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Revista chilena de infectología

versión impresa ISSN 0716-1018

Rev. chil. infectol. vol.36 no.1 Santiago feb. 2019

http://dx.doi.org/10.4067/S0716-10182019000100043 

Infectología al Día

Conocimiento acerca de los patógenos virales y bacterianos presentes en mamíferos silvestres en Chile: una revisión sistemática

Knowledge about viral and bacterial pathogens present in wild mammals in Chile: a systematic review

Sebastián Llanos-Soto1  2 

Daniel González-Acuña2 

1Laboratorio de Enfermedades y Parásitos de Fauna Silvestre. Departamento de Ciencia Animal. Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Concepción, Chile

2Laboratorio de Vida Silvestre. Departamento de Ciencia Animal. Facultad de Ciencias Veterinarias, Universidad de Concepción, Chile

Resumen

Este estudio organiza toda la información disponible acerca de los patógenos virales y bacterianos de mamíferos silvestres en Chile. Esto fue realizado con el objetivo de identificar patógenos que han sido bien documentados y reconocer aquellos que no han sido apropiadamente estudiados, determinar el número de artículos que han sido publicados anualmente acerca de este tópico e identificar las regiones en Chile que han concentrado el mayor y menor número de estudios relacionados con patógenos virales y bacterianos. Para lograr esto, se seleccionó para revisión un total de 67 artículos científicos publicados en revistas evaluadas por pares desde 1951 al 2018. Los resultados indican que el número de publicaciones ha incrementado por década y hay años en los cuales no se publicaron artículos. La mayoría de los estudios se relacionan con Leptospira, rabia, hantavirus, Mycobacterium avium paratuberculosis (MAP) y distémper. Rodentia, Carnivora, Chiroptera y Cetartiodactyla fueron los órdenes de mamíferos más estudiados. Información acerca de la presencia/ausencia de patógenos fue encontrada en 44 especies de mamíferos silvestres. La mayor parte de las investigaciones buscaron patógenos en Chile sur y central y los métodos de diagnóstico más empleados para el diagnóstico de patógenos fueron serología y técnicas moleculares. En general, la investigación en mamíferos silvestres ha sido dirigida a la evaluación de enfermedades zoonóticas, mientras que aquellas enfermedades transmitidas por vectores y enfermedades no zoonóticas han sido mayormente ignoradas por la comunidad científica.

Palabras clave: Bacteria; Chile; mamíferos; virus; zoonosis

ABSTRACT

This study organizes all available information about viral and bacterial pathogens of wild mammals in Chile. This was done in order to identify pathogens that have been well-documented and recognize those that have not been properly studied, determine the number of articles that have been published annually about this topic and identify regions in Chile that concentrate the highest and lowest number of studies concerning viral and bacterial pathogens. A total of 67 scientific articles published in peer-reviewed journals from 1951 to 2018 were selected for revision. Results indicate that the number of publications has increased per decade but there are years in which no articles were published. Most studies addressed Leptospira, rabies, hantavirus, Mycobacterium avium paratuberculosis (MAP) and distemper. Rodentia, Carnivora, Chiroptera and Cetartiodactyla were the most studied mammal orders. Information about presence/absence of pathogens was found for 44 wild mammal species. Research was mainly carried out in central and southern Chile and the most commonly employed methods for pathogen diagnosis were serology and molecular techniques. Overall, research in Chilean wild mammals has been directed towards the evaluation of zoonotic diseases, while vector-borne and non-zoonotic diseases have been mostly neglected by the scientific community.

Keywords: Bacteria; Chile; mammals; virus; zoonoses

Introducción

El conocimiento acerca de la presencia de enfermedades infecciosas en fauna silvestre es crucial para entender las consecuencias potenciales que éstas pueden tener en la conservación de especies silvestres y evaluar la amenaza que significan para la salud humana1. Factores antropogénicos, como la introducción de especies exóticas, el cambio climático, la fragmentación y pérdida de hábitat y la invasión humana en áreas naturales, puede incrementar el riesgo de transmisión de enfermedades desde reservorios silvestres a los animales domésticos y humanos2,3.

Las enfermedades que son transmitidas entre animales y humanos se conocen como zoonosis y causan tanto pérdidas económicas como sociales, particularmente en países no desarrollados y en vías de desarrollo3. Los patógenos zoonóticos, como los virus de la rabia, tienen su origen en reservorios mamíferos y son considerados extremadamente importantes para los sistemas de salud pública por sus consecuencias en la salud humana4,5. En este contexto, los individuos afectados pueden tener su salud afectada por enfermedades zoonóticas y, en muchos casos éstas, pueden ser erróneamente caracterizadas como enfermedades comunes o incluso no ser detectadas por las instituciones competentes6. Las actividades industriales y de urbanización, como la agricultura y actividad forestal, se han intensificado en Chile en años recientes y, probablemente, esta tendencia continúe en el futuro7. Estos factores pueden llevar a la fragmentación de hábitat, disrupción ecosistémica y sobreexplotación de especies, lo que sumado a la expansión de las poblaciones humanas y de animales domésticos en áreas cercanas a hábitats naturales, pueden contribuir a la transmisión de enfermedades infecciosas desde animales silvestres en vida libre a animales domésticos y humanos811.

Los objetivos de esta revisión fueron: obtener y organizar toda la información disponible en artículos publicados en revistas científicas que incluyan la determinación de infecciones virales y bacterianas en mamíferos silvestres chilenos; identificar qué patógenos han sido priorizados por la comunidad científica local y cuáles no han recibido suficiente atención; evaluar el número de artículos publicados anualmente acerca de la prevalencia de patógenos virales y bacterianos en hospedadores mamíferos y reconocer el número de estudios desarrollados en este tópico en las distintas regiones de Chile.

Materiales y Métodos

La búsqueda y listado de artículos científicos revisados por pares que evalúan la presencia de patógenos virales y bacterianos en mamíferos chilenos fue realizada siguiendo las indicaciones de la declaración PRISMA (Preferred Reporting Items for Systematic Reviews and Meta-Analyses)12. Artículos publicados desde enero del año 1950 hasta julio del 2018 fueron seleccionados para revisión. Datos indicados en literatura no publicada en revistas científicas (literatura gris), fueron excluidos de este estudio (i.e., resúmenes, libros, boletines locales y presentaciones en conferencias científicas), basado en el hecho de que estos tipos de documentos científicos no experimentan un proceso riguroso de revisión por pares previo a su publicación. Esto significa que la precisión, confiabilidad y calidad de los hallazgos presentados en este tipo de documentos no puede ser asegurada. Agentes virales y bacterianos fueron considerados patógenos cuando existió información disponible en la literatura acerca de su habilidad de causar enfermedad en animales, humanos o ambos. La revisión consideró patógenos presentes en especies de mamíferos nativos e introducidos de vida libre, con la excepción de animales domésticos e individuos mantenidos en cautiverio en zoológicos, granjas y centros de exhibición. Publicaciones acerca de los patógenos presentes en mamíferos del territorio antártico chileno fueron también excluidas de este trabajo, debido ya han sido revisadas en otro artículo científico13.

Las bases de datos de Google Scholar (https://scholar.google.cl/), Scielo Scientific Library (http://www.scielo.cl/) y PubMed (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/pubmed/) fueron utilizadas para conducir una búsqueda extensiva de publicaciones. Las siguientes palabras claves fueron ingresadas en búsquedas independientes: “bacteria”, “bacteriano”, “Brucella”, “coronavirus”, “Corynebacterium”, “distémper”, “enfermedad infecciosa”, “hantavirus”, “herpesvirus”, “Leptospira”, “Mycobacterium” “parvovirus”, “patógeno”, “Mycoplasma”, “picornavirus”, “rabia”, “retrovirus”, “Salmonella”, “vectorial”, “viral”, “virus”, “zoonosis” AND “Carnivora”, “Cetartiodactyla”, “Chiroptera”, “Didelphimorphia”, “fauna”, “Lagomorpha”, “mammal”, “Microbiotheria”, “Paucituberculata”, “Rodentia”, “Xenarthra” AND “Chile”. Las mismas palabras clave fueron utilizadas para realizar búsquedas en español para incluir aquellos artículos publicados en revistas locales. Los artículos no disponibles para descarga en línea fueron buscados de forma física en las bibliotecas de la Universidad de Chile, Universidad Austral, Pontificia Universidad Católica de Chile y Universidad de Concepción. Información acerca de la prevalencia para cada patógeno fue organizada y listada en una tabla suplementaria utilizando Microsoft Excel® 2010. La tabla incluyó datos acerca del mamífero hospedador, caracterización del patógeno (e.g., serotipo, linaje genético, clase), región en Chile donde fue realizado el estudio y técnica utilizada para el diagnóstico. Los datos obtenidos de las publicaciones seleccionadas fueron analizados utilizando gráficos de línea para evaluar una potencial tendencia en el número de artículos publicados por década desde 1951 e identificar el orden de mamíferos más estudiado en Chile.

Los datos se obtuvieron de un total de 150 especies de mamíferos de ocho órdenes: Didelphimorphia (2), Paucituberculata (1), Microbiotheria (1), Chiroptera (11), Xenarthra (3), Rodentia (63), Cetartiodactyla (47), Lagomorpha (2) and Carnivora (20). Tres especies fueron excluidas de la revisión debido a que su distribución se encuentra restringida a la Antártica (Ommatophoca rossii) o su presencia en Chile aún no ha sido confirmada (Stenella attenuate and Stenella longirostris). Estudios de investigación que incluyeron casos previamente diagnosticados de infecciones virales y bacterianas en sus análisis (e.g., casos positivos de rabia diagnosticados por el Instituto de Salud Pública de Chile-ISP) también se incluyeron en esta revisión. Los patógenos fueron listados de mayor a menor en la discusión según el número de artículos disponibles en la literatura relacionados con dicho patógeno.

Resultados

Un total de 67 publicaciones acerca de patógenos virales y bacterianos en mamíferos chilenos fue incluido en esta revisión. De la literatura evaluada, 34 estudios investigaron la prevalencia de patógenos virales y 35 estudios se relacionaron con bacterias. Se encontró información acerca de la presencia/ausencia de patógenos para 44 especies de los órdenes Rodentia (15), Carnivora (10), Chiroptera (9), Cetartiodactyla (8), Didelphimorphia (1) y Lagomorpha (1) (Figura 1). Los detalles acerca de los resultados de esta revisión se encuentran indicados en la Tabla Suplementaria 1.

Figura 1 Número de estudios científicos relacionados con infecciones virales o bacterianas en distintos ordenes de mamíferos desde 1980 al 2018. 

En general, el número de estudios destinados a evaluar la prevalencia de infecciones virales o bacterianas en mamíferos silvestres ha incrementado por década (Figura 2), sin embargo, durante la última década existen años en los cuales el número de artículos publicados varía entre 0 a 2 (i.e., 2010, 2012 y 2016). Las publicaciones dedicadas a cada patógeno variaron en número, pero los patógenos más estudiados fueron Leptospira (16 estudios), rabia (12 estudios), hantavirus (10 estudios), Mycobacterium avium paratuberculosis (8 estudios) y virus del distémper canino (6 estudios).

Figura 2 Número de estudios científicos destinados a evaluar la prevalencia de infecciones virales o bacterianas en mamíferos silvestres en Chile desde 1951 a 2018. 

El primer estudio en registrar la presencia de patógenos en mamíferos silvestres en Chile fue realizado por Neghme y cols. en 1951 e incluyó la evaluación de Leptospira en ratas noruegas (Rattus norvegicus) capturados en un matadero de la Región Metropolitana14. Rodentia fue el orden mamífero más estudiado con 27 publicaciones destinadas a evaluar la presencia de patógenos virales y bacterianos. Un alto número de artículos se dedicaron a investigar al ratón colilargo (Oligoryzomys longicaudatus) con 19 publicaciones científicas dedicadas a evaluar la presencia o exposición a Leptospira y hantavirus. Los órdenes Carnivora (16), Chiroptera (12) y Cetartiodactyla (12) también han recibido atención de la comunidad científica. Sólo dos estudios incluyeron una especie de lagomorfo y un artículo involucró un miembro del orden Didelphimorphia. Ningún estudio determinó infección viral o bacteriana en miembros de los órdenes Paucituberculata, Microbiotheria y Xenarthra.

Estudios sobre infecciones bacterianas y virales se enfocaron mayormente en Chile sur y central, particularmente, desde las regiones de Coquimbo a Los Lagos. Las regiones más estudiadas fueron la Región de Los Ríos con 24 estudios, la Región Metropolitana con 14 estudios y la Región de Los Lagos con 13 estudios. Sólo tres estudios en rabia y un único estudio en hantavirus fueron llevados a cabo en la Región del Maule. Estudios de investigación relacionados con mamíferos de las regiones del norte de Chile son escasos, con dos estudios en la Región de Antofagasta y un estudio en las regiones de Tarapacá y Atacama. No se han realizado estudios en la Región de Arica y Parinacota. Un total de 7 y 4 estudios han sido desarrollados en las regiones de Aysén y Magallanes, respectivamente.

La mayoría de los estudios aplicaron métodos serológicos para el diagnóstico de patógenos en hospedadores mamíferos, como es el caso de los virus distemper y parvovirus y la bacteria Brucella, los que han sido diagnosticados únicamente utilizando serología. Estos métodos también fueron utilizados en estudios de investigación asociados a la determinación de hantavirus en roedores silvestres. La aplicación de métodos moleculares se ha incrementado en las últimas dos décadas en Chile, lo que se ha reflejado en un aumento en el número de estudios que utilizan estas técnicas para el diagnóstico de virus y bacterias en mamíferos silvestres. El uso de otros métodos, como la inmunofluorescencia directa, el cultivo bacteriano y la histopatología han sido mayoritariamente restringidos al diagnóstico de ciertos patógenos.

Discusión

Los mamíferos silvestres han jugado un rol importante como reservorios de enfermedades infecciosas en estos países y han estado involucrados en la ocurrencia de eventos epizoóticos de “derrame” (spillover en inglés), a poblaciones humanas3.

En Chile, gran parte de los investigadores e instituciones gubernamentales han destinado sus esfuerzos a estudiar aquellos agentes zoonóticos considerados una amenaza seria para la salud humana, como la Leptospira sp, el virus de la rabia y el hantavirus. Los patógenos restringidos a hospederos animales y que no representan un riesgo para los humanos (e.g.: virus del distémper canino) sólo han comenzado a recibir atención científica en años recientes, por lo que la información disponible acerca de éstos es mucho más limitada.

Leptospira

La leptospirosis es una enfermedad zoonótica distribuida a nivel mundial y de gran relevancia para la salud humana, particularmente en países en desarrollo y con bajos ingresos, donde las condiciones sanitarias y los recursos destinados al diagnóstico y prevención de esta enfermedad son limitados15. El agente causal de la leptospirosis, Leptospira sp, es un patógeno capaz de infectar a una gran variedad de hospederos mamíferos y sobrevivir en el ambiente por varios meses en zonas predominantes en climas cálidos y húmedos16. Los roedores juegan un rol importante en la mantención y diseminación de Leptospira patógena y no patógena a otras especies de mamíferos en zonas urbanas y rurales de Chile, incluyendo humanos y animales domésticos17,18. Hasta la fecha, existe evidencia de infección con este patógeno en nueve especies de roedores en el país: el degu (Octodon degus), el ratón oliváceo (Abrothrix olivaceus), el ratón de pelo largo (Abrothrix longipilis), el ratón orejudo (Phyllothis darwini), el ratón colilargo (O. longicaudatus), la rata negra (Rattus rattus), la rata noruega (R. norvergicus), el ratón doméstico (Mus musculus) y el ratón topo valdiviano (Geoxus valdivianus)1727. Rattus norvegicus y R. rattus son reservorios particularmente relevantes debido a la alta prevalencia de Leptospira observada en estas especies en zonas rurales del país18,27. Esta bacteria ha sido descrita en mamíferos silvestres en la zona centro-sur de Chile, específicamente en las regiones Metropolitana, Los Ríos, Los Lagos y Aysén.

Los registros disponible que indican la presencia de Lepotospira sp en otros órdenes de mamíferos son escasos en comparación a la información existente en roedores, ya que esta bacteria ha sido reportada en sólo dos especies carnívoras: el lobo marino sudamericano (Otaria flavescens) y el visón americano (Neovison vison)9,28. La interacción entre animales silvestres y reservorios domésticos (i.e.: perros y ganado), puede ser un mecanismo importante para la ocurrencia de casos de leptospirosis en ambientes habitados por el hombre29.

Futuros estudios dedicados a evaluar el rol de especies silvestres en la mantención y transmisión de Leptospira sp contribuirán de manera importante al entendimiento de las dinámicas de este patógeno en áreas naturales y urbanas del país.

Virus de la rabia

La rabia es una zoonosis cosmopolita de gran importancia en la salud pública mundial30. Todos los mamíferos pueden ser infectados con el virus, pero sólo los quirópteros y carnívoros han sido capaces mantener y transmitir con éxito la infección en el largo plazo30. Los casos confirmados de rabia han sido caracterizados por el ISP en diferentes variantes antigénicas, a través de la utilización de anticuerpos monoclonales específicos. Cada variante representa un grupo de virus dentro de un serotipo que posee características antigénicas definidas31. Este método de caracterización antigénica de la rabia ha sido utilizado ampliamente en Chile para estudiar su distribución geográfica y temporal en el país32,33.

El primer caso de rabia humana en Chile fue reportado en 1879 y la vigilancia en animales domésticos y silvestres ha sido realizada por el ISP (en aquel entonces llamado Instituto Bacteriológico de Chile) desde 192934,35. Desde ese momento, la fauna silvestre y los animales domésticos han sido reportados como infectados con el virus en todas las regiones del país, entre los que se encuentran animales de ganado, lagomorfos, roedores, carnívoros y quirópteros33,34. Sin embargo, la vigilancia activa de la rabia sólo empezó después del primer brote de esta enfermedad en murciélagos, específicamente, en el murciélago cola de ratón (Tadarida brasiliensis) en 198533. Después de ese evento, sólo se han reportado casos en murciélagos y no hay evidencia en la literatura sobre su presencia en otras especies silvestres33,36. Hasta la fecha, cinco variantes antigénicas se han reportado en Chile, incluyendo la variante antigénica canina AgV2 y cuatro variantes asociadas con murciélagos insectívoros: la variante antigénica AgV4 Tadarida, la variante antigénica AgV6 Lasiurus, la variante antigénica AgV3 Myotis chiloensis y la variante antigénica AgV no tipificada para Histiotus33,37,38. La variante registrada más frecuentemente en Chile desde el 2008 al 2013 ha sido la AgV439. Las variantes antigénicas son descritas como hospedadorespecíficas entre murciélagos38,40, pero estudios recientes sugieren que podría existir una transmisión cruzada de distintos virus de la rabia entre diferentes especies de quirópteros32,38,41,42.

Seis de las once especies de murciélago distribuidas en el país han sido descritas con el virus: el murciélago orejudo mayor (Histiotus macrotus), el murciélago ore-judo menor (Histiotus montanus), el murciélago oreja de ratón del sur (M. chiloensis), el murciélago colorado (Lasiurus borealis), murciélago gris (Lasiurus cinereus) y el Murciélago cola de ratón (T. brasiliensis)32,33,37,43. Considerando la información científica disponible, T. brasiliensis y L. cinereus permanecen como los reservorios de rabia más relevantes en Chile32,36,37,41,43,44. Escobar y cols. (2013) indica que ambos T. brasiliensis y L. cinereus y sus respectivas variantes antigénicas de rabia (AgV4 y AgV6) comparten nichos ecológicos similares en Chile y su distribución está limitada por la presencia de barreras ecológicas naturales, como la Cordillera de los Andes al este y el Océano Pacífico al oeste32. La rabia en murciélagos parece seguir un patrón estacional con picos de positividad durante la temporada cálida (octubre-marzo) y una disminución en los meses fríos33,39. Esto puede relacionarse con una reducción en la actividad de los murciélagos durante invierno en el hemisferio sur y, por tanto, una menor probabilidad de transmisión de rabia entre murciélagos y de murciélagos a otras especies susceptibles33,39,45.

El incremento en el tamaño de la población y densidad de perros, sumado a la presencia de especies de murciélago (principalmente T. brasiliensis) en áreas urbanas, han incrementado el riesgo, a lo largo del país, de eventos de transmisión de rabia desde murciélagos a perros46,47. Esto es particularmente importante para la zona central de Chile, la cual posee un alto número de variantes antigénicas relacionadas con murciélagos y una mayor riqueza de especies quirópteras33. Por ejemplo, distintas zonas de concentración de casos positivos de rabia y de riesgo de eventos de transmisión se han asociado con asentamientos urbanos altamente poblados, como las regiones Metropolitana, del Maule, Biobío y Valparaíso33,39,47. Se han reportado casos de rabia en carnívoros silvestres en años previos a 199048; sin embargo, actualmente se considera a los murciélagos insectívoros como el reservorio más importante de rabia en Chile, representando el 97.31% (1339/1379) de casos positivos reportados por el ISP desde 1985 al 201232. La importancia de los murciélagos como reservorios de rabia y el incremento de la población de perros silvestres en Chile, aumentan la preocupación acerca del riesgo actual de transmisión de rabia desde murciélagos a perros y, en consecuencia, a seres humanos47.

Hantavirus

Siete especies de roedores han sido indicadas como expuestas o infectadas con la cepa Andes del virus hanta en Chile: el ratón oliváceo (A. olivaceus), el ratón de pelo largo (A. longipilis), el ratón orejudo (P. darwini), el pericote austral (Loxodontomys micropus), la rata negra (R. rattus), la rata noruega (R. norvergicus) y el ratón colilargo (O. longicaudatus)4957. Estas especies han sido reportadas como infectadas en áreas de Chile central y sur, particularmente desde las regiones de Coquimbo a Magallanes. Hasta la fecha, la presencia de hantavirus en el país se ha restringido únicamente a roedores y no ha sido posible identificar el virus en especies silvestres pertenecientes a otros órdenes como es el caso de marsupiales y quirópteros54.

Oligoryzomys longicaudatus es el reservorio más importante de la cepa Andes en Chile, con infecciones en humanos ocurriendo a lo largo del rango de distribución de esta especie desde las regiones de Copiapó a Magallanes54,5759. Oligoryzomys longicaudatus se ha caracterizado por ser una especie altamente móvil, lo que incrementa el riesgo de interactuar con humanos en su amplio rango de hogar (320-4.800 m2)60. Esta especie se puede encontrar cercana a áreas urbanas, habitando ambientes húmedos, como bosques y áreas cubiertas de arbustos cercanas a fuentes de agua60. El incremento en la densidad de poblaciones de roedores silvestres en áreas peri-urbanas se ha asociado con el aumento en el número de casos de síndrome cardiopulmonar por hantvirus (SCPH) en humanos51. Se ha sugerido que la elevación explosiva en el número de roedores durante los años de florecimiento de bambúceas nativas, como la Chusquea quila (letra cursiva), podría esta implicado en la ocurrencia de brotes de hantavirus en humanos debido al incremento en la disponibilidad de alimento por parte de estas plantas51,52. La mayor parte de los casos de infección por hantavirus en Chile ocurren cerca de pueblos en áreas rurales y peri-urbanas donde O. longicaudatus está presente y los pobladores pueden estar más expuestos a infectarse con el virus55,61,62.

Mycobactrium

Mycobacterium avium subp. paratuberculosis (MAP) es un patógeno importante del ganado bovino y pequeños rumiantes y causa pérdidas importantes en producción animal a nivel mundial63. En Chile, los ungulados nativos se encuentran en riesgo constante de infectarse con MAP debido a la alta prevalencia de este patógeno reportada en animales de abasto, particularmente en el sur del país64. El guanaco (Lama guanicoe), el pudú (Pudu puda) y la liebre europea (Lepus europaeus) han sido reportados como portadores de la bacteria en Chile6569. Los guanacos infectados con MAP no demostraron problemas de salud y la falta de lesiones macroscópicas y microscópicas en la liebre europea indican que estas especies no servirían como reservorios de MAP en la naturaleza, y sólo poseerían la capacidad de transmitir la bacteria mecánicamente65,68.

Los cérvidos nativos han sido reportados como prevalentes a la infección con MAP66,70. Por ejemplo, infecciones con MAP son documentadas en el huemul (Hippocamelus bisulcus) en el sur de Chile70. En este caso, el aislado obtenido de un huemul poseía características moleculares similares a aislados de MAP reportados comúnmente en el ganado en Chile, lo que sugiere fuertemente que estos animales serían responsables de transmitir la infección a los huemules70. La situación es preocupante para esta especie amenazada, particularmente en Chile central, donde la población de huemules está enfrentando problemas de conservación severos y su hábitat es frecuentemente perturbado por la presencia de animales domésticos71. De forma similar, tres pudúes que fueron encontradas en áreas frecuentadas por ganado lechero, revelaron infecciones con MAP67. En la actualidad, no existen registros que indiquen hallazgos patológicos en MAP en pudúes de vida libre, sin embargo, esta bacteria ha sido señalada como la causa de muerte de un individuo mantenido en cautiverio66.

Infecciones con MAP también han sido documentadas en especies de ciervo introducidas en el sur de Chile, como el ciervo rojo (Cervus elaphus) y el ciervo dama (Dama dama), los cuales pudieron transmitir el patógeno a los animales domésticos o viceversa72,73. El jabalí europeo (Sus scrofa) se distribuye actualmente en áreas rurales y protegidas del centro-sur de Chile y es considerado como un portador de MAP en Europa74,75. Actualmente, no hay reportes de infección con MAP en esta especie en el país. El rol que los ungulados introducidos juegan en la transmisión de MAP y otros patógenos a animales silvestres y al ganado, es un tópico que aun no ha sido explorado en Chile.

Virus del distémper canino

El distémper es una enfermedad viral prevalente en perros en todo el mundo y capaz de causar afecciones severas en carnívoros silvestres76. Un amplio rango de especies de distintas familias, como Canidae, Felidae, Hyaenidae, Mustelidae, Ursidae, Vivirridae y Procyonidae, han sido reportadas como expuestas o infectadas al virus del distémper canino (VDC), en algunos casos, con importantes declives poblacionales76,77. El VDC actual-mente posee una condición de endémico en poblaciones rurales y urbanas de Chile, con prevalencias que oscilan entre el 51 al 73%10,78. Los perros han sido indicados como la fuente de brotes infecciosos de VDC en poblaciones de zorro gris (Lycalopex griseus) en Chile central10,79,80,81 y son una potencial amenaza para las poblaciones en peligro de zorro de Darwin (Lycalopex fulvipes) del centro-sur de Chile82.

Hasta la fecha, no hay estudios que apliquen métodos directos para la detección del virus del distémper en fauna silvestre chilena, sin embargo, estudios serológicos han determinado la exposición al virus en el visón americano (N. vison), el lobo marino sudamericano (O. flavescens), el zorro gris (L. griseus) y el zorro culpeo (Lycalopex culpaeus)8,9,79,80,81. No existe información sobre la presencia o exposición a distémper en felinos silvestres y mustélidos autóctonos en el país.

Patógenos y mamíferos silvestres desatendidos

Esta sección incluye patógenos que han recibido poca atención por parte de la comunidad científica en Chile y la información acerca de su presencia y epidemiología en hospedadores naturales es actualmente insuficiente o inexistente.

Los parvovirus han sido detectados en un amplio rango de carnívoros silvestres alrededor del mundo, pertenecientes a las familias Canidae, Felidae y Mustelidae83. En Chile, los parvovirus caninos (PVC) y felinos (PVF) son afecciones reconocidas en perros y gatos, respectivamente84. Evaluaciones serológicas de PVC en L. culpaeus, L. griseus y O. flavescens han determinado la exposición a este virus9,10,80. En contraste, no existe información respecto a la presencia o exposición frente al PVF en especies silvestres. Tanto PVC como PVF, han causado problemas gastrointestinales in carnívoros de otras partes del mundo, mientras que las consecuencias patológicas de estos virus en especies chilenas son aún desconocidas.

Como los parvovirus, la información acerca de retro-virus en la fauna chilena es escasa. Mora y cols. (2015), documentan que las guiñas en Chiloé se encuentran infectadas con los virus de la leucemia felina (VLFe) y de la inmunodeficiencia felina (VIF) sin signos clínicos aparentes85. Las secuencias nucleotídicas obtenidas de ambos virus en guiñas fueron casi idénticas a aquellas presentes en gatos domésticos, sugiriendo que estos pueden estar jugando un rol importante en la transmisión de retrovirus a los felinos silvestres. Algunas especies felinas, como la guiña y el puma (Puma concolor), habitan zonas cercanas a asentamientos humanos y, ocasionalmente, depredan aves de traspatio86, lo que incrementa el riesgo de interactuar con gatos domésticos infectados con retrovirus. Los retrovirus han sido detectados en el puma y otros felinos de gran tamaño en Norteamérica87; sin embargo, la presencia de estos agentes virales en poblaciones de puma y en la mayoría de las especies de felinos en Chile, aún requiere ser investigada.

Información acerca de patógenos virales y bacteria-nos en rumiantes nativos es muy escasa. El virus de la diarrea viral bovina (VDVB) fue detectado en el pudú y dos huemules fueron reportados como expuestos al virus88,89. Similar al MAP, los aislados obtenidos de VDVB en el pudú, presentan características similares a los virus circulantes en el ganado, lo que fortalece la idea de que los animales de abasto están actuando como diseminadores de patógenos a la fauna silvestre en Chile70,88. Otros patógenos presentes en el ganado, como el virus de la rinotraqueitis infecciosa bovina (IBR) y Brucella spp., fueron evaluados en el huemul utilizando métodos serológicos y ningún animal fue determinado como expuesto89.

No existe información acerca de infecciones con patógenos virales y bacterianos en carnívoros acuáticos, como los miembros de las familias Otariidae, Phocidae y Mustelidae, con la excepción del lobo marino sudamericano (O. flavescens) y el visón americano (N. vison). Además, los cetáceos han sido mayormente ignorados por la comunidad científica local, con sólo un patógeno identificado en Chile90,91. El delfín chileno (Cephalorhynchus eutropia), la marsopa negra (Phocoena spinipinnis) y el delfín nariz de botella (Tursiops truncatus) han presentado marcas en sus cuerpos típicas de la enfermedad del tatuaje (“tatto skin disease”), una afección que puede resultar en mortalidad neonatal y en consecuencias negativas para la dinámica poblacional de la especie hospedadora90,91. No existen registros de otros patógenos en cetáceos distribuidos en Chile, a pesar de que el morbillivirus cetáceo y Brucella sp. fueron descritos en especies presentes en la sección peruana del Océano Pacífico.

Patógenos transmitidos por garrapatas

Las garrapatas son ectoparásitos hematófagos de casi todos los vertebrados terrestres y juegan un rol importante como vectores de patógenos95. En Chile, patógenos bacterianos y virales transmitidos por vectores han sido desatendidos y la información existente acerca de la presencia de Anaplasma platys96, Ehrlichia canis97, “Candidatus Rickettsia andeanae”98 y Rickettsia felis99, se restringe a animales domésticos. Sin embargo, un estudio reciente ha identificado a “Candidatus Neoehrlichia chilensis” en especies de roedores silvestres en el sur de Chile, utilizando técnicas moleculares100.

Recientemente, Borrelia burgdorferi fue reportada en Brazil, Mexico, Canada, Chile, Costa Rica, Colombia y Venezuela101. Sin embargo, gran parte de los casos han sido diagnosticados basados únicamente en evidencia clínica y serológica, sin una caracterización molecular y aislamiento del agente101. Esto sólo ha sido realizado por Ivanova y cols. (2014), quienes reportaron Borrelia chilensis VA1, una nueva especie de espiroqueta del grupo Lyme102. Adicionalmente, Verdugo y cols. (2017), encontraron la infección con B. chilensis en garrapatas Ixodes stilesi recolectadas de un pudú y sugiere que I. stilesi puede estar jugando un rol en la mantención de la espiroqueta103. Estudios son necesarios para entender adecuadamente los mecanismos de transmisisón natural de esta bacteria y los riesgos de infección para los animales domésticos y humanos.

Transmisión de patógenos entre fauna silvestre y animales domésticos

La transmisión de patógenos entre especies silvestres y ganado es bidireccional y afecta tanto a la producción animal, como a la conservación de fauna silvestre a lo largo del mundo104. Factores, como la invasión humana en áreas habitadas por fauna silvestre y la expansión e intensificación de los sistemas de producción animal en áreas naturales, pueden incrementar el riesgo de contacto y transmisión de patógenos en la interfase ganado-fauna105. La interacción entre el ganado y especies silvestres no sólo ocurre en zonas perturbadas por la actividad antropogénica, sino que también en áreas silvestre protegidas del país71,106. Patógenos, tales como MAP, VDVB y Corynebacterium pseudotuberculosis están siendo transmitidos desde animales producción a ungulados silvestres con problemas de conservación70,88,107. Por esta razón, es de extrema relevancia el entender las consecuencias que estos agentes infecciosos pueden tener en la salud de las especies afectadas y los mecanismos existentes de transmisión de enfermedades entre el ganado y la fauna silvestre.

Los perros son otra amenaza para la fauna silvestre chilena debido a su comportamiento depredador sobre especies silvestres y por su rol como portadores de patógenos infecciosos108. Los perros presentes en áreas naturales han sido relacionados con brotes de enfermedades virales en poblaciones de carnívoros, lo que ha resultado en eventos de mortalidad masiva en el pasado109. Las poblaciones de perros han incrementado en tamaño y densidad a lo largo de los años en áreas rurales y urbanas de Chile, lo que puede incrementar la posibilidad de encuentros entre animales silvestres y perros domésticos y, por tanto, de transmisión de patógenos10,46,78,79,110.

Conclusiones

Hasta el momento, la mayoría de la publicación se ha relacionado con el estudio de patógenos virales y bacterianos zoonóticos en mamíferos silvestres chilenos. Patógenos no zoonóticos y transmitidos por vectores han sido olvidados por la comunidad científica local, a pesar de la importancia que estos poseen para la conservación de fauna silvestre y la salud pública. Es también preocupante que un gran número de estudios ha sido realizado en el sur y centro de Chile y la zona norte del país ha recibido poca atención científica. Investigación acerca de los patógenos virales y bacterianos en los mamíferos silvestres chilenos es aún muy escasa y estudios son necesarios para entender de forma apropiada el rol que ciertas especies pueden estar jugando como reservorios de infección. La información obtenida en futuros estudios dedicados a evaluar la presencia de infección en mamíferos silvestres establecerá la base para realizar estudios más complejos destinados al entendimiento de la epidemiología y ecología de enfermedades infecciosas zoonóticas y no-zoonóticas en el país.

Anexo 

Patógeno Orden Hospedador Caracterización del patógeno Prevalencia/n de positivos (porcentaje) Región Técnica diagnóstica Referencia
Rabia Chiroptera Murciélago cola de ratón Tadarida brasiliensis No determinado 12/73 (14,1%) Metropolitana (9), Valparaíso (2), O'Higgins (1) Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 36
No determinado 3/3 (100%) Metropolitana Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 111
No determinado 1/619 (0,16%) Metropolitana Inmunofluorescencia directa 36
Variante antigénica 4 (AgV4) 104 positivos Metropolitana (60), Valparaíso (13),
O'Higgins (13), Maule (8),
Bío Bío (7), Coquimbo (4),
Araucanía (2), Los Lagos (1)
Prueba de inoculación en ratón e inmunofluorescencia directa 112
Linaje genético B 1 positivo No especificado Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Linaje genético C 2 positivos Metropolitana, Valparaíso Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Linaje genético D 82 positivos Coquimbo a Los Lagosa Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Linaje genético E 3 positivos Metropolitana Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Linaje genético A
Variante antigénica 4
(AgV4)
2 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón e inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
Linaje genético B,
variante antigénica 4
(AgV4)
4 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón, Inmunofluorescencia RPC/TR/PCR 113
Linaje genético C,
variante antigénica 4
(AgV4)
27 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón, Inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
Variante antigénica 4 (AgV4) 672 positivos Metropolitana (260), Bío Bío (1 58), Valparaíso (88), O'Higgins (48), Maule (45), Los Lagos (44), Coquimbo (17), Araucanía (10), Atacama (2) Inmunofluorescencia directa 37
No determinado 297 positivos Metropolitana Inmunofluorescencia directa 43
Variante antigénica 4 (AgV4) 568 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón e inmunofluorescencia directa 38
Variante antigénica 9 (AgV9) 4 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón e inmunofluorescencia directa 38
Cluster I 64 positivos No especificado RPC/TR y secuenciamiento de ADN 38
Cluster III 1 positivo No especificado RT/PCR y secuenciamiento de ADN 38
Cluster IV 1 positivo No especificado RPC/TR y secuenciamiento de ADN 38
Variante antigénica 4 (AgV4) 910 positivos Coquimbo a Los Ríos Inmunofluorescencia directa 32
No determinado 1243/23868 (4,95%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
No determinado 856 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa 39
Chiroptera Histiotus sp. Variante antigénica not typed 13 positivos Metropolitana (3), Valparaíso (3), Bío Bío (3), Magallanes (4) Inmunofluorescencia directa 37
Chiroptera Murciélago orejudo mayor Histiotus macrotus 0/4 No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 36
Linaje genético A,
variante antigénica 4
(AgV 4)
1 positivo No especificado Prueba de inoculación en ratón, inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
Linaje genético A,
variante antigénica no
tipificada
9 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón, inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
No determinado 3 positivos Metropolitana Inmunofluorescencia directa 43
Cluster III 9 positivos No especificado RPC/TR y Secuenciamiento de ADN 38
No determinado 24/1 88 (11,32%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
No determinado 14 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa 39
Chiroptera Murciélago orejudo menor Histiotus montanus No determinado 1/7(12,50%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Chiroptera Lasiurus sp. Linaje genético E 1 positivo Bío Bío Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Linaje genético B,
variante antigénica 4
(AgV4)
5 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón, inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
Variante antigénica 6 (AgV6) 27 positivos Metropolitana (19), Valparaíso (1), O'Higgins (2), Biobío (5) Inmunofluorescencia directa 37
Chiroptera Murciélago colorado Lasiurus borealis 0/8 No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 36
No especificado 4 positivos Metropolitana Inmunofluorescencia directa 43
Variante antigénica 6 (AgV6) 4 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 38
Cluster IV 4 positivos No especificado RPC/TR y secuenciamiento de ADN 38
No determinado 14/81 (14,74%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
No determinado 9 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa 39
Chiroptera Murciélago gris Lasiurus cinereus No determinado 19 positivos Metropolitana Inmunofluorescencia directa 43
Variante antigénica 6 (AgV6) 14 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 38
Cluster IV 11 positivos No especificado RPC/TR y secuenciamiento de ADN 38
Variante antigénica 6 (AgV6) 52 positivos Metropolitana a Los Ríos Inmunofluorescencia directa 32
No determinado 44/131 (25,14%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
No determinado 37 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa 39
Chiroptera Murciélago rojo del desierto Lasiurus blossevillii 0/1 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Chiroptera Myotis sp. Linaje genético D, variante antigénica 3 (AgV3) 2 positivos No especificado Prueba de inoculación en ratón, inmunofluorescencia directa y RPC/TR 113
Chiroptera Murciélago oreja de ratón del sur
Myotis chiloensis
Linaje genético A 1 positivo Valparaíso Prueba de inoculación en ratón y RPC/TR 41
Variante antigénica 3 (AgV3) 7 positivos Metropolitana (2), Atacama (1), Valparaíso (1), Araucanía (1), Los Lagos (2) Inmunofluorescencia directa 37
No determinado 2 positivos Metropolitana Inmunofluorescencia directa 43
Variante antigénica 4 (AgV4) 2 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 38
Variante antigénica 3 (AgV3) 5 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 38
Variante antigénica 8 (AgV8) 2 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 38
Cluster II 6 positivos No especificado RPC/TR y secuenciamiento de ADN 38
No determinado 13/1210 (1,06%) No especificado Inmunofluorescencia directa 33
No determinado 9 positivos No especificado Inmunofluorescencia directa 39
Chiroptera Vampiro común Desmodus rotundus 0/3 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Chiroptera Murciélago coludo de Kalinowski
Mormopterus kalinowskii
0/8 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Zorro gris Lycalopex griseus No determinado 5/58 (8,62%) Magallanes Inmunofluorescencia directa y prueba de inoculación en ratón 48
Carnívora Lycalopex sp. 0/120 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Chingue Conepatus chinga 0/5 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Quique Galictis cuja 0/4 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens 0/3 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Guigna Leopardus guigna 0/3 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Gato colocolo Leopardus colocolo 0/1 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Rodentia Coipo Myocastor Coipos 0/2 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Carnívora Puma Puma concolor 0/1 No especificado Inmunofluorescencia directa 33
Distémper (VDC) Carnívora Lycalopex spp. No determinado 14/33 (42%) Coquimbo Prueba de microneutralización 10
Carnívora Zorro gris Lycalopex griseus No determinado 1 positivo Bío Bío ELISA 83
No determinado 13/28 (46,4%) Coquimbo Prueba de microneutralización 79
Carnívora Zorro culpeo Lycalopex culpaeus No determinado 1/5 (20%) Coquimbo Prueba de microneutralización 79
No determinado 8/16 (50%) Metropolitana (7), O'Higgins (1) ELISA indirecto y prueba de seroneutralización 80
Carnívora Lobo marino sudamericano
Otaria flavescens
No determinado 2/3 (66,7%) Los Ríos Prueba de seroneutralización 9
Carnívora Visón americano Neovison vison No determinado 9/23
(39,1%) ó
5/23 (21,7%)b
Los Ríos Prueba de microneutralización 10
Hantavirus - Andes Rodentia Ratón colilargo
Oligoryzomys longicaudatus
No determinado 13/102 (12,74%) Aysén ELISA 49
No determinado 12,7%c Aysén Serologíad 50
No determinado 24 positivos Aysén (11), O'Higgins (5), Bío Bío (2), Araucanía (3), Los Ríos (1), Los Lagos (1), Metropolitana (1) Serologíad 51
No determinado 18/59 (13,51%)e Los Ríos (10), Los Lagos (4) ELISA 52
No determinado 2 positivos Bío Bío ELISA 53
No determinado 20/209 (9,57%) Los Lagos ELISA 59
No determinado 5/48 (10,4%) Bío Bío (2), Valparaíso (1), O'Higgins (1), Maule (1), Araucanía, Los Ríos, Los Lagos Prueba de inmunoblot 54
No determinado 1/69 (1,44%) Magallanes Prueba de inmunoblot y RPC/TR 57
0/3 Metropolitana ELISA 56
Rodentia Ratón oliváceo Abrothrix olivaceus No determinado 6/80 (7,5%) Aysén ELISA 49
No determinado 7,50%c Aysén Serologíad 50
No determinado 4/547 (0,73%) Metropolitana, Bío Bío, 0>Higgins, Araucanía, Los Lagos, Aysén (4) Serologíad 51
No positivosf Los Lagos, Los Ríos ELISA 52
0/98 Los Lagos ELISA 59
0/127 Valparaíso a Los Lagos Prueba de inmunoblot 54
Rodentia Ratón de pelo largo Abrothrix longipilis No determinado 1/36 (2,78%) Aysén ELISA 49
No determinado 2,70% Aysén Serologíad 50
No determinado 12/300 (4%) Los Ríos (3), Bío Bío (2), Araucanía, Aysén (2) Serologíad 51
No determinado 4/43 (9,3%) Los Ríos (4), Los Lagos ELISA 52
No determinado 2/44 (4,6%) Bío Bío ELISA 53
No determinado 3/163 (1,84%) Los Lagos ELISA 59
No positivosg Valparaíso, O'Higgins, Maule, Bío Bío, Los Ríos, Los Lagos Prueba de inmunoblot 54
0/29 Metropolitana ELISA 56
Rodentia Ratón lanudo negro Abrothrix sanborni No positivosg Los Ríos Prueba de inmunoblot 54
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini No determinado 2/61 (3,3%) Metropolitana Serologíad 51
No positivosg O'Higgins Prueba de inmunoblot 54
Rodentia Pericote austral Loxodontomys micropus No determinado 1 positivo Biobío Serologíad 51
0/8 Los Lagos ELISA 59
No determinado 1/19 (5,3%) Biobío ELISA 53
No positivosg Los Lagos Prueba de inmunoblot 54
Rodentia Ratón doméstico Mus musculus No positivosg Valparaíso, Araucanía, Metropolitana Prueba de inmunoblot 54
0/24 Antofagasta, Metropolitana ELISA y RPC 55
Rodentia Rata negra Rattus rattus No positivosg Valparaíso, Maule, Biobío, Los Lagos Prueba de inmunoblot 54
No determinado 1/57 (1,75%) Coquimbo (1), Valparaíso, Metropolitana, Araucanía, Los Lagos ELISA y RPC 55
0/2 Metropolitana ELISA 56
Rodentia Rata noruega Rattus norvegicus No positivosg Valparaíso, O'Higgins, Maule, Biobío, Metropolitana Prueba de inmunoblot 54
No determinado 2/80 (2,5%) Metropolitana ELISA y RPC 55
No determinado 1/6 (16,66%) Metropolitana ELISA, RT-PCR y secuenciamiento de ADN 56
Didelphimorphia Yaca Thylamys elegans No positivosg Valparaíso, O'Higgins Prueba de inmunoblot 54
Rodentia Degu Octodon degus 0/25 Metropolitana Serologíad 51
Rodentia Rata arborícola chilena Irenomys tarsalis 0/2 Los Ríos ELISA 59
Rodentia Ratón de Pearson Geoxus annectens 0/1 Los Ríos ELISA 59
Hantavirus - Seoul Rodentia Rata noruega Rattus norvegicus No determinado 2 positivos No especificado No especificado 55
Parvovirus canino (CPV) Carnívora Lycalopex spp. No determinado 16/33 (49%) Coquimbo Prueba de inhibición de la hemaglutinación 10
Carnívora Zorro culpeo Lycalopex culpaeus No determinado 1/16 (6,25%) O' Higgins ELISA y prueba de inhibición de la hemaglutinación 80
Carnívora Lobo marino sudamericano
Otaria flavescens
No determinado 3/3 (100%) Los Ríos Prueba de inhibición de la hemaglutinación 9
Virus de la leucemia felina (VLFe) Carnívora Guigna Leopardus guigna No determinado 3/15 (20%) Los Lagos RPC y secuenciamiento de ADN 85
Virus de inmunodeficiencia felina (VIF) Carnívora Guigna Leopardus guigna No determinado 2/15 (13,3%) Los Lagos RPC y secuenciamieto de ADN 85
Herpesvirus (Gammaherpesvirus) Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes No determinado 4/28 (14,29%) Los Lagos RPC 114
Rinotraqueitis infeciosa bovina (BHV-1) Cetartiodactyla Huemul Hippocamelus bisulcus 0/18 Aysén Prueba de seroneutralización 89
Virus de la fiebre aftosa Cetartiodactyla Pudú Pudu puda No determinado 1 negative Bío Bío Prueba de seroneutralización 88
Bovine viral diarrhea virus (BVDV) Cetartiodactyla Huemul Hippocamelus bisulcus No determinado 2/18 (11,1%) Aysén Prueba de seroneutralización 89
Cetartiodactyla Pudú Pudu puda 1 positivo Bío Bío Prueba de seroneutralización,
RPC/TR y secuenciamiento de
ADN
88
Enfermedad del tatuaje (Tatto skin disease) Cetartiodactyla Delfín chileno Cephalorhynchus eutropia No determinado 4/13 (30,8%) Chilean Northern Patagonia Inspección visual 90
Cetartiodactyla Marsopa negra Phocoena spinipinnis No determinado 3/3 (100%) Coquimbo Inspección visual 90
No determinado 3/4 (75%) Coquimbo Inspección visual 91
Cetartiodactyla Delfín nariz de botella Tursiops truncatus No determinado 1/1 (100%) Coquimbo Inspección visual 90
Leptospira spp. Carnívora Visón americano Neovison vison No determinado 31/57 (55,6%) Los Ríos (5), Los Lagos (10), Aysén (16) RPC 28
Rodentia Degu Octodon degus No determinado 26/260 (10%) Metropolitana RPC 27
No determinado 7/144 (4,86%) Metropolitana RPC anidado 18
Rodentia Ratón oliváceo Abrothrix olivaceus No determinado 3 positivos Los Ríos Biopsia renal 19
Serovar Poi (3) Hardjo (3), Pomona (3), Copenhageni (2), Medanensis (1), Icterohaemorrhagiae (1), Icterohaemorrhagiae-Medanensis (1), Sejroe 19/41 (46,3%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) y biopsia renal 20
No determinado 8/14 (57,1%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopia de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
No determinado 35/83 (42,2%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 91/206 (44,2%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
No determinado 6/53 (11,3%) Los Ríos Cultivo bacteriano, microscopía de campo oscuro y endonucleasa de restricción 25
Serovar Icterohaemorrhagiae 1/10 (10%) Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 26
No determinado 21/187 (11,23%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Ratón de pelo largo Abrothrix longipilis Serovar Sejroe (5), Poi (2) Copenhageni (1), Medanensis (1), Hardjo (1), Copenhageni, Pomona, Icterohaemorrhagiae 13/22 (59,09%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) y biopsia renal 20
No determinado 9/16 (56,3%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopia de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
No determinado 62/126 (49,2%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 87/175 (49,7%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
0/9 Los Ríos Cultivo bacteriano y microscopía de campo oscuro 25
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini No determinado 4/68 (5,9%) Metropolitana RPC 27
No determinado 3/62 (4,8%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Ratón colilargo
Oligoryzomys longicaudatus
No determinado 2 positivos Los Ríos Biopsia renal 19
Serovar Copenhageni (2), Poi (3), Pomona (3), Icterohaemorrhagiae-Copenhageni (1), Copenhageni-Poi (1), Sejroe, Medanensis, Hardjo 15/36 (41,7%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) y biopsia renal 20
No determinado 15/36 (41,7%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopia de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
No determinado 25/89 (28,1%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 77/191 (40,3%) Los Ríos Serología, immunofluorescencia directa y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
No determinado 16/76 (21,1%) Los Ríos Cultivo bacteriano, microscopia de campo oscuro y endonucleasa de restricción 25
No determinado 2/45 (4,44%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Rattus sp. Serovar Icterohaemorrhagiae 2 positivos Metropolitana Inoculación en conejillo de indias 115
Rodentia Rata negra Rattus rattus Serovar Copenhageni (1), Medanensis (1), Sejroe, Hardjo, Pomona, Poi, Icterohaemorrhagiae 3/5 (60%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) y biopsia renal 20
No determinado 7/17 (41,8%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopía de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
No determinado 9/34 (26,5%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 18/85 (21,2%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
0/15 Los Ríos Cultivo bacteriano y microscopia de campo oscuro 25
Serovar Icterohaemorrhagiae 1/3 (33,33%) Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 26
No determinado 51/246 (20,7%) Los Ríos RPC 116
No determinado 5/84 (5,95%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Rata noruega Rattus norvegicus No determinado 63/100 (63%) Metropolitana Observación directa con ultramicroscopio 14
0/2 Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopia de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
0/8 Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 2/27 (7,4%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
No determinado 2/14 (14,3%) Los Ríos Cultivo bacteriano, microscopia de campo oscuro y endonucleasa de restricción 25
Serovar Icterohaemorrhagiae 3/9 (33,3%) Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 26
No determinado 3/29 (10,3%) Los Ríos RPC 116
No determinado 24/63 (38,1%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Ratón doméstico Mus musculus 0/2 Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) y biopsia renal 20
No determinado 1/8 (12,5%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa, inmunoperoxidasa, microscopia de campo oscuro y tinción de Levaditi 23
No determinado 2/26 (7,7%) Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 20/97 (20,6%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
No determinado 7/31 (22,58%) Los Ríos Cultivo bacteriano, microscopia de campo oscuro y endonucleasa de restricción 25
0/13 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 26
No determinado 18/80 (22,5%) Los Ríos RPC 116
No determinado 6/47 (12,8%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Long-clawed mole mouse Geoxus valdivianus 0/1 Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
No determinado 1/2 (50%) Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 17
Rodentia Pericote austral Loxodontomys micropus 0/1 Los Ríos Inmunofluorescencia directa e inmunoperoxidasa 24
0/1 Los Ríos Serología, test inmunoquímico y test de aglutinación microscópica (MAT)h 25
Leptospira interrogans Carnívora Visón americano Neovison vison No determinado 5 positivosi Aysén Secuenciamiento de gen ARN ribosomal 28
Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens Serovar Bratislava-Pomona (1), Hardjo, Icterohaemorrhagiae, Copenhageni, Canicola 1/3 (33,33%) Los Ríos Inmunohistoquímica 9
Rodentia Degu Octodon degus Serovar Bratislava (2) 26/260 (10%) Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) y RPC 27
No determinado 7/144 (4,9%) Metropolitana RPC anidada 18
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón oliváceo Abrothrix olivaceus Serovar Hardjo (1), Javanica (5), Icterohaemorrageae (1), Pomona 8/31 (25,8%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
No determinado 12/33 (36,4%) Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacteriano4 22
Rodentia Ratón de pelo largo Abrothrix longipilis Serovar Pomona (7), Hardjo (2), Canicola (1), Hardjo-Pomona (2), Icterohaemorrhageae 12/53 (22,6%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
No determinado 29/60 (48,3%) Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacterianod 22
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón colilargo Oligoryzomys longicaudatus 0/8 Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
0/9 Los Ríos Serología, microscopía o cultivo bacterianod 22
Rodentia Rata noruega Rattus norvegicus Serovar Icterohaemorrhageae-Javanica (1), Pomona, Hardjo, Canicola 1/4 (25%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
0/4 Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacterianod 22
Rodentia Rata negra Rattus rattus Serovar Pomona (3), Hardjo (2), Javanica, Canicola, Icterohaemorrhageae 5/7 (71,4%) Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
No determinado 4/7 (57,1%) Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacterianod 22
Rodentia Ratón doméstico Mus musculus 0/2 Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
0/7 Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacterianod 22
Rodentia Ratón topo valdiviano Geoxus valdivianus 0/1 Los Ríos Test de aglutinación microscópica (MAT) 21
No determinado 1/1 (100%) Los Ríos Serología, microscopia o cultivo bacterianod 22
Leptospira borgpetersenii Rodentia Degu Octodon degus Serovar Ballum 2/260 (0,77%) Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Carnívora Visón americano Neovison vison No determinado 4 positivosi Los Ríos (2), Los Lagos (1), Aysén (1) Secuenciamiento de gen ARN ribosomal 28
Leptospira kirschneri Rodentia Degu Octodon degus 0/260 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens Serovar Grippotyphosa 0/3 Los Ríos Inmunohistoquímica 9
Leptospira biflexa Rodentia Degu Octodon degus 0/260 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens Serovar Patoc 2/3 (66,67%) Los Ríos Inmunohistoquímica 9
Leptospira santarosai Rodentia Degu Octodon degus 0/260 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Rodentia Ratón orejudo Phyllotis darwini 0/68 Metropolitana Test de aglutinación microscópica (MAT) 27
Yersinia enterocolitica Rodentia Ratón oliváceo Abrothrix olivaceus No determinado 2/117 (1,7%) Los Ríos Cultivo bacteriano 117
Rodentia Ratón de pelo largo Abrothrix longipilis No determinado 5/32 (1 5,6%) Los Ríos Cultivo bacteriano 117
Rodentia Ratón colilargo Oligoryzomys longicaudatus No determinado 2/106 (1,9%) Los Ríos Cultivo bacteriano 117
Rodentia Rata noruega Rattus norvegicus No determinado 3/15 (20%) Los Ríos Cultivo bacteriano 117
Mycobacterium avium para tuberculosis Lagomorpha Liebre europea Lepus europaeus No determinado 48/380 (12,6%) Los Ríos Tubo indicador de crecimiento de Micobacteria y RPC en tiempo real 68
No determinado 62/92 (67,4%) Los Ríos Cultivo bacteriano y RPC en tiempo real 69
Cetartiodactyla Pudú Pudu puda No determinado 1/1 (100%) Biobío Histopatología 66
No determinado 3/3 (100%) Los Ríos Tubo indicador de crecimiento de Micobacteria y RPC en tiempo real 67
Cetartiodactyla Guanaco Lama guanicoe No determinado 21/501 (4,2%) Magallanes Cultivo bacteriano y RPC 65
Cetartiodactyla Ciervo rojo Cervus elaphus No determinado 4/4 (100%) Los Lagos Histopatología, cultivo bacteriano y RPC 72
No determinado 14/14 (100%) Los Ríos, Los Lagos Histopatología 73
Cetartiodactyla Ciervo dama Dama dama No determinado 9/9 (100%) Los Ríos, Los Lagos Histopatología 73
Cetartiodactyla Huemul Hippocamelus bisulcus No determinado 6/14 (42,8%) Aysén, Magallanes Tubo indicador de crecimiento de Micobacteria y RPC 70
Mycoplasma sp. Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes No determinado 17/30 (56,67%) Los Lagos RPC en tiempo real y secuenciamiento de ADN 118
Mycoplasma haemocanis Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes No determinado 8 positivosi Los Lagos Secuenciamiento de ADN 118
Mycoplasma haemofelis Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes No determinado 1 positivoi Los Lagos Secuenciamiento de ADN 118
Coxiella burnetti Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes 0/30 Los Lagos PRPC en tiempo real 118
Borrelia sp. Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes 0/30 Los Lagos PRPC en tiempo real 118
Cetartiodactyla Pudú Pudu puda 0/2 Los Ríos PRPC y secuenciamiento de ADN 103
Bartonella sp. Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes 0/30 Los Lagos R RPC en tiempo real 118
Rickettsia sp. Carnívora Zorro de Darwin Lycalopex fulvipes No determinado 1/30 (3,3%) Los Lagos RPC en tiempo real y secuenciamiento de ADN 118
Candidatus Neoehrlichia chilensis Rodentia Abrothrix sp. 4/5 (80%) Los Ríos RPCc y secuenciamiento de ADN 100
Rodentia Ratón doméstico Mus musculus 1/5 (20%) Los Ríos RPCc y secuenciamiento de ADN 100
Salmonella enterica Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens Serovar Havana (1), Newport (1) 2/13 (15,38%) Antofagasta Cultivo bacteriano y RPC 119
Serovar Brandenburg (1), Havana (1), Livingstone (2) 4 positivos Los Ríos (3), Antofagasta Secuenciamiento genómico y tipificación multilocus de secuencias (MLST) 120
Brucella sp. Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens 0/3 Los Ríos Aglutinación en placa 9
Brucella canis Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens 0/3 Los Ríos Aglutinación en placa 9
Brucella abortus Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens 0/3 Los Ríos Test de rosa bengala 9
Cetartiodactyla Huemul Hippocamelus bisulcus 0/18 Aysén Test de rosa bengala 89
Escherichia coli Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens DAEC (Escherichia coli difusamente adherente) (1), EPEC (E. coli enteropatógena) 1/1 5k (6,7%) Tarapacá Cultivo bacteriano y RPC 121
Campylobacter insulaenigrae Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens Strain OFI 1/5k (6,7%) Los Ríos Cultivo bacteriano y análisis de polimorfismos en la longitud de fragmentos amplificados 122
Edwarsiella tarda Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens No determinado 22/30k (73,3%) Los Ríos Cultivo bacteriano 123
Klebsiella pneumoniae Rodentia Chinchilla Chinchilla lanigera No determinado 13/53 (24,5%) Coquimbo Cultivo bacteriano 124
Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens No determinado 1/30 (3,3%) Los Ríos Cultivo bacteriano 123
Proteus mirabilis Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens No determinado 2/30 (6,7%) Los Ríos Cultivo bacteriano 123
Rodentia Chinchilla Chinchilla lanigera No determinado 1/53 (1,9%) Coquimbo Cultivo bacteriano 124
Corynebacterium pseudotuberculosis Cetartiodactyla Huemul Hippocamelus bisulcus Genotipo ovino 2/2 (100%) Aysén Cultivo bacteriano y RPC 107
Morganella morganii Carnívora Lobo marino sudamericano Otaria flavescens No determinado 2/30 (6,7%) Los Ríos Cultivo bacteriano 123
Rodentia Chinchilla Chinchilla lanigera No determinado 1/53 (1,9%) Coquimbo Cultivo bacteriano 124
Staphylococcus aureus Rodentia Chinchilla Chinchilla lanigera No determinado 4/53 (7,5%) Coquimbo Cultivo bacteriano 124
Pseudomona auriginosa Rodentia Chinchilla Chinchilla lanigera No determinado 2/53 (3,8%) Coquimbo Cultivo bacteriano 124

aLas regiones no fueron especificadas para cada muestra positiva.

bNueve muestras seropositivas demostraron un título de corte de 1:8 y otras 5 muestras positivas revelaron un título de corte de 1:16.

cSólo la prevalencia es indicada en el artículo y no hay información respecto al número de casos positivos o número total de individuos estudiados.

dLos métodos serológicos específicos para análisis no fueron indicados en el estudio.

eEI estudio especificó el sitio de colección para sólo 14 muestras positivas.

fSólo se especifica el número de individuos capturados y no se indica el número total de muestras analizadas.

gEI número total de individuos examinados en este estudio no fue especificado en la metodología.

hLos métodos serológicos e inmunohistoquímicos utilizados para el análisis no son señalados en el estudio.

iEl secuenciamiento de AND/ARN se realiza en muestras confirmadas como positivas durante el desarrollo del mismo estudio.

jEl detalle del número de muestras positivas para cada especie no coincide con el número total de muestras positivas.

kEI artículo no indica si cada muestra fecal fue recolectada un único individuo o todas las muestras fueron obtenidas del mismo individuo. RPC: reacción de polimerasa en cadena. RPC/TR: reacción de polimerasa en cadena/transcriptasa reversa.

Agradecimientos

Los autores desean agradecer a Andrés Felipe Peña por su asistencia con el manejo de citas. Agradecemos también el apoyo del Proyecto FONDECYT n° 1170972.

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Recibido: 10 de Junio de 2018; Aprobado: 25 de Octubre de 2018

Correspondencia a: Daniel González Acuña danigonz@udec.cl

Los autores declaran no tener conflictos de interés.

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