reportado que el espesor de la retina está relacionado con los hábitos y hábitats de las especies (Anderson & Mitchum 1974). El espesor promedio de la retina de P. nigrolineatus (171.67 ± 2.60 μm) es menor al reportado en especies carnívoras de nado rápido y ambientes de aguas claras como Coryphaenoides guentheri (Vaillant, 1888)(280 μm) Nematonurus armatus (Hector, 1875) (260 μm) Synaphobranchus kaupi (Johnson, 1862) (210 μm) (Wagner et al. 1998) y O. mykiss (436 μm) (Waser & Heisler 2005), así como al de especies batidemersales como Batrachocottus multiradiatus (Berg, 1907) (242 ± 7.2 μm) y Cyphocottus megalops (Gratzianov, 1902) (248 ± 3.0 μm) (Smirnova 2006); mientras que el espesor retinal de P. nigrolineatus es similar para E. mutisii (183.52 ± 41.16 μm) una especie que también presenta hábitos bentónicos (Tovar et al. 2009), lo cual sugiere que los hábitos alimenticios y el ambiente de las especies afectan la morfología de la retina.

La presencia de rete mirabilis coroides y vascularización intrarretinal, en el ojo de P. nigrolineatus sugiere una alta necesidad nutricional y una posible regulación en la temperatura ocular (Waser & Heisler 2005). Una de las características morfológicas descritas para loricáridos, es la presencia de papilas o escotomas del nervio óptico en la retina. P. nigrolineatus al igual que Synodontis nigriventris (David, 1936), Synodontis notatus (Vaillant, 1893) y A. fasciatus, presentan el nervio óptico dispuesto en fascículos entre la esclera y la retina (Wilkens 2001). La reducción del escotoma visual en varios escotomas de menor tamano mejora la percepción del estímulo visual (Walls 1963). Wagner (1970), sugiere que la presencia de pequenas papilas del nervio óptico en la retina reduce la degradación de la imagen que ha sido formada.

En conclusión, el análisis histológico del ojo de P. nigrolineatus muestra una estructura similar a la reportada en otras especies de teleósteos. Adicionalmente, el análisis morfométrico del sistema visual de P. nigrolineatus demuestra que está adaptado para cubrir los requerimientos visuales de las especies bentónicas que habitan ecosistemas con cuerpos de agua turbios, de baja luminosidad, corrientes rápidas y estructuralmente complejos.

AGRADECIMIENTOS: A la Vicerrectoría de Investigaciones de la Universidad Militar Nueva Granada por la financiación del proyecto PIC CIAS 501, a José Veloza en Pajure, por su apoyo durante las faenas de pesca, a Edwin Gómez y Alex Bustos por su colaboración en el análisis estadístico.

LITERATURA CITADA

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Responsabilidad editorial: Mario George-Nascimento

Recibido el 8 de julio de 2011; aceptado el 8 de mayo de 2012.

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