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Gayana (Concepción)

Print version ISSN 0717-652XOn-line version ISSN 0717-6538

Gayana (Concepc.) vol.74 no.2 Concepción  2010

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-65382010000200005 

Gayana 74(2): 113-124, 2010 ISSN 0717-652X

 

AMBIENTE ACUÁTICO

 

Variabilidad genética local del bivalvo dulceacuícola Diplodon chilensis (Gray 1828) proveniente de tres lagos Nahuelbutanos

 

Local genetic variability of the freshwater bivalve Diplodon chilensis (Gray 1828) from three Nahuelbuta lakes.

 

Carmen Fuentealba 1*, Ricardo Figueroa 2,3, Fidelina González 4 & Mario Palma 4

1 Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanógraficas, Universidad de Concepción, Concepción, Chile.
*E-mail: cfuentea@udec.cl

2 Unidad de Sistemas Acuáticos, Centro de Ciencias Ambientales EULA-Chile, Universidad de Concepción, Concepción, Chile.

3 Centro de Estudios Patagónicos, CIEP, Coyhaique, Chile.

4 Laboratorio de Genética. Departamento de Biología Celular, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Concepción, Concepción, Chile.


ABSTRACT

Genetic variability of a freshwater bivalve Diplodon chilensis from three Nahuelbuta lakes was described. Each lake shows geographic barriere and environmental characteristics as a consequence of geomorphologic and antropic events. Our results shows that only Lleu-Lleu lake was in Hardy-Weinberg equilibrium (P<0.05). All populations show gametic desequilibrium (P < 0.001), as an evidence of the species' life cycle. There are heterozygote deficiencies (Fis) in Laguna La Posada and Laguna Chica de San Pedro. Global Fst (0.027) and AMOVA test values for pooling subpopulation show non structured population, as an evidence of recent migration process.

Keywords: Diplodon chilensis, linkage disequilibrium, heterozygote déficit, Hardy-Weinberg equilibrium, lenthic systems.


RESUMEN

Se describe la variabilidad genética del bivalvo dulceacuícola Diplodon chilensis proveniente de tres lagos Nahuelbutanos, cada uno de los cuales presenta barreras geográficas y diferencias ambientales reconocibles como consecuencia de diversos eventos geomorfológicos y antrópicos. Nuestros resultados revelaron que sólo Lago Lleu-Lleu se encuentra de equilibrio Hardy- Weinberg (P< 0.05). El desequilibrio gamético se manifestó en las tres poblaciones p< 0.001 lo que podría explicarse por la complejidad de su ciclo reproductivo. La Posada y Laguna Chica de San Pedro presentan déficit de heterocigotos (Fis). Los valores de Fst global (0.027) y AMOVA para la población total indican que estas poblaciones no están estructuradas lo que sugiere procesos de migración recientes a través de los cursos de agua.

Palabras clave: Diplodon chilensis, desequilibrio gamético, déficit de heterocigotos, equilibrio Hardy-Weinberg, sistemas lénticos.


 

INTRODUCCIÓN

En los últimos años ha surgido un notable interés a nivel mundial por el estudio de las poblaciones de bivalvos dulceacuícolas (Nagel et al. 1996; Berg et al. 1998, 2007; Hoeh et al. 1998; Brim Box & Mossa 1999; Parada & Peredo 2002; Baker et al. 2004). Diversos autores han reconocido su potencial rol trófico en el ecosistema (Bauer, 2001; Strayer et al. 2004), regulando los niveles de tabidez de la columna de agua, (Leff et al. 1990; Vallejos 1996; Soto & Mena 1999; Strayer 1999; Vaughn & Hakenkamp 2001). Ademas, por su eficiente capacidad de filtración (Valdovinos & Cuevas 1996; Kreeger et al. 2004; Fuentealba & Henriquez 2008), los bivalvos dulceacuícolas son considerados una importante herramienta de mejoramiento y control en la calidad de agua (Lara et al. 2002; Kreeger et al. 2004).

En Chile, se han registrado extinciones locales en algunas poblaciones de bivalvos dulceacuícolas (Parada & Peredo 2005; Valdovinos & Pedreros 2007) así como en otras latitudes (Ricciardi & Rasmussen 1999; Anthony et al. 2001), que podrían tener relación con el grado de perturbación del habitat (Williams et al. 1992; Layzer et al. 1993; Brim Box & Mossa 1999; Peredo et al. 2003). Diversos autores han destacado la estrecha relación existente entre el estado trófico de un lago, las condiciones geomorfológicas y usos de la cuenca de drenaje (Ryding & Rast 1992; Parra et al. 2003; Valdovinos & Pedreros 2007). La materia y energía procedente de estas cuencas influye directa e indirectamente en las poblaciones de bivalvos y su habitat (Chutter, 1969; Valdovinos & Figueroa2000).Lainteraccióndeestosfactores con fenómenos estocásticos o determinísticos es crucial en el establecimiento de la variabilidad genética. Eventualmente, el nivel de perturbación de habitat puede generar pérdida de la diversidad genética derivando en una reducción drástica del tamaño poblacional inclusive, ocasionar la disminución en la frecuencia alélica en la población (White et al. 1999; Ferreira de Souza et al. 2009).

En los últimos años, en Chile, diversos estudios del tipo ecológico y sistemático se han centrado en la familia Hyriidae y la especie Diplodon chilensis (Gray 1828), sin embargo, actualmente no existen estudios genéticos poblacionales al respecto (Bonetto et al. 1986; Parada et al. 1987; Lara et al. 1988; Soto & Mena 1999; Jara et al. 2000; Lara et al. 2002; Parada & Peredo 2005). A nivel taxonómico, se han descrito para genero Diplodon dos especies, Diplodon chilensis y Diplodon solidulus Philippi 1869. Para la especie D. chilensis existirían dos subespecies D. chilensis chilensis y D. chilensis patagonicus (d'Orbigny 1846). La primera se distribuye desde Valparaíso hasta la Isla de Chiloé y la segunda desde la región más austral de Chile y la Patagonia argentina, con un límite meridional argentino en el lago Futalauquén existiendo registros ambiguos del holotipo para la subespecie D. chilensis patagonicus (Letelier 2006) lo cual ha puesto en duda su presencia en territorio chileno (Parada & Peredo 2008).

La historia evolutiva de los bivalvos dulceacuícolas en Chile, al igual que otros invertebrados dulceacuícolas, en los últimos diez mil años ha sido de colonización, aislamiento y adaptación. Los cambios climáticos durante la formación de los ecosistemas dulceacuícolas, sumado a procesos del tipo morfogenéticos (glaciación, vulcanismo o actividad tectónica) conllevaron a la formación de nuevos hábitats cada uno con características particulares (Parada et al. 1989; Parada & Peredo 1994; Clapperton 1993; Turner et al. 2005; Ruzzante et al. 2008). Estos factores habrían determinado la colonización de la especie en una gran variedad de hábitats como ríos y lagos modificando sus patrones de distribución y fenotípicos (Parada & Peredo 1994; Parada & Peredo 2002). Desde el punto de vista genético, las poblaciones lóticas a diferencia de las lénticas, mantendrían un mayor nivel de flujo génico como consecuencia del grado de conectividad hídrica. Sin embargo, poblaciones lénticas y lóticas en respuesta a las presiones de selección de cada ambiente en particular, presentan importantes diferencias fenotípicas (plasticidad fenotípica), posibilitando que los adultos se adapten exitosamente a amplios rangos del ambiente (Parada & Peredo 1994). Para ambos ecosistemas las presiones de selección corresponderían fundamentalmente a la modificación de parámetros fisicoquímicos tales como vientos regionales, temperatura, pH, oxígeno disuelto y corrientes (Parada & Peredo 1994). Sin embargo, existe evidencia de tolerancia de las poblaciones D. chilensis a distintos rangos de temperatura, como ha sido demostrado en el tiempo geológico, períodos en los cuales las poblaciones no fueron afectadas por los extremos de temperatura producidos en el Pleistoceno y Holoceno (Jackson & Jackson 2008).

En el habitat natural, la distribución de los individuos en la población tiende a ser en bajas densidades. Se alimentan de fitoplancton y bacterias en hábitats con elevada productividad (Vallejos 1996). No obstante, las poblaciones sólo pueden vivir en condiciones mesotróficas a oligotróficas. La modificación de parámetros como la tasa de sedimentación y remoción del fondo, han demostrado ser factores claves en la declinación paulatina de las poblaciones de bivalvos (Bauer 1988; Williams et al. 1992; Layzer et al. 1993; Parada & Peredo 1994; Wood & Armitage 1997; Brim Box & Mossa 1999; Dodds & Whiles 2004). Estudios demuestran que Diplodon chilensis es susceptible a los procesos de eutroficación disminuyendo notablemente su rango de distribución. Cambios en los niveles de trofía y en los parámetros geográficos de los ecosistemas afectan notablemente la tasa de crecimiento, incluso actualmente, es considerada una especie en peligro (Valdovinos & Pedreros 2007). Probablemente de igual modo son afectados los niveles de variabilidad genética y estructura poblacional por lo que es prioritario conocer la diversidad genética poblacional hasta ahora desconocida.

El propósito del presente trabajo es determinar la variabilidad genética en poblaciones de Diplodon chilensis mediante análisis del polimorfismo de isoenzimas. Las poblaciones en estudio fueron recolectadas de tres sistemas lénticos cada uno de los cuales presenta barreras geográficas, sin conexión física entre lagos, y diferencias ambientales reconocibles como consecuencia de diversos eventos geomorfológicos y antrópicos, por lo que se postula la hipótesis de diferenciación en los niveles de variabilidad genética y una marcada estructuración poblacional.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las muestras fueron colectadas desde 3 sistemas lénticos, lago Lleu-Lleu, laguna La Posada y Laguna Chica de San Pedro, denominados lagos Nahuelbutanos, los cuales se encuentran emplazados en la fachada occidental de la cordillera de Nahuelbuta (VIII región Chile). Adicionalmente se incluyó el Lago Lanalhue no encontrándose registros actuales (Fig. 1). Los parámetros fisicoquímicos son mostrados en la Tabla 1.

Se tomaron muestras estacionales de 60 individuos de la especie Diplodon chilensis, las que fueron posteriormente transportadas en cautiverio y preservadas a 80°C (Mod: Scien-Temp Adrián Michigan U.S.A). Los organismos fueron descongelados a temperatura ambiente y posteriormente utilizados de forma gradual en cada análisis evitando de este modo cualquier alteración post-mortem de los complejos enzimáticos. Durante la estandarización previa se utilizaron tejidos tales como: músculo abductor, pie y branquias, los que fueron extraídos posteriormente de los organismos descongelados. Sobre la base de los resultados obtenidos en la etapa de estandarización previa y de los tejidos se hizo una selección de las branquias, resultando con buena resolución en el sistema, evitando de este modo cualquier error en la interpretación de los resultados.

Figura 1. Mapa de los sitios de colecta de Diplodon chilensis.
Figure 1.
Collecting sites map of Diplodon chilensis.


Tabla 1. Parámetros Fisicoquímicos de los tres lagos nahuelbutanos (Parra et al. 2003; Valdovinos & Pedreros 2007).
Table 1.
Physical and chemical parameters from three nahuelbuta lakes (Parra et al. 2003; Valdovinos & Pedreros 2007).



Parámetros
Fisicoquímicos

Laguna Chica

Laguna La Posada

Lago Lleu-Lleu

Lago Lanalhue


Temperatura (°C)

17.5

>16

15.5

16.8

PH

6.9

7.0

7.5

6.8

Sechi (m)

5.2

2.8

8.0

3.0

Total-P(mg L-l )

4.9

5.2

3.4

13.4

PC4-P(mgL-l)

3.1

2.1

2.0

8.0

DTN(mgL-l)

250.0

163.0

225.0

166.0

Oxígeno disuelto (mg L-l)

9.2

9.2

9.8

9.1

Área (km2)

0.82

0.10

39.80

31.90

Profundidad media

10.3

3.7

23.5

13.1

Latitud

36°51'

36° 56'

38°09'

37°55'

Longitud

73° 05'

73°10'

73°19'

73°19'

Altitud (m)

5

7

20

12


 

Electroforésis de isoenzimas

Se analizaron 7 sistemas enzimáticos, mediante las técnicas de Harris & Hopkinson (1976) Pasteur et al. (1988) y Richardson et al. (1986). Los tampones utilizados según la metodología propuesta por Harris & Hopkinson (1976) y Selander et al. (1971) encuentran resumidos en la Tabla 2. La homogeneización de forma manual se llevó a cabo mediante el uso de un mortero convencional y en el mismo tubo Eppendorff usando una bagueta, con 50-80 mg de ambos tejidos. Se utilizó buffer Tris-EDTA en la maceración en tejidos branquiales, mediante un sistema de trituración manual, las muestras posteriormente fueron centrifugadas. En el caso de los músculos abductores la maceración se hizo con 3 a 5 gotas de agua destilada cuando era preciso hidratar. Los tejidos branquiales fueron centrifugados a 3.000 rpm por 5 min. Los músculos abductores fueron centrifugados a 10.000 rpm por 3 min obteniéndose de esta forma la separación de fases.

La siembra se llevo a cabo en un gel almidón al 12.5%, utilizando papel Whatman N°3 0.5x0.8 mm. Para la corrida electroforética se utilizó una fuente de poder modelo Heath Modelo 2717. La corrida o empuje inicial de las proteínas fue de 25 a 36 mA. Al cabo de una hora se retiraron los papeles de siembra y se aumentó el voltaje manteniendo una temperatura de 5°C. El tiempo de corrida estimado fue aproximadamente de 6 h expuestos a corriente continua. El voltaje se mantuvo constante en un rango de 36 a 50 mA.

Análisis estadístico

Para el análisis estadístico de los datos y la obtención de los índices de variabilidad genética, estructuración poblacional, test de equilibrio Hardy- Weinberg utilizamos el programa Popgene (Yeh et al. 1997) versión 1.31 y Tools for Population Genetics Analysis (TFPGA) en su versión 1.3 (Miller 1997). Para cada población se obtuvo los estadísticos descriptivos como número de alelos por locus (nivel 95%), heterozigosidad observada (Hó), heterozigosidad esperada (He), frecuencias alélicas y genotípicas.

Los valores de Fst al comparar pares de poblaciones fueron estimados de acuerdo a Cockerham & Weir (1993) usando Arlequín 2.0 (Schneider et al. 2000). La significancia fue obtenida usando 1000 permutaciones. Un análisis de varianza molecular (AMOVA, Excoffier et al. 1992) fue utilizado para descomponer la varianza genética entre las 3 poblaciones y verificar cómo se distribuye la varianza dentro y entre poblaciones. Los cálculos de AMOVA fueron realizados usando Arlequín 2.0 y el significado de la varianza entre las poblaciones fue testeado usando 10000 permutaciones.

Tabla 2: Tipo de enzimas, tampón, tejidos y autores incluidos en el estudio. (S* Selander etal. 1971). (**) B: Branquia.
Table 2.
Isozyme systems, buffer, issues and authors included in this study. (S* Selander etal. 1971). (**) B: Gill.


RESULTADOS

Del total de loci analizados ocho fueron polimórficos EST-1, EST-2 y EST-3, AAT-1, AAT-2, PGM-1, PGI-1 Lap-1 y dos monomórficos AAT-3 y LAP-2. Las tres poblaciones presentaron valores similares de polimorfismo equivalentes a un 80%.

Todos los loci polimórficos en cada población presentaron igual número de alelos (n=2), no se encontraron alelos privados o exclusivos por localidad. Con respecto al equilibrio de Hardy -Weinberg por locus, este se manifiesta en distintos niveles, con diferencias estadísticamente significativas (P< 0.05), siendo mayor en la Laguna Chica de San Pedro (Pop-1) con un (88%), Laguna la Posada (Pop-3) un (25%), en tanto que en la Lago Lleu-Lleu (Pop-2) no se evidenciaron loci en desequilibrio. Los valores Fis globales revelan que Pop-1 (/=0.479; P= 0.000) y la Pop-3 (/=0.1500; P=0.000) presentan deficiencia de heterocigotos significativa a diferencia de la Pop-3 (/=0.060; P =0.8386) (Tabla 3).

El estadístico Fst global, calculado desde las frecuencias de alelos por loci, es un poco menor (0,0274; P = 0.017) al obtenido de las frecuencias de los fenotipos multilocus (0.064, P < 0.001) de acuerdo a estos valores las tres poblaciones son significativamente diferentes (0.044 < Fst < 0.095, P < 0.001) con bajo a moderado nivel de estructuración poblacional existiendo un bajo porcentaje de la varianza genética dentro de las poblaciones, como consecuencia de la diferencia entre ellas. El análisis de varianza, AMOVA, complementa los resultados obtenidos del análisis de Fst entre pares de poblaciones corroborando que mayoritariamente la varianza se encuentra distribuida dentro de las poblaciones (97,1 %) mientras que sólo el (2,9 % ) de la varianza se encuentra entre las poblaciones (Tabla 4).

El análisis desequilibrio gamético de genotipos multilocus, con corrección de Bonferrroni, es significativo P< 0.001 para todos los loci indicando que no existe asociación aleatoria de los genotipos para cada par de loci analizados (Tablas 4 y 5).

Tabla 3. Valores de frecuencias alélicas, equilibrio Hardy-Weinberg, heterozigosidad observada (Ho), heterozigosidad esperada (He), probabilidad de equilibrio de Hardy-Weinberg en la población (P(HW)) y deficiencia de heterocigotos (Fis) en tres sistemas lacustres Nahuelbutanos.

Table 3. values of alíele frequencies, Hardy-Weinberg equilibrium, observed heterozygosity (Ho), expectedheterozygosity (He), probability of population Hardy-Weinberg equilibrium P(HW) and heterozygous déficit (Fis) found in three Nahuelbuta lake systems.

Tabla 4. Comparación pareada entre poblaciones. Sobre diagonal valores-P (valor-i3 estimado bajo 1000 permutaciones) y bajo diagonal se muestran valores de Fst.

Table 4. Pair-wise Fst between populations. Above diagonal P-valué (P -values estimated from 1000 permutations). Below diagonal Fst values are shown.

Tabla 5: AMOVA calculada para las tres poblaciones. Global Fst entre poblaciones, calculados para un valor de AMOVA = 0.029 (P = 0.017, significancia estimada a partir de 10000 permutaciones).

Table 5. AMOVA performed on the three populations. Global Fst between populations estimated from the AMOVA = 0.029 (P = 0.017, significance estimated from 10000 permutations).

DISCUSIÓN

Equilibrio Hardy Weinberg, déficit heterozigotos y desequilibrio gametico.

La electroforesis de proteínas, marcadores relativamente conservados, ha sido utilizada preliminarmente y como referenciaparaestimarlavariaciónexistenteenpoblaciones naturales de bivalvos dulceacuícolas, permitiendo hacer inferencias sobre aspectos poblacionales (van der Bank 1995; Nagel et al. 1996; Mulvey et al. 1997; Berg et al. 1998, 2007; Hoeh et al. 1998; Curóle et al. 2004; Elderkin et al. 2006). También aspectos relacionados con la función metabólicay la adecuaciónbiológica(Brokordt etal. 2000 a,b).

Respecto al desequilibrio de Hardy-Weinberg, los datos sugieren que algún factor importante ha influido drásticamente sobre la Laguna Chica para provocar esta desviación significativa en relación a las poblaciones restantes. Casos de desequilibrio de Hardy-Weinberg relativo al déficit de heterocigotos, han sido reportados como una situación frecuente en bivalvos marinos (Saavedra et al. 1993; Gallardo et al. 1998, Laudien et al. 2003; Zouros & Foltz 1984; Gaffney et al. 1990; Bierne et al. 1998). También se ha registrado en bivalvos dulceacuícolas (Hoeh et al. 1998; Berg et al. 1998, 2007; Johnson et al. 1998; Elderkin et al. 2006). Este déficit ha sido atribuido a diversos factores tanto en poblaciones dulceacuícolas como marinas, entre ellos la presencia de alelos nulos (Foltz 1986), endogamia, reproducción no aleatoria, selección y efecto Wahlund (Gaffney et al. 1990; Bierne et al. 1998). Al analizar la deficiencia de heterocigotos por cuenca encontrado en laguna Chica y laguna La Posada, los resultados obtenidos permiten sugerir como factores causales la endogamia y procesos reproductivos no aleatorios. Experiencias previas en bivalvos dulceacuícolas de la familia Unionidae (Utterbachia), han atribuido este déficit a las estrategias reproductivas, encontrándose, diferencias en los valores obtenidos para poblaciones hermafroditas y gonocóricas (Hoeh et al. 1998).

Respecto al desequilibrio gamético en invertebrados dulceacuícolas, este ha sido escasamente documentado. Estudios realizados en la ameba dulceacuícola, Naegleria revelaron vía electroforesis, valores significativos de desequilibrio gamético, los cuales permitieron concluir relevantes aspectos sobre su modo de reproducción (Pernin & Cariou 1997). Los resultados revelaron desequilibrio en las tres poblaciones de Diplodon, es posible que este grupo presente un modo de reproducción alternativo, hermafroditismo facultativo y autofecundación. Esta complejidad en las estrategias reproductivas no es excluyente, puesto que todavía se desconocen detalles de su modo de reproducción, la mayoría de los estudios se han centrado fundamentalmente en aspectos anatómicos de los gloquidios (González, 1998). Estudios a nivel cromosómico realizados por Peredo et al. (2003) en Diplodon chilensis, revelaron cierto grado de hermafroditismo. A nivel de familia se ha descrito hermafroditismo en los hyriidos (Hebling & Penteado 1974, Avelar & Mendonca 1998). En Paxyodon syrmatophorus se ha encontrado hermafroditismo en baja proporción (Beasley et al. 2000). Las hembras de Hyridella depressa conservarían tejido gonadal masculino durante su vida, lo que se denomina microhermafroditismo (Byrne 1998). Excepcionalmente, existen especies que conservan el desarrollo directo, situación descrita para Diplodon charruanus d'Orbigny 1835 (Bonetto etal. 1986).

Estructuración poblacional versus ecología de la especie En paisajes fragmentados con baja conectividad el flujo genético entre las subpoblaciones tiende a disminuir y la deriva génica aumenta (Mech & Hallett 2001), estructurando poblaciones de hábito sedentario. En la mayoría de los bivalvos dulceacuícolas e invertebrados en general los niveles de estructuración poblacional son determinados por su capacidad de dispersión (Bilton et al. 2001). Además de la habilidad para sortear condiciones adversas durante los estadios larvales, siendo este uno de los caracteres más relevantes desde el punto de vista de la evolución del grupo (Berg et al. 1998, 2007; Bilton et al. 2001). Un caso emblemático respecto a su gran capacidad de dispersión es Lampsilis siliquoidea, bivalvo dulceacuícola de la familia Unionidae cuyo hospedador puede recorrer distancias que varían entre 6,5 y 75 km (Lyons & Kanehl 2002).

Los valores obtenidos en este estudio, revelan un elevado flujo génico entre los sistemas lacustres estudiados. El índice de fijación de Wright (F,s/=0.0274) y AMOVA indican que no hay estructuración entre las poblaciones, tratándose de una sola gran población que se mantiene homogénea donde la varianza genética se distribuye dentro de las poblaciones.

En los bivalvos dulceacuícolas es frecuente la migración a grandes distancias víaforesis (Walker et al. 2001). Esta migración entre sistemas lacustres estaría mediada por peces, los cuales son hospedadores de larvas gloquidios (Viozzi & Brugni 2001). Adicionalmente la dispersión por aves migratorias no es un fenómeno excluyente. Se ha postulado como agente dispersor a las aves de la especie Podiceps mayor, la cual se asienta temporalmente en los humedales aledaños a estos lagos costeros (Lara et al. 1988). Respecto a la intervención antrópica no se excluye como factor dispersor adicional, situación que ha sido documentada en los trabajos de Lara et al. (1988), relacionada al consumo humano: existen registros arqueológicos que revelan el hallazgo de valvas de Diplodon en asentamientos indígenas, desde el Pleistoceno en Chile (Sánchez & Inostroza 1985).

Implicancias evolutivas y conservación Bajo la perspectiva de la genética de poblaciones la diversidad ha sido considerada un factor clave en la conservación, minimizando el riesgo de extinción (Saccheri et al. 1998) y favoreciendo el potencial evolutivo de las especies (Spielman et al. 2004). La pérdida de diversidad genética reduce la habilidad de las poblaciones para sortear los cambios ambientales. (Frankham et al. 1999, Frankham et al. 2002). Si existe compromiso de la aptitud reproductiva como consecuencia de la pérdida de diversidad genética (heterozigocidad), el riesgo de extinción es inminente (Saccheri et al. 1998, Newman & Pilson 1997, Bijlsma et al. 1999, Reedeía/. 2002).

En general los valores de diversidad alélica fueron bajos e idénticos para las tres poblaciones estudiadas. Los valores de diversidad podrían ser explicados desde el punto de vista evolutivo, como consecuencia de procesos de recolonización generados por una cadena de eventos postglaciales y tectónicos pleistocénicos, los cuales modificaron los ecosistemas acuáticos locales (Mardones & Jaque 1996). Al igual que los sucesos postglaciales ocurridos en Norteamérica, cuyos efectos fueron evaluados en el bivalvo dulceacuícola Amblema aplicata, el cual se caracterizó por bajos niveles de diversidad genética (Elderkin et al. 2006).

Un posible evento de recolonización posterior desde los hábitats de refugio pudo reducir los niveles de diversidad genética de Diplodon, como consecuencia del efecto fundador. Esta hipótesis puede estar sustentada en su paleo-distribución, en cuanto a la secuencia temporal este se encontraría desde finales del Pleistoceno (12.500 años A.P) en un sitio de Monte Verde (Dillehay 1997) hasta el Holoceno tardío en sitios de Chile central.

Antecedentes respecto a los efectos de las glaciaciones pleistocénicas en los ecosistemas dulceacuícolas de Chile, revelan impactos significativos en el caudal, obstrucción en los sistemas de drenajes, modificación en sus parámetros fisicoquímicos y fragmentación continental (Clappertonl993; Turner et al. 1996). Históricamente el origen de estos sistemas lacustres se remonta al Pleistoceno. En relación al origen de la Laguna Chica y La Posada ambas se emplazan en antiguos valles de la Cordillera de la Costa y cuyos drenajes fueron bloqueados por dunas y cordones litorales ocurridos en la última transgresión marina durante Pleistoceno Superior (Mardones & Jaque 1996). Los valores de diversidad genética (heterozigosidad observada y esperada) son mayores en el Lago La Posada que en el Lago San Pedro, contrario a lo esperado, ya que por su origen común deberían presentar niveles similares. También esto es válido para el índice de endogamia (Fis), que es el doble en Lago San Pedro, indicando una fuerte endogamia, en relación a La Posada. Respecto al lago Lanalhue y Lleu -Lleu su origen es común (tectónico) derivado del solevantamiento de las terrazas costeras de la plataforma de Arauco. El sistema de drenaje del lago Lleu-Lleu fue obstruido en el Pleistoceno Reciente, por las formaciones rocosas, debido a las periódicas crisis sísmicas. Los valores de diversidad genética en el Lago Lleu-Lleu son semejantes a los de La Posada, con un índice de endogamia mucho menor (Tabla 3), indicando que los valores de variabilidad genética no pueden ser atribuidos al origen geológico de los cuerpos de agua, sino que a efectos antrópicos.

Así, desde el punto de vista de intervención antrópica, a diferencia de los otros dos sistemas lacustres, Laguna Chica de San Pedro y Lago Lanalhue son los más impactados. Respecto a la primera, esta ha evolucionado desde tiempos prehispánicos a la actualidad desde una condición oligotrófica a una mesotrófica (Parra et al. 2003). El Lago Lanalhue actualmente presenta un gran deterioro en la calidad del agua siendo catalogada como eutrófica, fundamentalmente por la influencia de áreas urbanas y remoción paulatina del bosque nativo (Parra et al. 2003). En este lago se ha encontrado evidencias de una fuerte declinación de la población de Diplodon, en la actualidad es difícil encontrar poblaciones de esta especie (Valdovinos, com.pers.).

Los estudios realizados por Cisternas et al. (2000) revelan drásticas transformaciones en el uso de suelo y un incremento en la tasa de sedimentación, como consecuencia del reemplazo de lavegetaciónde estas cuencas. Existe evidencia en otras latitudes, que revelan el impacto negativo causado por niveles excesivos de sedimentos sobre poblaciones de bivalvos dulceacuícolas, causando su declinación paulatina (Neves & Widlak 1988, Leff et al. 1990). El estado actual de Diplodon chilensis en el Lago Lanalhue es terminal, la disminución de su rango geográfico en sistemas lacustres, es consecuencia de factores que han sido relacionados directamente con los procesos de eutroficación (Valdovinos & Pedreros 2007).

Experiencias demostradas mediante isoenzimas en bagres de la especie Pseudoplatystomafasciatum (Linnaeus 1766), revelaron como causal de origen los factores antrópicos en la pérdida de diversidad genética (Gallo & Díaz-Sarmiento 2003). Estos factores relacionados con la sobreexplotación, produjo una importante declinación de la especie y deterioro de la cuenca, siendo un factor determinante en los niveles de variación. Estos eventos ya han sido previamente reconocidos como precursor de la pérdida de variabilidad genética (Reeves et al. 1995).

La declinación paulatina de la familia Hyriidae no ha sido debidamente considerada, sin embargo, se menciona por primera vez en los trabajos de Parada & Peredo (2005). Estos autores reconocen la acción antrópica como principal causal de la fragmentación de habitat y de la calidad de agua, afectando la estructura poblacional en Diplodon.

Sobre la base de los resultados obtenidos a nivel genético poblacional en Diplodon chilensis, se concluye que los factores antrópicos son los que determinan la variabilidad genética. Las estrategias de conservación de las poblaciones de Diplodon chilensis deben estar dirigidas al manejo de los cuerpos lacustres, especialmente en el Lago Lanalhue y Laguna Chica de San Pedro. Adicionalmente, se propone el uso de marcadores complementarios que permitan profundizar en el conocimiento de la diversidad genética de la población y comprender la dinámica de las estrategias de reproducción usadas por Diplodon chilensis en respuesta a cambios ambientales de corto plazo.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a los revisores de este manuscrito, especialmente al Dr. Sylvain Faugeron y al Dr. Nicolás Gouin por el impulso inicial al trabajo. Este trabajo fue financiado con aportes del Proyecto DIC- U de C 206.031.085-1.0; 97.031.075-1.0. Grupo de Investigación Genética de Poblaciones Vegetales y Animales 03.C1.01.

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Recibido: 17.03.10

Aceptado: 24.08.10

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