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Gayana (Concepción)

versión impresa ISSN 0717-652Xversión On-line ISSN 0717-6538

Gayana (Concepc.) v.72 n.2 Concepción  2008

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-65382008000200003 

Documento sin título

Gayana72(2): 131-139,2008

AMBIENTE TERRESTRE

ASIMETRIA FLUCTUANTE EN DOS POBLACIONES DE CEROGLOSSUS CHILENSIS (ESCBSCROLTZ, 1829) (COLEÓPTERA: CARABIDAE) EN EL AGROECOSISTEMA PINUSRADÍALA D. DON REGION DEL BIO-BIO, CHILE

FLUCTUATING ASYMMETRY IN TWO POPULATIONS OF CEROGLOSSUS CHILENSIS (ESCHSCHOLTZ, 1829) (COLEOPTERA: CARABIDAE) IN AGROECOSYSTEM OF PINUS RADIATA D. DON AGROECOSYSTM, BIO-BIO REGION, CHILE

Hugo Benítez1, Raúl Briones2 & Viviane Jerez1

1Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanógraficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile. Email: hugobenitez@udec.cl.
2Programa de Doctorado en Biodiversidad, Centro Iberoamericano de la Biodiversidad (CIBIO), Universidad de Alicante, Alicante, España.


RESUMEN

Para Ceroglossus chilensis se realizo un análisis de Asimetría Fluctuante (AF) en poblaciones presentes en plantaciones de Pinus radiata de diferentes edades y tipos de manejo, ubicadas en la cordillera de la costa y precordillera andina de la Región del Bío-Bío, Chile. El objetivo fue comparar en diferentes poblaciones de C. chilensis niveles de AF, a través de medidas del tercer segmento antenal. Para ello los insectos se recolectaron mediante trampas de intercepción entre diciembre 2004 y enero 2005, en plantaciones de 6-7, 10, 13 y 22-24 años. Nuestros resultados mostraron para el total de individuos (n = 128), diferencias significativas en los valores de AF en plantaciones de 6-7 (post primer raleo) y 10 años (previo raleo comercial) para ambas situaciones geográficas. Al analizar los sexos por separado, se encontró machos y hembras asimétricas en plantaciones de 13 años de la precordillera andina y Cordillera de la Costa, respectivamente. No se encontró correlación entre las abundancias, porcentaje de cobertura del sotobosque y asimetría fluctuante para ambas situaciones geográficas. Se discute si la asimetría en antenas puede afectar negativamente la adecuación biológica de los individuos expresada en menor éxito en la captura de presas y encuentro de pareja, reflejo probable del efecto que el tipo de manejo al que ha sido sometida la plantación tendría sobre la ontogenia de los individuos.

Palabras claves: Pinus radiata, agroecosistema, asimetría, adecuación biológica.


ABSTRACT

An analysis of fluctuating asymmetry (FA) was conducted on populations oí Ceroglossus chilensis. The aim of this study was to compare levels of FA at the third antennal segment, among populations from pine plantations of different ages and handling type located in the Coastal mountain range and the Andes foothill of Chile. Insects were collected with pitfall traps during December, 2004, and January, 2005, in plantations of 6-7, 10, 13, and 22-24 years old. Our results show for the total of insects (n= 128), significant differences in FA values in 6-7 (first tree thinning) and 10 years old plantations (commercial thinning) located in both geographical locations. No correlations were found between FA, abundance and the presence of plantation understory. Asymmetry may be the consequence of different plantation management. We discuss how antennal asymmetry may affect in relation to prey capture and mate search.

Keywords: Pinus radiata, agroecosystem, asymmetry, biological adaptation.


INTRODUCCION

Los componentes bióticos y abióticos de los agroecosistemas están sujetos a continuas modificaciones antrópicas que afectan prácticamente a todos los procesos ecológicos, incluyendo la dinámica poblacional, composición comunitaria y los flujos de materia y energía (Covarrubias 1993, Albrecht 2003, Briones & Jerez 2007). En la Región del Bio-Bío, Chile, los agroecosistemas forestales son un fenómeno ampliamente extendido que afecta al 27% de la superficie regional y en los cuales el monocultivo dominante es Pinus radiata D. Don (Briones & Jerez 2004); sin embargo, los efectos de este agroecosistema sobre las comunidades faunísticas y especialmente en los insectos ha sido escasamente documentado en la literatura. La simetría bilateral en metazoos es resultado de la acción de genes o grupos de genes, que controlan el desarrollo de órganos pares, de modo que las diferencias entre el lado derecho e izquierdo de un carácter reflejarían las propiedades intrínsecas del genoma y su capacidad para resistir alteraciones ambientales que ocurran durante la ontogenia del individuo (Labrie etal. 2003, Leamy & Klingenberg 2005). En condiciones ideales, las estructuras morfológicas y/o anatómicas bilaterales de un individuo serán perfectamente simétricas; una de las causas por la que esta simetría no se alcanza es el estrés ambiental durante la ontogenia. Así, en ambientes alterados los animales pueden presentar diferentes modalidades de asimetría, entre las que destaca la asimetría fluctuante (AF) (Van Valen 1962), estimada como la desviación aleatoria en las diferencias métricas y merísticas entre los componentes derecho e izquierdo de un carácter bilateral (Sonne et al. 2005). La AF es el parámetro más utilizado para medir estabilidad durante el desarrollo embrionario (Palmer & Strobeck 1986, Pither & Taylor 2000), siendo correlacionada con el estrés fisiológico causado en los organismos por condiciones ambientales extremas (Hosken et al. 2000). De ahí su uso como herramienta en el seguimiento de niveles de estrés en poblaciones naturales y como un indicador de adecuación biológica (e.g., Graham etal. 2000, Palmer 1996, Moller 1997, Leung etal. 2000, Ditchkoff et al. 2001, Frechette & Daigle 2002, Frechette etal. 2003, Briones & Guíñez 2005). La "Hipótesis de la Mortalidad Diferencial" propuesta por Floate & Fox (2000) establece que el grado de AF refleja la habilidad de un individuo para sobrellevar el estrés; aquellos que sean más simétricos tendrán mayores posibilidades de sobrevivir, en desmedro de los que presenten altos niveles de asimetría. En el caso de los insectos, el estado de desarrollo también influye en el nivel de AF, siendo diferente entre los distintos estadios larvarios y estado adulto (Piscart et al. 2005). Briones & Jerez (2007) señalan que en plantaciones de pino ubicadas tanto en la Cordillera de la Costa, como en precordillera andina de la Región del Bío-Bío y sometidas a distintos tipos de tratamientos forestales, Ceroglossus chilensis Eschscholtz es la especie dominante y sus niveles de abundancia relativa son mayores en plantaciones de 6-7 y 10 años en comparación con plantaciones de mayor edad. En estos insectos, los segmentos antenales, que cumplen funciones olfativas y sensitivas (Moller & Zamora-Muñoz 1997, Labrie et al. 2003), son sexualmente dimórficos (Jiroux 2006), por lo cual son estructuras importantes para determinar la adecuación biológica de los individuos. Se esperaría que poblaciones de C. chilensis, en plantaciones sometidas a diferentes tipos de tratamientos, presenten distintos grados de AF en sus antenas. El objetivo de este trabajo es por tanto estimar el grado de AF en poblaciones de C. chilensis presentes en plantaciones de pino de diferentes edades, tratamientos y ubicación geográfica.

MATERIALES Y METODOS

MUESTREO

El estudio se realizó en plantaciones de pino ubicadas en cordillera de la costa (CC), comuna de Santa Juana (37° 10' S - 72° 57' W) y precordillera andina (PC), comuna de Coihueco (36° 37' S -71° 50'W), Región del Bio-Bío, Chile. Encada sector geográfico se seleccionaron cuatro plantaciones de diferentes edades y tratamientos forestales: 1) 6 -7 años: Post primer raleo de desecho y poda; 2) 10 años: previo raleo comercial; 3) 13 años: Post raleo comercial); y 4) 22-24 años: crecimiento pleno.

Los muéstreos se realizaron entre diciembre de 2004 y enero de 2005. En cada plantación se ubicaron 10 trampas de intercepción que permanecieron en el lugar por un periodo continuo de 15 días según la metodología señalada por Briones & Jerez (2007). Las trampas se dispusieron en forma individual y lineal cada 5 m, aledañas a los árboles y a 20 m del borde de la plantación para evitar el efecto borde.

Toma de datos

Del material de C. chilensis recolectado en las trampas, se extrajo al azar 16 individuos por cada una de las 8 plantaciones. Se trabajó por separado con machos y hembras, donde cada individuo fue sexado en base a caracteres antenales señalados por Jiroux (2006). Paralas mediciones se seleccionó el tercer antenito de ambas antenas por su mayor longitud y superficie glabra (Figura 1). Cada segmento fue fotografiado en microscopio electrónico de barrido (Jeol JSM-6380LV2005) y a partir de las fotografías se midió el largo total (LT), ancho (M), ancho proximal (Al) y ancho distal (A2). Para evitar sesgos y errores en las mediciones, se realizó una repetición de las medidas, paso importante para descartar una falsa señal de AF. La repetición de medidas se realizó para cada fotografía una vez terminada la primera ronda completa de mediciones, no encontrándose diferencias significativas entre ambas mediciones.

Análisis estadísticos

Para evaluar el grado de AF se aplicó la prueba de normalidad de Shapiro-Wilk, verificándola con los niveles de significancia de kurtosis (Sokal & Rohlf 1981). Los niveles de asimetría entre cordillera de la costa y precordillera andina, se compararon usando el índice FA1 (media |D-I|) (Palmer 1994). Con los datos de AF se compararon las localidades por sexo, utilizando un análisis de multivarianza (MANOVA) y posteriormente una corrección de Bonferroni. La existencia de diferencias significativas entre poblaciones de la misma edad se puso a prueba mediante un análisis de varianza junto a una prueba de levene de homogeneidad de varianza. Además se evaluó la existencia de correlación entre la abundancia y porcentaje de cobertura vegetal na tiva en el sotobosque (sensu Briones & Jerez 2007) con presencia de AF en LT.



Figura 1. Mediciones tomadas del 3er segmento antenal de C. chilensis. Al: Ancho proximal; A2: Ancho distal LT: Largo total; M: Ancho.

Figure 1. Measurements considered of third antennal segment of C. chilensis. Al: Proximal with; A2: Distal with LT: Total legth; M: With.

 

RESULTADOS

Para el tercer antenito las variaciones del lado derecho menos izquierdo presentan valores que no se desvían significativamente de la normal (Prueba de Shapiro Wilk: p > 0,10); los valores de kurtosis indicaron pequeñas desviaciones de cero, tanto para la primera tanda de medidas como para la repetición de las mismas, observándose una distribución leptocurtica. El análisis de multivarianza más corrección de Bonferroni (F=3,49 p<0,05) (Tabla I) muestra diferencias significativas para cada sexo y ubicación geográfica. La Figura 2a y 2b muestra la relación entre el índice de asimetría FA1, edad de las plantaciones y ubicación geográfica. Se observa que al graficar uno de los índices de AF (según Palmer 1994) (FA1 media |D-I|) no se encontró un patrón definido de AF para los predios de distintas edades. Los valores de las medidas repetidas eliminaron la presencia de antiasimetría o asimetría direccional del análisis. En plantaciones de 6-7 y 10 años de la Cordillera de la Costa, se encontraron diferencias significativas en el ANO VA (rasgo por individuo) (Tabla II), (ANO VA 6-7 años: F=4,0512, p=0,004487c?; F=5,6842, p=0,0054 9, ANOVA10 años: F= 6,4451, p= 0,0019 d\ F=91,9920 p<0,00001 9). Cuando los sexos se analizaron por separado, se encontraron diferencias significativas sólo en las hembras de plantaciones de 13 años.

Para el total de especímenes de ambos sexos y mediante un test de ANOVA (Tabla II) se encontraron diferencias significativas en los valores de (D-I) en plantaciones de 10 años ubicadas en la precordillera andina (ANOVA 10 años: F=7,2548 p=0,0009c?; F=7,8575 p=0,0006 9). Al analizar los sexos por separado, sólo se encontraron diferencias significativas en machos asimétricos de los predios de 13 años.



Tabla I: Análisis de Multivarianza y Corrección de Bonferrom para AF combinando sexo y localidad geográfica. * indica valores significativos.

Table I: Analysis of Multivariance and Bonferroni Correction; the significant values are indicated for AF, combining sex and both geographical sectors. * indicates a significant value.



Tabla II: Análisis de varianza de una vía para el lado derecho menos el izquierdo (D-I) para ambas situaciones geográficas y sexos separados. Los valores en * indican los máximos valores de significancia y presencia de AF. PC: Precordillera andina; CC Cordillera de la Costa.

Table II: One-way analysis of variance for right side less left side (R-L) for both geographical situations and separate sexes. The values in * indicate high significance values and presence of AF. (PC: foothill preandean zone; CC: coastal mountain range).

 

No se encontró correlación entre las variables abundancia relativa, porcentaje de cobertura vegetacional nativa y AF en LT (Figura 3A y B). No hubo correlación entre las variables abundancia relativa y AF en LT para Cordillera de la Costa (R=0,79, F=7,47, p=0,ll) y precordillera andina (R=0,58, F= 2,72, p = 0,24). No obstante, sí se observó correlación entre AF del LT en ambas situaciones geográficas (R = 0,83, F = 15,89, p = 0,057). La Tabla III muestra una síntesis de la presencia de AF (LT) en las distintas plantaciones y sitios geográficos para los totales de individuos y por sexo.


Figura 2: Relación entre el índice de asimetría FAl y edades de las plantaciones de pino en diferentes situaciones geográficas. Se indica el valor de asimetría FAl para las mediciones Al, A2,LT,M (Figura 1).A: Precordillera andina; B: Cordillera de la Costa.

Figure 2: Relationship between the asymmetry index FAl and ages of pine plantations in different geographical locations. The valueofFAl asymmetry is indicated for measurements A1,A2,LT, and M (Figure 1)A: Foothill preandean zone; B: Coastal mountain range.


Figura 3: Gráficos de correlación entre abundancias relativas de C. chilensis (%), cobertura vegetacional en sotobosque (%) y asimetría fluctuante (AF) en el largo total (LT) del 3er. segmento antenal en plantaciones de pino de diferentes edades y situaciones geográficas. A: Precordillera andina; B: Cordillera de la Costa.

Figure 3: Correlation graphics among the relative abundance of C. chilensis (%), understory vegetation cover (%), and fluctuating asymmetry (AF) of the third antennal segment total length (LT) in pine plantations of different ages and geographical locations. A: Foothill preandean zone; B: Coastal mountain range.


Tabla III. Presencia de Asimetría Fluctuante en el largo total del tercer segmento antenal en poblaciones de C. chilensis.

Table III. Presence of Fluctuating Asymmetry in the total length of the third antenal segment in populations of C. chilensis.



DISCUSION

La asimetría de rasgos bilaterales es reconocida como una estimación de la incapacidad de los organismos para mantener su desarrollo normal, contra ruidos o perturbaciones de origen ambiental y como un reflejo de la inestabilidad del desarrollo (Palmer & Strobeck 1992, Lens et al. 1999) y constituye por tanto un patrón de variación que puede tener orígenes genéticos y ambientales (Leary & Allendorf 1989, Palmer & Strobeck 1992, Parsons 1990, 1992, Clarke 1993, Palmer 1994, Leamy & Klingenberg 2005). En las poblaciones de C. chilensis analizadas, los resultados indicaron que las mayores diferencias en los rangos de AF se encontraron en insectos recolectados en plantaciones de 6-7 años y 10 años de edad, donde los valores de kurtosis con pequeños desvios de cero muestran una distribución leptocurtica, lo que indica la presencia de AF.

Las variaciones de AF para el total de los individuos, en ambas situaciones geográficas, no arrojaron grandes diferencias. Sin embargo se observaron variaciones de AF para hembras en plantación de 13 años de la Cordillera de la Costa y machos en plantación de 13 años en la precordillera andina. La literatura indica que estas variaciones pueden tener su origen en el entrecruzamiento intrapoblacional, con mutaciones y/o anormalidades cromosómicas (Parsons 1990, Moller & Swaddle 1997); Labrie etal. (2003) indican que individuos de Pterostichus melanarius presentan variaciones morfológicas asociadas a la densidad poblacional. Briones & Jerez (2007) señalan que en la Cordillera de la Costa y precordillera andina, C. chilensis presentó los mayores valores de abundancia en plantaciones de 6-7 y 10 años. Sin embargo y aunque nuestros resultados indicaron AF (LT) en estas mismas plantaciones, no hubo correlación entre la abundancia y AF.

La AF ha sido empleada frecuentemente como una medida de la adecuación biológica, expresada en términos de supervivencia, éxito reproductivo y circunstancias ambientales (Alibert et al. 1994, Graham et al. 2000, Simmons et al. 1999, Lens et al. 1999). Polak (2003) entrega abundantes ejemplos que relacionan el fitness con inestabilidad durante el desarrollo embrionario (IDE) (e.g. entendido como resultado de un conjunto de pequeños accidentes estocásticos, que tienden a alterar la precisión del desarrollo dentro de un ambiente determinado). En este sentido, antenas asimétricas afectarían negativamente el éxito de captura de presas y encuentro de pareja, reflejando, probablemente el efecto que tendría el tipo de manejo al que ha sido sometida la plantación, sobre la ontogenia de los individuos. La existencia de AF en machos en Cordillera de la Costa y hembras en la precordillera andina en poblaciones de 13 años se debe a factores que están en proceso de ser determinados. De forma similar sería interesante explorar la presencia de AF en otras estructuras (e.g., élitros; Garnier et al. 2006).

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al personal del Laboratorio de Microscopía Electrónica de la Dirección de Investigación de la Universidad de Concepción, al Dr. E.P. Lessa, a un revisor anónimo y al proyecto 205.113.066-1.0 de la Dirección de Investigación de la Universidad de Concepción por el financiamiento.

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Recibido: 22.05.07
Aceptado: 02.09.08

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