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Revista chilena de infectología

versión impresa ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. vol.28 no.2 Santiago abr. 2011

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182011000200009 

Rev Chil Infect 2011; 28(2): 159-165

MICROBIOLOGÍA CLÍNICA

 

Caracterización fenotípica y factores de virulencia en cepas de Aeromonas aisladas de pacientes con enfermedad diarreica aguda en Cuba

Phenotypic characteristics and virulence factors in Aeromonas strains isolated from patients with diarrheic disease in Cuba

 

Laura Bravo, Anabel Fernández, Judith Ledo, Margarita Ramírez, Adalberto Aguila, Fidel A. Núñez, Luis E. Cabrera y Yanaika Cruz.

Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí", La Habana, Cuba. (LB, AF, JL, MR, AA, FAN, YC).
Centro Municipal de Higiene y Epidemiología de Güines, La Habana, Cuba (LEC).

Dirección para Correspondencia


Fifty four strains of Aeromonas spp were isolated from patients with acute diarrheic episodes by using Aerokey II and Aeroesquema methods. In vitro antimicrobial susceptibility and virulence factors were analyzed. The most frequently isolated specie was Aeromonas caviae. Over 75% of strains exhibited resistance to penicillins and ce-phalosporins; for the other antibiotic groups resistance was under 20%. Twenty six strains (48.1 %) were multiresist-ant. At least one virulence factor among those evaluated in the study was present in 53 (98.1%) of the 54 strains.

Key words: Aeromonas, in vitro susceptibility, antibiotic resistance, virulence factors.


Resumen

Se identificaron 54 cepas de Aeromonas aisladas de pacientes con enfermedad diarreica aguda mediante los métodos Aerokey II y Aeroesquema. Se determinó la susceptibilidad antimicrobiana y algunos factores de virulencia. La especie encontrada en mayor frecuencia fue Aeromonas caviae. Se observaron valores de resistencia por sobre 75% para penicilinas y cefalotina; para el resto de los antimicrobianos estos valores se encontraron bajo 20%>; 26 cepas (48,1%) presentaron multi-resistencia. Al menos un factor de virulencia de los investigados estuvo presente en 53 (98,1%) de las 54 cepas analizadas.

Palabras clave: Aeromonas, susceptibilidad in vitro, resistencia antimicrobiana, factores de virulencia.


Introducción

Los miembros del género Aeromonas están ubicados taxonómicamente en la familia Aeromonadaceae, son bacilos gramnegativos, anaerobios facultativos, que fermentan y oxidan glucosa, no utilizan lactosa, al menos rápidamente, son oxidasa positiva y están integrados por dieciocho geno-especies o grupos de hibridación1.

Son habitantes de ecosistemas acuáticos que incluyen aguas subterráneas, aguas potables y de tratamiento, sistemas de distribución de aguas, plantas de reservas de aguas, así como lagos y ríos contaminados. También se han encontrado en ambientes marinos con bajas concentraciones de sodio, en estuarios, en el suelo, sedimentos, en alimentos incluyendo carne, pescado, vegetales, leche natural y aves comestibles.

Este agente desempeña un papel importante como patógeno primario del tracto gastrointestinal. También es capaz de producir infecciones tales como bacteriemia, septicemia, meningitis, neumonía, peritonitis, miocarditis, síndrome hemolítico urémico (SHU), infecciones hepato-biliares, respiratorias, oculares, vaginales, fascitis necro-sante de heridas y nosocomiales, las cuales en ocasiones pueden comprometer la vida del paciente2.

En Cuba las bacterias más frecuentemente involucradas en diarreas son especies de Salmonella, Shigella y algunos serotipos de Escherichia coli3. La introducción de la prueba de oxidasa para el estudio de los bacilos gramnegativos anaerobios facultativos por parte del

Laboratorio Nacional de Referencia de Enfermedades Diarreicas Agudas del Instituto de Medicina Tropical "Pedro Kourí" (LNR/EDA/IPK) en todos los laboratorios de la Red Nacional de Microbiología, ha permitido agregar a esta lista los microorganismos pertenecientes al género Aeromonas, los cuales han sido reconocidos por la Agencia de Protección del Medio Ambiente de Estados Unidos como patógenos emergentes y la Organización Mundial de la Salud los considera como microorganismos de riesgo II4,5.

Los mecanismos de patogenicidad en las infecciones causadas por especies de este género, tales como colonización, invasión y proliferación, le confieren la habilidad para causar daño en los tejidos del hospedero, así como evadir su sistema inmune. Se ha identificado una serie de factores de virulencia como hemaglutininas y productos extracelulares (toxinas, enzimas y sideróforos, entre otros). A su vez, un gran número de estructuras de la superficie celular parece tener un papel importante en la patogénesis de las infecciones intestinales y sistémicas, haciendo más complejo el cuadro clínico del paciente6.

El carácter autolimitado de las infecciones entéricas provocadas por Aeromonas sp reserva la terapia antimi-crobiana para los casos de disentería grave, diarrea de duración prolongada, pacientes inmunocomprometidos con enfermedades subyacentes y ante una evidencia de infección extra-intestinal.

Los estudios de susceptibilidad antimicrobiana se realizan, además, con fines investigativos y epidemiológicos7. Desde hace dos o tres décadas se ha reportado un incremento de la resistencia bacteriana, incluso como un fenómeno cambiante, siendo necesaria la vigilancia antimicrobiana sistemática8''. Nuestro país no está ajeno a esta situación, por lo que es de gran utilidad conocer el comportamiento de las especies del género Aeromonas frente a los diferentes agentes antimicrobianos.

Por lo antes expuesto y por la importancia que reviste a nivel nacional e internacional la vigilancia microbiológica y epidemiológica de los microorganismos pertenecientes al género Aeromonas, así como la emergencia y diseminación de cepas resistentes a antimicrobianos, nos propusimos realizar un estudio descriptivo con el objetivo de conocer la susceptibilidad antimicrobiana y los factores de virulencia presentes en cepas aisladas de pacientes con enfermedad diarreica aguda en Cuba.

Materiales y Métodos

Se estudiaron 54 cepas de Aeromonas spp. referidas al LNR/EDA/IPK desde 14 Centros Provinciales de Higiene, Epidemiología y Microbiología de Cuba y del Municipio Isla de la Juventud, durante los años 2006 y 2007. Las cepas se aislaron a partir de heces de niños bajo cinco años de edad, con un cuadro clínico de diarrea aguda.

Las cepas preservadas en el medio de conservación para enterobacterias "Pasteur", elaborado siguiendo las instrucciones del Manual de Medios y Reactivos del Instituto Pasteur (1978), se inocularon en caldo cerebro-corazón y se incubaron en aerobiosis a 37°C (18-24 h). Posteriormente, se sembró una asada del cultivo en caldo en placas de agar MacConkey y agar sangre de cordero al 5%, incubándose en las mismas condiciones ya descritas anteriormente. Al día siguiente se inocularon por punción ("picadura") y estría en los medios de diferenciación primaria: agar hierro y dos azúcares de Kligler (AHK) y agar hierro lisina (AHL). Ambos se incubaron en aerobiosis a 37°C,durante 18a 24 h 10,11.

A todas las cepas con perfil bioquímico característico del género se les investigó la presencia de la enzima citocromo oxidasa, según el método de Kovacs, y fueron identificadas hasta el nivel de especie aplicando los esquemas Aeroesquema y Aerokey II12,13.

Se determinó la susceptibilidad in vitro a antimicrobianos de las cepas de Aeromonas spp de origen intestinal y extra-intestinal mediante el método de difusión en agar (Kirby-Bauer). Para la lectura e interpretación de los halos de inhibición se utilizaron los protocolos recomendados por el Instituto de Normas de Laboratorio Clínico (CLSI) 2007. Los antimicrobianos estudiados y carga por disco fueron: ácido nalidíxico 30 µg; amikacina 30 µg; amoxicilina 25 ug; ampicilina 10 µg; aztreonam 30 µg; carbenicilina 100 µg; cefalotina 30 ug; ceftazidima 30 µg; ceftriaxona 30 µg; ciprofloxacina 5 µg; cloranfenicol 30 ug; doxiciclina 30 µg; estreptomicina 10 µg; gentamicina 10 µg; kanamicina 30 ug; penicilina 10 µg; sulfonamida 250 µg y tetraciclina 30 µg. Multiresistencia fue definida como la resistencia a tres o más clases de antimicrobianos14.

Se buscaron los siguientes factores de virulencia: producción de enzimas extracelulares (ADNasa, gelatinasa, elastasa, lecitinasa y hemolisina), titulación de la β-hemolisina y presencia de fimbrias.

La actividad de ADNasa fue investigada según MaFaddin16. Un halo rosado alrededor de las colonias en agar ADNasa con 0,01% de azul de toluidina indicó actividad de nucleasa. La enzima elastasa se determinó por la metodología establecida por Scharman17. Se inoculó por punteo en la superficie del medio de agar elastina, y se incubó hasta siete días a 37°C. Un halo transparente alrededor de la colonia indicó la presencia de la enzima elastasa. El estudio de la enzima gelatinasa se realizó por la técnica descrita por Blazevic18. Se inoculó por punteo en la superficie del medio agar gelatina y se incubó 24 horas a 37°C. Una opacidad alrededor de la colonia indicó producción de la enzima gelatinasa. La presencia de la enzima lecitinasa se determinó por el protocolo recomendado por Boico19. Se inoculó por punteo en la superficie del medio agar lecitina y se incubó 48 horas a 37°C. Un halo transparente alrededor de la colonia mostró la presencia de esta enzima. Para investigar la presencia de β-hemolisina, se siguió la técnica descrita por Robinson20. Se tomó una asada del cultivo y se inoculó en agar triptona triptona-soya suplementado con sangre de cordero al 5%. Se incubó 24 horas a 37°C. Un halo transparente alrededor de la colonia indicó la presencia de esta enzima. Para la titulación de la β-hemolisina, se siguió la técnica de Burke21. Se tomaron 100 µL de filtrado libre de células y se realizaron diluciones seriadas en solución salina en placas de microtitulación de 96 pocilios, en forma de U, y se enfrentaron a un volumen igual de una suspensión de eritrocitos de conejo al 1%. La lectura se realizó en microscopio estereoscópico. Los títulos fueron dados como la última dilución donde había 50% de hemolisis. Se consideró positiva aquella reacción con un título mayor o igual a 1:4. Para determinar la presencia de fimbrias se procedió según el método de Nishikawa22. Se preparó una suspensión bacteriana y una suspensión al 3% de eritrocitos humanos grupo O de varios donantes. Se mezcló 20 µL de ambas en una lámina, se agitó durante 5 minutos y se consideraron positivas aquellas pruebas en las que se observó aglutinación de los eritrocitos.

Análisis estadístico: Se realizaron usando pruebas de proporciones para comparar los porcentajes. Para ello fue empleado el paquete de programas EPIINFO, versión 6.0415. En todos los casos las diferencias se consideraron estadísticamente significativas cuando se obtuvo un valor de p < 0,05.

Resultados

Las 54 cepas estudiadas mostraron el perfil bioquímico característico, quedando ubicadas en el género Aeromonas familia Aeromonadaceae. Se identificaron las especies Aeromonas caviae 23 (42,6%), Aeromonas hydrophila 10 (18,5%), Aeromonas veronii biovar sobria 2 (3,7%), Aeromonas veronii biovar veronii 1(1,9%) y Aeromonas spp. 18(33,3%)

Al analizar la susceptibilidad in vitro a antimicrobianos de las 54 cepas de Aeromonas analizadas (Tabla 1), encontramos un predominio de cepas resistentes a penicilina, amoxicilina, ampicilina, carbenicilina y cefalotina (p < 0,01). Sin embargo, no se encontró diferencia significativa entre el porcentaje de cepas resistentes y sensibles a tetraciclina y sulfonamida (p > 0,05).


Para el resto de los fármacos predominaron las cepas sensibles sobre las resistentes (p < 0,01). Es de destacar que entre estos últimos, amikacina, aztreonam, ceftazidima, ceftriaxona, ciprofloxacina y gentamicina fueron los antimicrobianos que mostraron los mayores niveles de sensibilidad, al ser la frecuencia de cepas sensibles en todos mayor a 90%.

Al comparar las frecuencias de los aislados resistentes entre Aeromonas caviae, A. hydrophila, y Aeromonas spp., para cada fármaco, encontramos diferencias significativas sólo para sulfonamida (p < 0,05) siendo la frecuencia de aislados resistentes menor para A. caviae, y similar entre A. hydrophila, y Aeromonas sp (p > 0,05). Es necesario subrayar que en penicilina y ampicilina se encontraron los porcentajes mayores de resistencia para todas las especies mientras que los más bajos para todas especies se encontraron con ciprofloxacina, ceftriaxona, ceftazidima y aztreonam (Tabla 2). Del total de cepas estudiadas (n = 54); 26 (48,1%) resultaron multi-resistentes. Se obtuvieron 7 patrones de multi-resistencia en A. caviae, 6 en Aeromonas spp y 6 en A. hydrophila. Las especies A. veronii biovar sobria y A. veronii biovar veronii no presentaron multi-resistencia (Tabla 3).



De las cepas estudiadas 53/54 (98,1%) presentaron al menos un factor de virulencia, 49 (90,7%) al menos dos y 37 (68,5%) presentaron tres o más. La enzima ADNasa estuvo presente en 48 cepas (88,9%), lecitinasa en 45 (83,3%), gelatinasa en 33 (61,1%) y elastasa en 14 (25,9%). Trece cepas (24,1%) presentaron β-hemolisina cuyos títulos oscilaron entre 1:8 y 1:256; 17 cepas (31,5%) aglutinaron con los eritrocitos humanos y resultaron ser mañosa sensibles.

Discusión

Las especies del género Aeromonas pueden ser aisladas de muestras clínicas, de animales y diferentes ambientes acuáticos. La prevalencia de las diferentes especies de Aeromonas varía según el área geográfica y el método utilizado para su identificación23.

La baja incidencia del aislamiento e identificación de Aeromonas en diferentes áreas geográficas pudieran estar influenciadas, entre otros factores, por un inadecuado diagnóstico microbiológico24,25.

Empleando el esquema Aerokey II para la identificación de microorganismos pertenecientes al género Aeromonas, en la India, Sinhay cols, caracterizaron siete especies como patógeno único26. Los resultados de la presente investigación están acorde a los obtenidos por estos autores, quienes identificaron A caviae, A. hydrophila y A. veroii biovar sobria a partir de heces de pacientes hospitalizados con diarreas agudas.

En España, Oyvin O y cols, identificaron varias especies del género Aeromonas a partir de 95 muestras de heces, resultando A. caviae la especie identificada en mayor porcentaje, resultado que coincide con los del presente estudio27.

Desde hace dos o tres décadas se ha reportado un incremento de la resistencia bacteriana, incluso como un fenómeno cambiante, por lo que es necesario la vigilancia antimicrobiana sistemática2829. Nuestro país no está ajeno a esta situación, siendo imprescindible conocer el comportamiento de estas especies frente a los diferentes antimicrobianos.

La terapia antimicrobiana está bien justificada en pacientes inmunocomprometidos, en infecciones extra-intestinales y en aquellos donde la terapia de rehidratación oral no haya sido efectiva. La elevada resistencia a p lactámicos (penicilina, amoxicilina, ampicilina, carbenicilina y cefalotina) se corresponde con lo reportado en la literatura científica por diversos autores para los microorganismos de este género31. Es importante destacar que la escasa resistencia a quinolonas y cefalosporinas observada puede ser debido a que son antimicrobianos de nueva generación que no han tenido un uso indiscriminado por la población cubana32.

En relación a los porcentajes de resistencia obtenidos con sulfonamida, nuestros resultados difieren con los publicados por Herrera ML y cols, en Costa Rica, quienes determinaron la susceptibilidad de cepas del género Aeromonas aisladas de heces de niños ingresados en el Hospital Nacional, arrojando una sensibilidad a sulfonamida de 89%33.

Resultados semejantes a los nuestros obtienen Obi CL y cols, en Sudáfrica en 104 cepas del género Aeromonas aisladas de 309 muestras de origen intestinal, las cuales presentaron una elevada resistencia a penicilina (100%), amoxicilina (79%) y ampicilina (79%)34.

Las cepas de Aeromonas investigadas en este estudio mostraron un elevado porcentaje de resistencia a ampicilina, comportamiento similar al descrito en Tailandia y Filipinas, donde en una investigación llevada a cabo en el año 2005, 90% de las cepas aisladas de diversas fuentes resultaron resistentes a este antimicrobiano35.

En relación a los bajos porcentajes de resistencia para ciprofloxacina, ceftriaxona, ceftazidima y aztreonam, los resultados obtenidos en esta investigación coinciden con los obtenidos por Vila J y cols, en Italia en el año 2003, Pokhrel MB y cols, en el 2004 en Nepal y con los estudios más recientes publicados en Turquía por Emekdas G y cols, en el 2006 en cepas de Aeromonas aisladas de pacientes con enfermedad diarreica aguda36-38.

El nicho ecológico y la frecuencia de uso de antimicrobianos en una región determinada pueden afectar significativamente el perfil de susceptibilidad de las diferentes especies de Aeromonas de diversas áreas geográficas39.

En el género en estudio se ha identificado un gran número de estructuras y enzimas extracelulares que tienen un papel importante en la patogenicidad de las infecciones intestinales. Se han realizado numerosos estudios in vitro e in vivo para identificar y caracterizar estos determinantes patogénicos. Muchas son las evidencias que correlacionan la producción de estos factores con el incremento de la patogenicidad40.

La β hemolisina es considerada uno de los principales factores de virulencia asociados al cuadro diarreico41. Un bajo porcentaje de nuestros aislados poseían codificación genética para esta enzima; similares resultados obtuvieron Martins LM y cols, en Brasil al analizar 28 cepas del género Aeromonas, de las cuales 24,1% la presentó42. En cambio Bravo L y cols, obtuvieron 81% de actividad hemolítica en 27 cepas del género Aeromonas aisladas de 300 niños bajo 5 años de edad con enfermedad diarreica aguda en nuestro país, resultados que difieren de los obtenidos en el presente trabajo43.

Longa A y cols, en Venezuela determinaron la presencia de β-hemolisina en 38% de las 44 cepas aisladas de 397 niños con diarreas, coincidiendo con los resultados obtenidos en este estudio41.

Las enzimas extracelulares constituyen importantes factores de virulencia relacionados con la enteropato-genicidad de estas bacterias40. La enzima extracelular identificada en mayor proporción en nuestro estudio resultó la ADNasa, seguida de la lecitinasa, gelatinasa y elastasa. Investigaciones realizadas por Abbott SLy cols, sobre la determinación de dichos factores de virulencia en el género Aeromonas evidenciaron la presencia de estas enzimas en los mismos porcentajes44.

La técnica de la hemaglutinación reviste gran importancia en este tipo de investigaciones ya que permite detectar la presencia de fimbrias que intervienen en la adherencia de estas bacterias al enterocito45. Sólo 31% de nuestras cepas presentaron hemaglutininas, de las cuales 100% fue sensible a mañosa. Similares resultados publicaron LongaAy cols, al obtener40% de cepas capaces de aglutinar con los eritrocitos humanos grupo O41.

En este trabajo se describen algunas propiedades de virulencia de las especies de Aeromonas aisladas de pacientes con enfermedad diarreica en Cuba. Futuras investigaciones deberán relacionarse con los mecanismos genéticos de virulencia y de resistencia en estos microorganismos.

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Recibido: (2a versión): 29 de enero de 2010 Aceptado: 10 de febrero de 2011

Correspondencia a: Laura Bravo laura@ipk.sld.cu

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