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Revista chilena de infectología

versión impresa ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. vol.32 no.3 Santiago jun. 2015

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182015000400013 

Caso Clínico

 

Gastroenteritis por Salmonella spp. en tres lactantes asociada a contacto con tortugas acuáticas

Salmonella spp. gastroenteritis associated to pet turtles in three infants

 

Stephanie Braun, Wanda Spalloni, Francisca Ferreccio, Javiera Postigo, Alda Fernández, Lorena Porte, Alejandra Saldivia, Wilson Wigant y Vjera Triantafilo

Hospital Militar de Santiago Chile.
Laboratorio Clínico. Departamento de Pediatría, Infectología (SB, WS, LP, AS, WW, VT). 

Instituto de Salud Pública (AF). 

Universidad de Los Andes.
Programa de Internado (FF, JP). 

Clínica Alemana de Santiago.
Laboratorio Clínico (LP).

Correspondencia a:


Non-typhoidal salmonellosis is an important cause of acute diarrhea in children. Generally they are acquired by consumption of contaminated food, but contact with reptiles is an increasing cause of this zoonoses. We describe three pediatric cases of gastroenteritis by Salmonella (Montevideo, Newport and Pomona), related to having turtles as pets. In two cases, the bacteria were isolated from the patient’s stools and the turtle’s droppings. The same genetic subtype by PFGE was obtained in both isolates. All the children recovered. Information and public health measures should be undertaken to control this zoonoses which affects young children.

Key words: Zoonoses, Salmonella, turtles.


Resumen

Las infecciones por Salmonella no tíficas, son una importante causa de diarrea aguda en niños. Generalmente adquiridas por alimentos contaminados, el contacto con animales, especialmente reptiles, también es responsable de esta zoonosis. Describimos tres casos de lactantes con gastroenteritis por Salmonella (S. Montevideo, S. Newport y S. Pomona), relacionados a contacto con tortugas mascotas. En dos de los casos se aisló Salmonella en las deposiciones de los niños y de las tortugas. En todos hubo proximidad entre los niños y los acuarios y/o tortugas, siendo probable la contaminación en la preparación de alimentos. El estudio de clonalidad por electroforesis de campo pulsado demostró el mismo subtipo genético en el aislado correspondiente al paciente y en el procedente de la mascota, lo cual confirmó la fuente zoonótica de los casos. Esta zoonosis debe ser abordada por las autoridades de salud y las sociedades científicas, ya que representa un importante riesgo para la salud, especialmente de niños pequeños.

Palabras clave: Zoonosis, Salmonella, tortugas.


 

Introducción

Salmonella spp. es un bacilo gramnegativo que puede infectar a una gran variedad de hospederos, siendo responsable de aproximadamente 1,4 millones de casos de infección y 400 muertes al año en E.U.A1. En humanos, las infecciones por Salmonella no tífica se manifiestan generalmente como una gastroenteritis autolimitada. Sin embargo, en pacientes con factores de riesgo como niños bajo cinco años, inmunocomprometidos y adultos mayores, estas infecciones pueden producir meningitis, sepsis e incluso la muerte2,3.

En Chile, durante el período de vigilancia 2008-2011, el Instituto de Salud Pública (ISP) confirmó 11.403 aislados provenientes de muestras clínicas, con una tasa de incidencia de 21 por 100.000 habitantes en 2011. Se destaca que la mayor frecuencia de cepas proviene del grupo etario de 0 a 4 años (19,4%), seguidos del grupo de 5 a 9 años (14,9%)4.

Según la información disponible sobre enfermedades transmitidas por alimentos (ETA) del MINSAL al primer semestre de 2014, sólo 8% de los brotes tuvo agentes identificados y, de estos, Salmonella spp. correspondió a 88%5.

Las infecciones por Salmonella spp. son causadas por ingesta de agua o alimentos contaminados, transmisión entre personas y exposición al ambiente o animales6. Los alimentos frecuentemente involucrados son huevos, lácteos y carne de ave17. Los reservorios principales de Salmonella spp. son animales portadores asintomáticos. Los reptiles, referidos como "mascotas exóticas", son una fuente a menudo subestimada de salmonelosis8,9.

Los reptiles portan Salmonella spp. como parte de su microbiota intestinal, eliminando el microorganismo de forma intermitente a través de sus heces. Esta bacteria sobrevive en el ambiente y puede ser aislada desde superficies contaminadas por períodos prolongados9-11.

Aproximadamente 6% de las salmonelosis en E.U.A, son adquiridas por contacto directo o indirecto con reptiles9. Desde la década de los 50 en Europa y 60 en E.U.A, se han reportado casos de infecciones humanas asociadas a tortugas adquiridas como mascotas3,12,13. La especie más frecuentemente asociada a estas infecciones es Trachemys scripta elegans, conocida popularmente como tortuga acuática de orejas rojas3. El aumento de casos llevó al gobierno estadounidense a establecer políticas de control, intentando certificar tortugas libres de Salmonella spp. Sin embargo, esta medida no fue efectiva3,14. Finalmente, en 1975 la FDA prohibió la venta de tortugas pequeñas, (caparazón menor a 10 cm), pero no su exportación. Se estimó que las tortugas con caparazones mayores a 10 cm no constituían un riesgo para los niños pequeños, pues serían muy grandes como para jugar con ellas. Se estima que esta medida evitó aproximadamente 100.000 casos de salmonelosis en niños por año3,15. No obstante, estos animales continúan siendo mascotas muy populares, reportándose en 2007 y 2008, un brote multiestatal de 100 casos de infecciones por Salmonella Paratyphi B var. Java, relacionado a tortugas pequeñas16.

La colonización de los reptiles con Salmonella spp. en tiendas de mascotas fue demostrado en estudios realizados en Brasil y Japón, con cifras de 39% y 74%, respectivamente17,18. En Colombia, se detectó presencia de Salmonella spp. en 33% de los estanques de Crocodylus intermedius y testudines cautivos y en 35% de tortugas en un centro de protección de vida silvestre19,20. Algunos serovares tales como Salmonella Abony, Newport, Paratyphi var Java, Litchfeld, Urbana, Stanley, Pomona y Poona entre otros han sido descritos en este tipo de infecciones2,3,13,16,21.

En Chile, la venta de tortugas no está regulada y pueden adquirirse tanto en el comercio formal como informal, En Valdivia, 13% de muestras cloacales de 23 tortugas procedentes de tiendas de mascotas fueron positivas para Salmonella spp.22. En 70% de las muestras tomadas aleatoriamente durante 11 años (1997-2008) a reptiles ingresados a Chile a través de la Estación Cuarentenaria Pecuaria del Servicio Agrícola y Ganadero (SAG), se detectó la presencia de 15 serotipos de Salmonella spp., correspondiendo 13% (n: 3) al serotipo Montevideo23. Un caso curioso descrito en Chile relata que un perro devoró unas tortugas y posteriormente tuvo diarrea. La dueña de las mascotas, de 2 años 5 meses, presentó diarrea por Salmonella Poona24.

Dada la alta importancia epidemiológica de este tema y la edad de los niños comprometidos, consideramos importante dar a conocer tres casos clínicos de salmonelosis asociados a tortugas. A nuestro entender, estos serían los primeros casos chilenos en los cuales ha sido posible confirmar a la tortuga como la fuente de infección.

Caso clínico 1

Lactante de cuatro meses, de sexo femenino, consultó en el Servicio de Urgencia Pediátrico (SUP) del Hospital Militar de Santiago (HMS) por presentar deposiciones líquidas con sangre de un día de evolución. La familia refirió que la mascota familiar era una tortuga acuática cuyo acuario se aseaba en el lavaplatos. No hubo otros miembros de la familia afectados.

Al momento de su ingreso, tenía un hemograma con 11,900 leucocitos/mm3; 41,6% neutrófilos, VHS 32 mm/h y PCR 50,4 mg/L. La ecografía abdominal fue normal. Los leucocitos fecales fueron positivos y los hemocultivos, negativos, Hubo desarrollo de Salmonella grupo C1 en el coprocultivo. La cepa fue enviada al ISP según norma ministerial vigente.

Caso clínico 2

Lactante de 1 año 3 meses de edad, sexo masculino, internado por vómitos, deshidratación, fiebre 39,5° C y diarrea. El hemograma mostró 7,700 leucocitos/mm3 con 60,1% neutrófilos y 8% baciliformes; VHS 10 mm/h y PCR 28,1 mg/L. En el coprocultivo hubo desarrollo de Salmonella grupo C2.

El padre y un hermano presentaron una diarrea autolimitada, por lo cual inicialmente se sospechó de un brote de intoxicación alimentaria. La familia había adquirido dos tortugas de orejas rojas en una feria libre y aseaba el acuario en un lavamanos de uso común. Además, el lactante jugaba con el reptil y con el agua del acuario. Se realizó coprocultivo a ambas tortugas,

Caso clínico 3

Lactante de 11 meses, de sexo femenino, fue internada por diarrea disentérica, fiebre y vómitos desde el día anterior. Presentaba hemograma con 2,700 leucocitos/mm3 y PCR 190,9 mg/L. Evolucionó febril y con acidosis metabólica. Se inició tratamiento con cefotaxima, la que se mantuvo por dos días hasta su traslado a la UCI de otro centro asistencial. Fue dado de alta a los 6 días. Hubo desarrollo de Salmonella spp. en el coprocultivo. Ambos padres, una hermana y la asesora del hogar presentaron diarrea. Dos meses previos al ingreso, habían adquirido dos tortugas acuáticas en una feria libre. Se realizó copro-cultivo a ambos reptiles. El aseo del acuario se realizaba en el lavaplatos, mismo lugar donde se preparaban los alimentos del lactante.

Estudio microbiológico

Se tomaron muestras de deposición a los pacientes y a las mascotas. La tórula de madera se introdujo en medio de transporte Cary Blair (BBL) para su traslado. Las muestras se sembraron en placas de agar Mac Conkey y agar SS (Bio-Mérieux) incubándose a 35°C en atmósfera ambiental. Se estudiaron las colonias sospechosas mediante pruebas bioquímicas tradicionales y tarjeta de identificación VITEK-ID gramnegativo (Biomérieux). Se realizó estudio de susceptibilidad a todos los aislados de Salmonella mediante difusión en disco según documento M100 S24 CLSI 2014. El estudio de serogrupo se realizó mediante reacción de aglutinación con antisuero polivalente (Salmonella O: poly A-I & Vi, BD-Difco) y con antisueros específicos de grupo. Los aislados fueron enviados al Laboratorio de Referencia Nacional (ISP) para su serotipificación y subtipificación. Esta última fue realizada mediante electroforesis de campo pulsado (EFCP) utilizando la enzima de restricción Xbal, de acuerdo al protocolo estandarizado de la red PulseNet Latino América, OPS-CDC Atlanta (XXIX)25. Los patrones fueron analizados a través del programa bioinformático Bionumerics (Applyed Maths, EEUU.).

Resultados microbiológicos

Hubo desarrollo de Salmonella spp. en las deposiciones de los tres lactantes y en las deposiciones de dos de las cuatro tortugas estudiadas. Las mascotas infectadas correspondieron a una tortuga del caso 2 y a una del caso 3.

En el primer caso, la cepa del paciente aglutinó con BD-Difco Salmonella O antisuero grupo C1 Factores 6,7. En el segundo caso, los aislados del paciente y de la tortuga aglutinaron con BD-Difco Salmonella O antisuero grupo C2 Factores 6,8. En el tercer caso, no fue posible sero-agrupar, ya que los aislados sólo aglutinaron con el antisuero polivalente.

La cepa del primer paciente fue identificada como Salmonella Montevideo; los aislados del segundo niño y su tortuga correspondieron a Salmonella Newport y los del tercer paciente y su tortuga, a Salmonella Pomona.

Todas las cepas fueron sensibles a ampicilina, cotrimoxazol, cloranfenicol y a ciprofloxacina excepto en el segundo caso, en que la cepa mostró susceptibilidad intermedia a esta quinolona.

Los resultados del estudio genético revelaron que los dos aislados del caso 2 presentaban un subtipo idéntico denominado CL-NP-XBA-014 (100% de similitud) (Figura 1). Por su parte, ambos aislados del caso 3 presentaban el subtipo Cl-Spm-Xba-001. Estos hallazgos confirmaron el nexo genético entre los casos y las mascotas.

 

Figura 1. Electroforesis de campo pulsado, enzima de restricción Xbal.
La subtipificación molecular muestra 100% de similitud en las dos cepas estudiadas.

 

Tabla 1. Características de los casos y sus mascotas

 

Discusión

La salmonelosis asociada a reptiles constituye un problema de salud pública no resuelto, siendo la zoonosis más comúnmente relacionada a este tipo de animales. Sin embargo, aún existe desconocimiento de los padres con respecto al riesgo potencial de infección al que se exponen ellos y sus familias. Las posibles vías de transmisión son las manos contaminadas con deposiciones de las mascotas y, de forma indirecta, a través de la preparación de los alimentos en lavaplatos o cocinas contaminadas con agua de los acuarios3,11. Por esto, uno de las medidas de prevención fundamentales es el lavado de manos26.

En dos de los casos que describimos, la infección afectó al lactante y a otros miembros del grupo familiar. Por lo tanto, es importante consultar siempre sobre el antecedente de la tenencia de mascotas, especialmente reptiles, en el estudio de brotes de gastroenteritis. También es fundamental tomar muestras, no solo de los pacientes sino de las mascotas supuestamente involucradas. No obstante, debe tenerse en cuenta que el rendimiento del coprocultivo puede verse afectado por eliminación intermitente de Salmonella en reptiles y por el muestreo único de heces y no de la cloaca u otros sitios3,8,11,27.

Varios autores han descrito que los niños, en especial los más pequeños, son los más afectados2,6,27,28. Este hecho concuerda con lo observado en nuestra serie. En Inglaterra, Murphy comparó los casos de salmonelosis asociados a reptiles con los no asociados, en niños bajo los 5 años. El 27% del total se asoció a reptiles y presentó edades significativamente menores a la del grupo no asociado a reptiles (0,5 vs 1 año). Además, este grupo tenía 2,5 veces mayor probabilidad de hospitalización28. Los serotipos encontrados habían sido descritos previamente en infecciones relacionadas a reptiles; Newport y Pomona a tortugas y Montevideo a serpientes3,6,11,27.

Salmonella Newport ha sido aislada en productos cárnicos, ganado y tomates, y corresponde a 11,4% de Salmonella spp. reportadas por el CDC en 201130,33. En Chile ha sido aislada en lobos marinos34. Salmonella Montevideo constituye 2,6% de Salmonella spp. reportadas por el CDC en 2011 y, en nuestro país, se encontró en 13% de las muestras de reptiles estudiadas por el SAG23,33Salmonella Pomona ha sido recuperada de lactantes en Europa, E.U.A. y China6,21,27,35. En E.U.A. se comunicó la muerte de un lactante de 3 semanas de vida en quien se aisló este serotipo en sangre y LCR21. Un estudio chino encontró Salmonella Pomona en 39% de las tortugas de orejas rojas exóticas en una reserva en Guangdon, considerándola como altamente patogénica35. La evolución más grave de la paciente de nuestro tercer caso clínico concuerda con esa publicación.

El uso de herramientas moleculares estandarizadas como la EFCP representa un gran apoyo en la investigación de los casos, en especial frente a patógenos como Salmonella enterica, ya que permiten de forma certera la identificación de la fuente responsable de infección25.

El gran número de reptiles importados (82.016 especímenes de E.U.A. entre 2003 y 2005), la alta tasa de portación de Salmonella spp. y el desconocimiento general acerca del riesgo relacionado a mascotas exóticas, urge la implementación de medidas epidemiológicas para el control de esta zoonosis23. La educación de la población, el control de la venta de reptiles y la alerta a la comunidad médica son algunos de las medidas necesarias para evitar infecciones, especialmente en lactantes.

 

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Recibido: 10 de septiembre de 2014
Aceptado: 29 de enero de 2015

Los autores declaran no tener conflicto de interés para la publicación de este artículo. Sin financiamiento.

Correspondencia a: Stephanie Braun Jones stbraunj@gmail.com

 

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