PREFERENCIA Y MANIPULACION FLORAL DE CENTRIS 
RODOPHTHALMA PEREZ (HYMENOPTERA: ANTHOPHORIDAE)^*

FLORAL PREFERENCE AND MANIPULATION OF CENTRIS
RODOPHTHALMA PEREZ (HYMENOPTERA: ANTHOPHORIDAE)

Elizabeth Chiappa¹, Sharon Rodríguez² & Rossana Bascuñán¹

¹Facultad de Ciencias, U. de Playa Ancha, Casilla 34-V. Valparaíso, Chile. E-mail: echiappa@upa.cl
² Instituto de Biología, U. Católica de Valparaíso, Casilla 4059, Valparaíso, Chile. E-mail: srodrigu@ucv.cl

RESUMEN

Se estudió la manipulación y preferencia floral de Centris rodophthalma Pérez en 3 localidades de la IV Región de Chile, caracterizadas, principalmente, por representantes de la familia Fabaceae y condiciones ambientales estrictas que reducen el rango de recursos disponibles para la abeja. Se estimó la influencia de factores florales de 6 especies de plantas en la preferencia de C. rodophthalma, con el objeto de determinar el grado de correspondencia entre la morfología de la abeja y la elección de la flor, considerando: longitud de la lengua de la abeja; tamaño, diseño, color y estructura de la flor; profundidad de la corola; capacidad volumétrica de nectarios y medida del ángulo formado entre nectario y resto del estandarte. De estas variables, sólo las diferencias que muestra el ángulo formado entre nectario y resto del pétalo permiten discriminar entre las flores, dificultando la llegada de la lengua de la abeja al nectario, lo que podría determinar la elección floral de C. rodophthalma. Además se describe la manipulación de la flor por C. rodophthalma cuando va por polen o sólo por néctar.

Palabras claves: Centris, Fabaceae, interacción insecto-planta, Chile.

ABSTRACT

In three localities of the IV Region of Chile a study on floral preference of C. rodophthalma was carried out. At each area, a striking feature was the stricts weather conditions and the dominance of few species of Fabaceae, that reduce the resources available to the bee.

To know the influence on the bee of floral morphological characters of 6 species of plants, the tongue's lenght and depht of flowers were correlated. Also, the size and structure of the flowers, nectar volume and the angle shaped between the nectaries and the rest of the petal, were measured. The results indicated that the angle is the only one that permit to explain the floral preference of C. rodophthalma, because of the difficulty to reach the nectar and, in spite that C. rodophthalma is a longue-tongued bee.

In addition, the flower manipulation for nectar or polen by the bee and pollen in brood cells are described.

Keywords: Centris, Fabaceae, insect-plant interaction, Chile.

INTRODUCCION

Abundante literatura y ejemplos bien documentados proponen que factores fisiológicos juegan un importante papel en la determinación de respuestas de insectos a señales asociadas con tipos particulares de recursos (Bell 1991; Barton 1993). En forma diferente, el papel de la morfología ha sido cuestionado como causa de mecanismos funcionales o reflejo de patrones ecológicos, más aún, se ha dudado de la utilidad de la morfología como indicador ecológico (Wiens & Rotenberry 1980). Sin embargo, se ha presentado evidencias de partición de recursos como producto de diferencias estructurales, las que determinarían eficiencias en el forrajeo (Schoener 1974, 1979).

Debido al papel fundamental en la alimentación de las abejas, la probóscide aparece como la estructura más obvia que podría afectar la elección de flor, en particular, la longitud de la glosa determina la profundidad desde la cual una abeja puede obtener néctar. El tiempo de manipulación por flor y la eficiencia en la extracción de néctar son función de la longitud de la probóscide en relación a la longitud de la corola (Harder 1983), por lo que correlaciones entre tales rasgos morfoló- gicos han sido frecuentemente registradas (Heinrich 1976; Inouye 1980; Johnson 1986). Por lo demás, el análisis de un carácter en forma aislada no permitiría discriminar entre abejas ni explicaría el uso de diferentes especies de plantas, por lo que debiera estudiarse la interacción entre varios caracteres morfológicos que estarían afectando el uso de un recurso particular (Harder 1985).

El presente trabajo se realizó en la IV Región de Chile, en el marco del estudio de la conducta de forrajeo de Centris rodophthalma Pérez, planteando la importancia de ciertos rasgos morfológicos de las flores como determinantes de la elección floral de la abeja. Debido a que C. rodophthalma restringe sus visitas a un pequeño número de plantas, (principalmente especies del género Adesmia en la zona de estudio), se presenta como una especie útil para examinar la relación entre características morfológicas de esta abeja y las plantas que visita.

Con el objetivo de determinar el grado de correspondencia entre la morfología de la abeja y la elección de flor, se consideraron las siguientes variables: longitud de la lengua de la abeja, tamaño, color, diseño y estructura de la flor, profundidad de la corola, capacidad volumétrica de nectarios y medida del ángulo formado entre el nectario y el resto del estandarte.

METODOLOGIA

El estudio se llevó a cabo en 3 localidades de la IV Región del país, Varillar (29º55'31''S; 70º32'00''W), Andacollito (30º01'06''S; 70º36'28''W) y Hurtado (30º09'07''S; 70º40'06''W), durante los meses de septiembre y octubre de 1999.

Cada uno de estos sitios se caracterizó por la presencia de diferentes representantes de la familia Fabaceae visitadas por C. rodophthalma:

Adesmia glutinosa Hook & Arn. y Geoffroea decorticans (Gill. ex Hook. et Arn.) Burk. en Varillar; A. pedicellata Hook & Arn. en Andacollito; A. monosperma Clos., A. pedicellata Hook & Arn., más una Lamiaceae, Stachys albicaulis Lindl., en Hurtado. Además en Varillar y Hurtado se encontró A. argentea Meyen, que no era visitada por la abeja y se usó como control.

En 20 hembras y 20 machos de C. rodophthalma, recién muertos, fue medido el largo total desde la base del mentón al extremo de la glosa, ancho máximo del mentón, el largo de la glosa y su ancho máximo en la base, con pie de metro digital (precisión 0.3 mm).

Se analizó la estructura floral, el color y diseño de las flores de las especies visitadas y la no visitada y se midió el largo (l) y ancho máximo (a) de la flor para obtener una proporción del tamaño entre el largo y el ancho máximos (l/a).

Se midió la longitud de estandarte y nectario de 20 flores de 2 especies visitadas frecuentemente por la abeja: A. glutinosa y A. pedicellata; 3 especies menos visitadas por C. rodophthalma en las áreas de estudio: A. monosperma, Geoffroea decorticans y Stachys albicaulis y 1 especie no visitada por la abeja, A. argentea. De estas mismas flores se midió el ángulo formado entre nectario y resto del estandarte.

Se hizo un análisis de correlación entre la longitud de las lenguas de C. rodophthalma y la profundidad de las corolas de las plantas visitadas y la no visitada por la abeja.

En terreno, se midió la capacidad volumétrica de los nectarios de 20 ejemplares de las distintas especies analizadas, con micropipeta Chempette (Digital Micropipettor 1-5 µ) durante 3 días, entre 10 y 18 horas, cada 2 horas, mientras los insectos fueron excluidos de las flores.

Para corroborar la preferencia floral, el polen de flores de A. glutinosa (Johnson 1984; da Silveira 1991) fue fotografiado desde un microscopio Leitz utilizando un aumento de 160x y aceite de inmersión, para comparar con polen obtenido desde celdillas de C. rodophthalma (nido de la localidad de Varillar) y, de ese modo, estimar el porcentaje de polen de Adesmia presente en la celdilla, en relación a otros tipos de polen. A través del área del campo visual del microscopio, se contabilizó el número de granos de polen de A. glutinosa y el número total de granos de polen de otras especies de plantas (que no fueron determinados específicamente).

En terreno se realizaron observaciones sobre la manipulación de la abeja sobre la flor: a) cuando iba sólo por polen y b) cuando iba sólo por néctar.

RESULTADOS Y DISCUSION

En las zonas de estudio C. rodophthalma se manifestó con tendencia oligoléctica y clara preferencia en las visitas a un pequeño número de especies vegetales de la familia Fabaceae, y aunque había una abundante flora acompañante en cada uno de los sitios, visitó particularmente A. glutinosa en la localidad de Varillar y A. pedicellata en Andacollito y Hurtado (Tabla I). La flora de cada uno de los sitios se detalla en un trabajo sobre nidificación de la especie.

Tabla I. Número de visitas diarias de C. rodophthalma a especies de plantas de tres localidades estudiadas.

Table I. Number of visits per day by C. rodophthalma to plant species at study sites.

	N° de flores visitadas por Centris en un día
Especies de plantas				N° de arbustos
	Andacollito	Hurtado	Varillar	Observados
Adesmia argentea	0	0	0	2
Adesmia glutinosa	0	0	1051000	4
Adesmia monosperma	0	10000	0	6
Adesmia pedicellata	32000	97800	0	6
Geoffroea decorticans	0	0	2	1
Stachys albicaulis	0	3	0	2

Al examinar el polen que las hembras trasladan a las celdillas para alimentar las larvas (nido de la localidad de Varillar), se obtuvo como resultado la presencia de un 50% de polen de A. glutinosa versus un 50% con la suma del resto de tipos de polen, corroborando la preferencia por esa planta en Varillar.

Muy poco frecuentes fueron las visitas a Geoffroea decorticans en Varillar y A. monosperma y Stachys albicaulis en Hurtado. Estas observaciones concuerdan con Toro et al. (1993) y Arroyo et al. (1983), quienes describen estrechas relaciones insecto-planta en zonas de alta selectividad por condiciones ambientales estrictas, un evidente ajuste entre períodos de floración y actividad de los insectos asociados y restricciones en el rango de los recursos, tanto para abejas como para plantas.

Las Fabaceae se caracterizan por una flor papilionada en la que órganos sexuales y néctar se encuentran notoriamente protegidos por pétalos modificados, con un alto grado de ajuste en su asociación con insectos que la visitan por néctar y polen, los que deben enfrentarse a más de una barrera para obtener recompensas. En relación a este ajuste, fueron observadas conductas diferentes en C. rodophthalma de acuerdo al tipo de recurso explotado en Adesmia: en la colecta de polen (Fig. 1a), las hembras se posan en la quilla y manipulan activamente las estructuras florales, colocando las patas dentro de la flor; en cambio, al ir por néctar tanto machos como hembras asumen una posición

Figura 1. Se puede observar a C. rodophthalma en la flor de Adesmia con posiciones características cuando: a) con los 3 pares de patas dentro de la flor cuando va por polen; b) con el tercer par de patas colgando fuera de la flor cuando va por néctar. Figure 1. C. rodophthalma visiting Adesmia flower, showing characteristic positions when (a) extracting pollen, with all three pairs of legs inside flower, and (b) extracting nectar, with the third pair hanging out of the flower.

menos estrecha con la flor, abriendo la quilla con el propio peso y dejando las patas posteriores fuera de la flor mientras se alimentan (Fig. 1b). Estas observaciones concuerdan con lo afirmado por Westerkamp (1998), al otorgar un carácter pasivo a la relación abeja-flor papilionada cuando forrajea por néctar, y asumir una conducta más activa al visitar las flores por polen. Estas diferentes conductas, probablemente, tienen importancia en la polinización de la planta, puesto que representan vínculos más o menos estrechos con la flor, los que determinan mayor o menor contacto con los estambres, con el consecuente transporte de polen de una planta a otra.

La longitud de la lengua fue correlacionada positivamente con la profundidad de corola de todas las especies de plantas (Tabla II), por lo que no indica niveles de importancia en cuanto a selección del recurso. Tampoco el tamaño de las flores con rangos semejantes (Tabla III), ni la capacidad volumétrica de los nectarios permitió discriminar entre especies, puesto que las flores visitadas y la no visitada registraron volúmenes semejantes (0.2 - 0.4 mµ). El color y el diseño de las flores no son variables discriminatorias, puesto que la flor no visitada es muy semejante respecto a esos caracteres con las especies más frecuentadas.

Tabla II. Análisis de correlación entre longitud de probóscide de C. rodophthalma y profundidad de corolas de plantas presentes en área de forrajeo.

Table II. Correlations between length of proboscis in C. rodophthalma and corolla depth of plants present at study sites.

	Longitud de probóscide versus a y b
Especie de planta	a) estandarte + nectario	b) sólo nectario
A. argentea	0.935	0.983
A. glutinosa	0.985	0.963
A. monosperma	0.971	0.968
A. pedicellata	0.978	0.952
G. decorticans	0.898	0.974
S. albicaulis	0.988	0.983

Tabla III. Rango y largo/ancho promedio, en mm, representando el tamaño de las flores estudiadas.

Table III. Length/width for flowers of study species (mean and range).

Especie de planta	Rango l/a	X l/a
A. argentea	1.2 - 2.0	1.47
A. glutinosa	1.7 -. 2.4	2.02
A. monosperma	2.5 - 3.2	3.02
A. pedicellata	1.3 - 1.9	1.62
G. decorticans	1.2 - 2.2	1.50
S. albicaulis	2.2 - 3.3	2.78

En la figura 2 se muestran las diferencias importantes que fueron registradas en relación al ángulo en que se dispone el nectario respecto del resto del estandarte en las especies estudiadas. Para las flores visitadas se registró un ángulo promedio de 160º entre nectario y extremo superior del estandarte (Fig. 2 a, b, c, e, f), en cambio para A. argentea (Fig. 2d), especie no visitada, se obtuvo un ángulo de 120º que, prácticamente, oculta el nectario bajo el resto del pétalo, dificultando el acceso de la probóscide de C. rodophthalma, a pesar de su gran longitud.

Figura 2. Vista lateral del estandarte y los nectarios de las flores estudiadas, donde se puede observar el ángulo que se forma, especialmente agudo en A. argentea (d). a) Stachys albicaulis; b) Adesmia monosperma; c) Geoffroea decorticans; d) A. argentea; e) A. pedicellata; f) A. glutinosa. Figure 2. Lateral view of the nectares and banner of the studied flowers, where it can be appreciated the acute angle formed in A. argentea (d). a) Stachys albicaulis; b) Adesmia monosperma; c) Geoffroea decorticans; d) A. argentea; e) A. pedicellata; f) A. glutinosa.

CONCLUSIONES

Estas observaciones señalan que la disposición y acceso al nectario son altamente relevantes en la preferencia floral de la abeja, determinando la elección de forrajeo de C. rodophthalma en nuestra zona de estudio, sobre A. glutinosa, A pedicellata, A. monosperma, G. decorticans y S. albicaulis, que comparten características morfológicas similares.

Las barreras morfológicas de este tipo presentan gran importancia en la medida que deben ser superadas por los insectos para poder obtener recompensas de las plantas y demuestran que la información de la preferencia floral no puede ser obtenida, simplemente, a través de una lista de flores visitadas por una especie de insecto en particular.

Fecha de recepción: 06.03.2000

^*Financiado por Proyecto FONDECYT 1971141

AGRADECIMIENTOS

Las autoras agradecen enormemente al Dr. Emilio A. Ulibarri del Instituto de Botánica Darwinion de Buenos Aires, Argentina, quien estuvo siempre dispuesto a determinar las especies de Adesmia. Agradecemos, además, a dos correctores anónimos que mejoraron el manuscrito con valiosas sugerencias.

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