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Gayana (Concepción)

versión On-line ISSN 0717-6538

Gayana (Concepc.) vol.77 no.2 Concepción  2013

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-65382013000200008 

BIOLOGÍA EVOLUTIVA Y APLICADA, BIODIVERSIDAD Y TAXONOMÍA

Las grandes bacterias del Sulfureto de Humboldt

 

The big bacteria in the Humboldt Sulfuretum

 

Víctor Ariel Gallardo*, Carola Espinoza, Alexis Fonseca & Selim Musleh

Laboratorio de Bentos, Departamento de Oceanografía Casilla 160-C, Concepción Universidad de Concepción, Concepción, Chile

*vagallar@gmail.com, vagallar@udec.cl


RESUMEN

Durante el primer estudio nacional de la zona de mínimo oxígeno (ZMO) y del macrobentos animal costa afuera del norte de Chile (1962), se descubrió una comunidad bentónica compuesta de bacterias filamentosas multicelulares gigantes en los sedimentos fuertemente reducidos entre 50 y182 m. La masiva abundancia de filamentos bacterianos visibles a simple vista y el extremadamente escaso macrobentos animal, fueron rasgos inesperados. Más recientemente (2004) un nuevo ensamble de bacterias filamentosas multicelulares más pequeñas fue descubierto distribuido en los sedimentos más reducidos sub-superficiales del tapiz bacteriano. Hoy reconocemos que este ecosistema dominado por procariotas constituye un rasgo mayor y distinto al nivel mundial el que aquí denominamos "Sulfureto de Humboldt" (SH) por su distribución entre Perú central y Chile central. Durante un largo periodo de una intensa investigación que surge después de 1977, con fuerte contribución internacional, se ha acumulado un gran cuerpo de información sobre el primer ensamble y su ambiente, fundamental para la comprensión del funcionamiento del Gran Ecosistema Marino de Humboldt, en tanto que la investigación sobre el segundo ensamble recién comienza. El presente trabajo es un esfuerzo para reunir la mayor parte de la literatura pertinente con la intención de estimular a los científicos locales a enfrentar el necesario y urgente gran esfuerzo de investigación en las diversas líneas que la biota y el ambiente del Sulfureto de Humboldt ofrecen.

PALABRAS CLAVES: Sulfureto, tapetes microbianos, micropaleontología, astrobiología, metabolitos secundarios.


ABSTRACT

During the first national study of the oxygen minimum zone (OMZ) and the animal macrobenthos off northern Chile (1962), a benthic community mainly composed of giant filamentous multicellular bacteria was discovered in the highly reduced shelf bottoms between 50-182 m depth. Totally unexpected were the great abundance of massive and visible filamentous bacteria and the pronounced scarcity of macrobenthic animals. More recently (2004) a new assemblage of smaller filamentous multicellular bacteria was again discovered interspersed within the more reduced subsurface sediment of the same bacterial mat. Today we recognize that this prokaryote-dominated ecosystem constitutes a major distinct benthic marine feature and thus it is here named "Humboldt Sulfuretum" (HS) for his distribution under the OMZ between central Peru and central Chile. During a period of intense scientific research which took off after 1977, strongly based on international collaboration, a large body of information fundamental to the understanding of the Humboldt Current Large Marine Ecosystem has accumulated on the first assemblage and its environment while the research on the second assemblage is just beginning. The present work is an effort to put together most of the pertinent literature with the intention of stimulating local researchers to face the much urgent, major scientific effort along the many lines offered by the biota and the environment of the Humboldt Sulfuretum.

KEYWORDS: Sulfuretum, microbial mats, micropaleontology, astrobiology, secondary metabolites.


 

INTRODUCCION

En los años fundacionales de las Ciencias del Mar en la Universidad de Concepción, uno de los rasgos más intrigantes del océano frente a Chile era la presencia de aguas de bajo contenido de oxígeno reportadas por Gunther (1936) y su efecto sobre las pesquerías pelágicas del momento. En efecto, la importancia de la dinámica de las aguas desoxigenadas para las pesquerías de Chile central fue puesta sobre el tapete por Brandhorst (1959) quien organizara y/o estimulara los primeros cruceros bio-pesquero-oceanográficos realizados en el país, notablemente la Expedición Mar-Chile I (1960) (ver Hartmann 1965). Le corresponderá luego al Departamento de Zoología de nuestra Universidad de Concepción la organización de la Expedición Mar-Chile II de julio de 1962 a bordo del escampavía de la Armada de Chile "Yelcho". La iniciativa y organización de esta expedición fue obra de los Profesores Dr. Lisandro Chuecas, Ph. D., (Oceanógrafo Químico) y Héctor Inostroza, M. Sc. (Oceanógrafo Físico), quienes apoyaron la idea del autor principal de realizar muestreos bentónicos hasta donde fuese posible con los equipos del buque. El presente trabajo es una revisión de los alcances del particular hallazgo de grandes bacterias en los fondos del norte de Chile a bordo de esta última Expedición.

LAS GRANDES BACTERIAS

Si se define "serendipia" como: "hacer un descubrimiento o un hallazgo afortunado e inesperado que se produce cuando se está buscando otra cosa distinta" (http://es.wikipedia.org/wiki/Serendipia), el descubrimiento de bacterias gigantes en los fondos de la plataforma continental del norte de Chile hace medio siglo, es un buen ejemplo. Este suceso ocurrió en julio de 1962 en el marco de la Expedición "Mar-Chile II", pionera en el estudio de la estructura de masas de aguas frente a la zona norte de Chile, en particular de la misteriosa masa de aguas intermedias deficientes en oxígeno. Esta circunstancia es la que hoy nos permite realizar esta breve revisión de los alcances de aquella decisión. No había entonces recursos tecnológicos para muestrear el bentos profundo, sin embargo, se logró extraer muestras en las estaciones más costeras utilizando el cabrestante y cable de remolque del remolcador de alta mar, AGS "Yelcho" de nuestra Armada, en cada uno de los cinco cortes oceanográficos planificados entre los 18°29'- 20°48'S de latitud (Gallardo 1963) (Fig. 1). La serendipia está en que el objetivo del trabajo bentónico era conocer la composición de las comunidades de macro-invertebrados, siguiendo la escuela danesa (Thorson 1957). La hipótesis en boga que se intentaba testear durante la mencionada expedición era si en los fondos sublitorales del Pacífico Sur Oriental existían comunidades animales similares - "paralelas" - a las descritas para otras latitudes. Sin embargo, no obstante numerosos intentos con dragas cuantitativas y rastras cualitativas sólo se recuperaron escasos invertebrados bentónicos los que no alcanzaban para definir una comunidad animal. En cambio las muestras con rastras bentónicas extraían masivas muestras de filamentos blanquecinos desde fondos pútridos, con fuerte olor a ácido sulfhídrico. Enredados en la masa del material, predominantemente procariótico, se observó sólo pequeños poliquetos junto a escamas de peces, mandíbulas de cefalópodos, dientes de tiburón y huesos de peces y mamíferos marinos, teñidas de negro por efecto del ambiente sulfuroso en que estaban depositados (Gallardo 1963, Gallardo 1976, Milessi et al. 2005).

FIGURA 1. Cortes oceanográficos y posición de las estaciones de muestreo realizados entre el 12 y el 30 de julio de 1962 durante la Expedición "Mar-Chile II" a bordo del buque AGS "Yelcho" de la Armada de Chile.

FIGURE 1. Oceanographic transects and position of sampling stations covered between July 12 and 30, 1962 off northern Chile during the "Mar-Chile II" Expedition on board the AGS "Yelcho" of the Chilean Navy.

Las determinaciones del oxígeno disuelto realizadas durante la Expedición Mar-Chile II indicaron que los fondos con material filamentoso y restos óseos descubiertos estaban asociados a una gruesa capa de mínimo oxígeno y a una corriente que se dirigía hacia el sur, la Contracorriente Sub-superficial de Perú-Chile, también denominada Corriente de Gunther. El movimiento de las masas de agua se determinó mediante el método lagrangiano; se utilizaron paracaídas lastrados a las profundidades apropiadas. Hoy reconocemos a estos fondos marinos como un ecosistema natural mayor al nivel mundial y para diferenciarlo de las denominadas "dead zones" (Diaz & Rosenberg 2008) lo denominamos "Sulfureto de Humboldt" (SH) por su distribución entre Perú central y Chile central en el ámbito del Sistema de Corrientes de Humboldt. Distribuido bajo la denominada zona de mínimo oxígeno (OMZ), se estima que este sulfureto se extiende entre aproximadamente los 6°S y los 37°S, cubriendo potencialmente alrededor de 100.000 km2 (Helly & Levin 2004).

Los análisis subsecuentes al descubrimiento del material filamentoso en el norte de Chile indicaron que el principal componente eran bacterias gigantes, multicelulares, uniseriadas, generalmente envueltas en una vaina gelatinosa. Se estimó que en el momento del muestreo este material debe haber constituido tapetes extensos y masivos a lo largo y ancho de los fondos de la estrecha plataforma continental (Figs. 2a, b;Figs. 3a, b, c, d). Tentativamente el material filamentoso colectado en el SH y siguiendo la nomenclatura de la época, se identificó como "algas cianoficeas", pero más tarde se determinaría como consistente de bacterias del género no fotosintético Thioploca (Lauterborn 1907), hasta ese momento sólo conocido de aguas dulces continentales (Gallardo 1977a, b). En colaboración con el Dr. Siegfried Maier, de la Ohio University se describieron dos nuevas especies, i. e., Th.araucae y Th. chileae (Maier & Gallardo 1984a, b). Una revisión reciente (Salman et al. 2011) sugieren: (1) reconocer sólo Thioploca araucae como válida pese, a que ambas especies han sido objeto de numerosos estudios y que por más de 29 años -por razones justificadas-fueron reconocidas como buenas especies, y (2) aplicar el status taxonómico de Candidatus con el nuevo nombre de Marithioploca al conjunto. En adelante se seguirá la nomenclatura de Salman et al. (2011) excepto el no reconocimiento de Thioploca chileae, es decir, reconocemos una Candidatus Marithioploca araucae y una Candidatus Marithioploca chileae, las que para los efectos de este trabajo al conjunto lo denominaremos "Candidatus Marithioploca" chilenas o, en breve, CMs chilenas. Conviene, sin embargo, informar que el status de Candidatus: "... should be used for describing procaryotic entities for which more than a mere sequence is available but for which characteristics required for description according to the International Code of Nomenclature of Bacteria are lacking", (Murray & Stackebrandt 1995). Aunque Salman et al. (2011) no especifican cuales son las características requeridas con que las CMs chilenas no cuentan, aceptaremos provisoriamente la nueva denominación en tanto reconoce el carácter exclusivamente marino de estas especies. Con fines ecológicos a estas formas filamentosas multicelulares las denominamos " megabacterias" sensu Gallardo & Espinoza (2007a, b) (Figs. 4a, b, c). Respecto de la morfología de estas bacterias la denominación de "filamento" incluye la presencia de: (1) una vaina gelatinosa y (2) su contenido de tricomas, siendo éstos últimos cadenas uniseriadas de células similares, excepto las células apicales que pueden tener forma roma o aguzada (Fig. 4c). Es también común observar una variada comunidad de "macrobacterias" sensu (Gallardo & Espinoza 2007a) viviendo en la vaina de las CMs chilenas, posiblemente también de microbacterias, por ejemplo bacterias anammox (ver más adelante), una característica que sugiere simbiosis o sintrofía (Prokopenko et al. 2006, Teske et al. 2009, ver más adelante). Los tricomas pueden presentarse por cientos dentro de una vaina así como también hay vainas con pocos tricomas o incluso ninguno, por ejemplo después de la ocurrencia de condiciones ambientales desfavorables (altos niveles de oxígeno disuelto y carencia de sulfuro de hidrógeno). En Chile central estas condiciones se dan estacionalmente (otoño e invierno) e interanualmente (eventos El Niño). Los filamentos se disponen en general verticalmente dentro del sedimento con el extremo sobresaliendo levemente del mismo, lo que bajo condiciones ambientales favorables, i. e., <0.5 mL O2 L-1, permite a los tricomas asomar hasta varios cm en la interfaz sedimento-agua rica en H2S, la molécula dadora de electrones (Huettel et al. 1996). Los tricomas pueden deslizarse independientemente dentro de la vaina entre la zona profunda sedimentaria y la zona de la interfaz sedimento-agua donde se ubica el aceptor de electrones, el nitrato (Fossing et al. 1995). Para facilitar el tráfico dentro de la vaina las células apicales de los tricomas con el tiempo modifican su morfología desde una forma roma, que refleja una reciente división transversal de un largo tricoma madre, hasta formas extremadamente aguzadas. Los tricomas de las CMs son multicelulares con un variado número de células, varias decenas a cientos de ellas (Figs. 5a, b, c, d). Importa señalar que el más pequeño espécimen observado de las CMs chilenas consistía sólo de cuatro células y, además, que nunca se ha observado un espécimen unicelular. Ocasionalmente se ubican en una misma vaina tricomas de ambas CMs (Fig. 6). También la literatura menciona una tercera forma muy pequeña, básicamente una macrobacteria, la que se ha dado en denominar "Thioploca marina", que aun no ha sido descrita y hoy no se reconoce como Candidatus, aunque ocasionalmente se encuentra mezclada dentro de vainas con alguna de las otras dos especies de CMs. También, en el caso de sedimentos no consolidados, se puede encontrar tricomas aislados, sin vaina, lo que determina que la clave de identificación de Bergey's (Maier 1989) que indicaba "tricomas en vaina = Thioploca, y tricomas libres de vaina = Beggiatoa", era incorrecta. El uso de esta clave en la práctica resultó en determinaciones o asignaciones taxonómicas y árboles filogenéticos que agrupaban formas estrechamente emparentadas pero que tenían diferentes nombres científicos o designaciones (Schmaljohann et al. 2001, Mussmann et al. 2003), entre otros y es posible que aun existan casos en la literatura donde se asigna el nombre de Beggiatoa a lo que hoy se denominaría CM. Casos más específicos son el de la "gran Beggiatoa de la Bahía de Concepción" (Teske et al. 1999) y las Beggiatoa de los cañones submarinos de California, i. e., Monterey Canyon (McHatton et al. 1996, Ahmad et al. 1999) y Carmel Canyon (Kalanetra et al. 2004) (Figs. 7 a, b, c). El ordenamiento propuesto por Salman et al. (2011) soluciona estos problemas particulares creando los géneros de Candidatus Marithioploca y Candidatus Maribeggiatoa. De este modo la forma originalmente denominada "gran Beggiatoa de la Bahía de Concepción" pasa a ser Candidatus Marithioploca araucae, taxón que, según Salman et al. (2011) incluiría a la previamente descrita Th. chileae, proposición no aceptable por nosotros. Es interesante que según Salman et al. (2011) las previamente denominadas Beggiatoa de los cañones submarinos de California, pasan a constituir una nueva especie de Candidatus Maribeggiatoa, v. gr., C. M. vulgaris y al mismo tiempo la Beggiatoa común asociada a los tapetes microbianos de Bahía de Concepción, Chile central, pasa a un nuevo género, i. e., Candidatus Isobeggiatoa sp. 'Chile'. Estas especies de megabacterias oxidan sulfuro de hidrógeno y poseen morfologías similares como lo son: su forma multicelular seriada, con células cilíndricas que contienen glóbulos de azufre elemental. En especies de otros géneros de la misma familia Beggiatoaceae se han descrito diversos tipos de glóbulos intracitoplasmáticos que pueden incluir, aparte del azufre elemental, fosfolípidos, polihidroxialkanoatos (PHA), glicógeno y posiblemente otras poliglucosas, como combustible para los metabolismos heterotróficos adicionales a los quimiolitotróficos, i. e., polifosfatos. Estos últimos han sido descritos para Thiomargarita por Schulz & Schulz (2005) y para Beggiatoa por Brock et al. (2012). En general las megabacterias incluyen una gran vacuola intracelular (Schulz 2006) que es un reservorio de nitrato altamente concentrado (160-500 mM), lo que constituye un rasgo muy singular (Schulz 2006, Peixoto de Albuquerque 2010). Schulz (2006) indica que el nitrato puede ser utilizado por las bacterias sulfuro-oxidantes como su único aceptor de electrones o como una fuente alternativa y que la acumulación de nitrato en altas concentraciones permite a Thioploca y Beggiatoa transportar al nitrato como un aceptor de electrones hacia el interior del sedimento hasta encontrar sulfuro de hidrógeno, el dador de electrones.

FIGURA 2. a. Masivo material filamentoso bacteriano colectado con rastra bentónica desde sedimentos de la plataforma continental de Chile central (ca. 36°S) en diciembre de 1975 a 65 m de profundidad. La muestra es muy similar a la obtenida en el norte de Chile en 1962 durante la Expedición Mar Chile II. La foto muestra la captura obtenida después de 30 minutos de rastreo. Como referencia de tamaño de los filamentos es útil el tubo de poliqueto vacío en el centro de la foto que tiene aproximadamente 5 mm de diámetro. b. Marco y red de una rastra tipo Agassiz de 1 m de ancho, mostrando los filamentos enredados de Candidatus Marithioploca spp.

FIGURE 2. a. Massive bacterial filamentous material collected with a benthic dredge from central Chile shelf sediments (ca. 36°S) in December 1975 at 65 m depth, similar to those sampled in 1962 during the "Mar Chile II Expedition". The photograph shows the yield after 30 minutes of dredging. The empty polychaete tube (ca. 5 mm in diameter) may be a reference to the size of the filaments. b. Frame of a 1 m wide Agassiz-type dredge showing the entangled filaments of Candidatus Marithioploca spp. When the bacterial mats are fully developed, the filaments can collapse the dredge, a well known occurrence by the hake and squat lobster fishers.

FIGURA 3. a. Vista desde arriba de una muestra de tapete microbiano obtenida con una caja sacatestigos GOMEX de 30x30 cm de ancho en la Estación 7 a 35 m de profundidad dentro de la Bahía de Concepción en enero de 1996. Se observa una densa distribución de tricomas de megabacterias Candidatus Marithioploca spp. El color blanco se debe a glóbulos intracelulares con azufre elemental. b. Muestra de tapete bacteriano en tubo de acrílico de 95 mm de diámetro obtenida en la Estación 7 (dentro de la Bahía de Concepción) a 35 m de profundidad en enero de 1996. Se puede observar la distribución vertical de las megabacterias CMs y la alta reducción del sedimento subyacente de color negro, hábitat de las macrobacterias principalmente. c. Foto de una porción de fondo marino tomada mediante buceo autónomo a más o menos 10 m de profundidad en la Bahía de Concepción que muestra la disposición normal del tapete de CMs en la naturaleza (Foto: S. Nuño). d. Filamentos de CMs después de ser eliminado el sedimento mediante tamizado a través de un cedazo con malla de 0,5 mm por lado.

FIGURE 3. a. Top view of a sample of bacterial mat obtained with a GOMEX box-corer 30x30 cm wide at Station 7, 35 m depth, Bay of Concepción, January 1996. A dense distribution of trichomes of the megabacteria CMs is observed. The white color is due to intracellular elemental sulfur globules. b. Sample of bacterial mat obtained with a GOMEX multicorer with acrilic tubes 95 mm in diameter at Station 7, 35 m depth, Bay of Concepción, January 1996. The vertical distribution of the CMs and the strong reduction of the black subjacent sediment can be observed. c. The picture shows a portion of the sea floor at ca. 10 m depth within the Bay of Concepción showing the normal disposition of the CMs bacterial mat (Photo: S. Nuño). d. CMs filaments after sieving through a 0.5 mm mesh.

FIGURA 4. a. Porción media de un tricoma de la exThioploca araucae. Se observan las células cortas, los glóbulos intracelulares y la presencia de una vacuola central. b. Porción apical de un tricoma de la exThioploca chileae. c. Porciones de dos tricomas de la exThioploca araucae demostrando la diferente morfología de la célula apical. La célula apical redondeada resulta de una reciente división celular, mientras que la célula apical aguzada está ya adaptada para deslizarse en medio de múltiples tricomas dentro de una vaina común (no mostrada).

FIGURE 4. a. Median portion of a trichome of the exThioploca araucae. Short cells, intracellular globules and the presence of a central vacuole can be observed. b. Apical portion of the exThioploca chileae. c. Portions of two exThioploca araucae apical portions showing the different morphology of the apical cell. The rounded apical cell indicates a recent cellular division, while the pointed apical cell it is already adapted to slide among multiple trichomes within a common sheath (not shown).

FIGURA 5. a. Filamento de Candidatus Marithioploca araucae (CMa) de más de 20 cm de longitud obtenido frente a Iquique, norte de Chile (Expedición MINOX marzo 2000). b. Microfotografía de microscopio electrónico de barrido mostrando un filamento de CMa y la vaina gelatinosa que envuelve varios tricomas emergentes. c. Idem con mayor magnificación. (Gentileza del Prof. Dr. M. Steiner, Berlin Technical University, Alemania). d. Grandes filamentos de CMa sobre la malla de 1 mm2 de un cedazo geológico. La muestra se obtuvo en la Estación 14, a 65 m de profundidad fuera de la Bahía de Concepción, diciembre de 1975.

FIGURE 5. a. Filament of Candidatus Marithioploca araucae (CMa) longer than 20 cm obtained off Iquique, northern Chile (MINOX Expedition, March 2000. b. Scanning electron microscope photograph of a CMa filament showing the gelatinous sheath surrounding several emerging trichomes. c. Idem. under larger magnification. (Photos kindly supplied by Prof. Dr. M. Steiner, Berlin Technical University, Germany). d. Large filaments of CMa on a geological sieve with a 1 mm2 mesh, obtained at Sta. 14 at 65 m depth off the Bay of Concepción, December 1975.

Nota además que pueden almacenar azufre elemental internamente también como dador de electrones (Fig. 8). Debido a que ambas Thioploca son capaces de almacenar tanto aceptores como dadores de electrones en altas concentraciones y migrar entre la superficie del sedimento donde encuentra nitrato y zonas más profundas dentro de sedimento donde se encuentra el sulfuro, estas formas de vida pueden monopolizar esta fuente de energía la que sólo queda disponible para ellas. Es interesante especular sobre el origen de esta adaptación que obviamente permite utilizar un nicho ecológico muy exclusivo y nos hace recordar el trabajo de Shapiro (2007).

Se sugiere que después del GOE ("Great Oxygenation Event"), alrededor de 2.400 millones de años antes del presente y el concomitante incremento de la disponibilidad de nitrato, existieron presiones evolutivas para que posiblemente a partir de macrobacterias anaeróbicas algunas se especializaran y aprovecharan la bonanza de aceptores de electrones anteriormente muy escasos, fundamentalmente Fe-2. Más adelante se mencionará más detalladamente otra estrategia con el mismo objetivo, i. e., la utilizada por las denominadas "cable bacteria" o macrobacterias eléctricas, estrategia sofisticada cuyo origen podría ser más antiguo que el desarrollado por las megabacterias que son aeróbicas.

FIGURA 6. Vaina conteniendo simultáneamente tricomas de Candidatus Marithioploca araucae (CMa) (más gruesa) y de Candidatus Marithioploca chileae. Estas formas pueden ser encontradas en vainas separadas, compartiendo una misma vaina o solitarias libres sin vaina.

FIGURE 6. Sheath simultaneously containing Candidatus Marithioploca araucae (CMa) and Candidatus Marithioploca chileae trichomes. These forms can be found in separated sheaths, sharing the same sheath, or freely without sheath.

FIGURA 7. Secciones pertinentes de los árboles filogenéticos publicados por: a. Mussmann et al. 2007; b. Salman et al. (2011); c. Salman et al. (2011).

FIGURE 7. Pertinent sections of the published phylogetic trees by: a. Mussmann et al. 2007; b. Salman et al. (2011); c. Salman et al. (2011).

FIGURA 8. Diagrama que muestra la ecofisiología de Candidatus Marithioploca (según Otte et al. 1999): (a) Agua de fondo con bajo contenido de oxígeno disuelto, normalmente < 0.5 mL L-1 pero alto nitrato (~10-38 μM L-1); (b) trichoma dentro de (c) vaina gelatinosa; (V) vacuola conteniendo nitrato en concentraciones de alrededor de 20,000 veces el nivel ambiental; (d) epibiontes en vaina; (e) sedimento superficial ligeramente oxidado; (f) sedimento anóxico; (g) macrobacteria en sedimento circundante. Se muestran los productos del metabolismo, i. e, el amonio y el nitrito resultante de la reducción del nitrato; el sulfato y el azufre elemental (glóbulos S0) resultantes de la oxidación del sulfuro de hidrógeno.

FIGURE 8. Cartoon showing the ecophysiology of Candidatus Marithioploca (after Otte et al. 1999 and own observations). (a) Bottom water with low dissolved oxygen, normally < 0.5 mL L-1 but high levels of nitrate (~10-38 μM L-1); (b) trichome inside gelatinous (c) sheath; (V) Vacuole-containing nitrate in concentrations around 20,000 times the environmental level; (d) epibionts in sheath; (e) surface sediment slightly oxidized; (f) anoxic sediment; (g) macrobacteria in surrounding sediment. Metabolic products are shown, i. e., ammonium and nitrite resulting from the reduction of nitrate; sulfate and elemental sulfur (S0 globules) resulting from the oxidation of hydrogen sulfide.

Otro bioelemento importante asociado a las megabacterias es el fósforo. Reconociendo la estrecha similitud entre el ambiente propicio para la formación de fosforitas y su distribución según Burnett (1974) y Manheim et al. (1975) y el ambiente de las megabacterias Gallardo (1976 y 1977b) planteaba: ... "It would also seem appropriate to examine the possible relationship between the ... populations [of Thioploca] and the genesis of phosphorite deposits which off south-western South America share the same environment". Según Manheim et al. (1975), cuatro eran los requisitos para la formación de depósitos de fosforitas: (a) sedimentos ricos en materia orgánica, (b) aguas sobre el fondo con bajas concentraciones de oxígeno, (c) bajas tasas de sedimentación inorgánica (especialmente terrígena), y (d) concentraciones bajas pero no despreciables de carbonato de calcio en el sedimento. Prácticamente todos estos requisitos se dan en la región más septentrional del Sulfureto de Humboldt. La confirmación de esta asociación se realizó recientemente con el trabajo de Schulz & Schulz (2005) que asocian a la bacteria gigante del sulfureto de Namibia, Thiomargarita namibiensis, con la formación de fosforita en el ecosistema de la Corriente de Benguela. Esta especie pertenece a la misma familia Beggiatoaceae que las especies de CMs chilenas lo que sugiere que podría definitivamente existir una asociación similar en el Sulfureto de Humboldt. Las probabilidades de que esto se diese aumentaron luego de la publicación de Brock et al. (2012) que encuentran inclusiones de polifosfato en una cepa de Beggiatoa y además, que en cultivos de una cepa marina de Beggiatoa, el sulfuro induce en este género la liberación de polifosfatos (Brock et al. 2011). La micropaleontología también apoya la relación propuesta entre bacterias sulfurosas de la familia Beggiatoaceae y los depósitos de fosforitas (Bailey et al. 2007). Estos autores rescatan la similitud morfológica entre fósiles globulares similares a Thiomargarita en fosforitas de la formación Doushantuo (China del Sur) del Neoproterozoico de 600 millones de años de edad. Finalmente, la genómica, confirma las bases genéticas de la presencia de polifosfatos (poli-P) en Beggiatoa (Mussman et al. 2007), posiblemente válidas también para otros géneros de la familia Beggiatoaceae, i. e., Thiomargarita y las CMs chilenas, aunque es preciso mencionar que el polifosfato no fue detectable en CMs chilenas mediante microautorradiografía, ni tinciones ni microscopia (Hoegslund et al. 2009).

El mismo estudio genómico antes citado de Mussman et al. (2007) abre una nueva línea de investigación muy importante para Chile al identificar genes en la megabacteria Beggiatoa que codifican metabolitos secundarios, i. e., sintetasas peptíticas ribosomales y sintetasas policetidas (PKS= polyketide synthase). Este conocimiento fue puesto a prueba con las megabacterias del SH con resultados positivos (Li et al. 2013) quienes describen una nueva molécula - macplocimine A - un metabolito secundario macrólido (con acción antibiótica) obtenido de muestras de tapetes dominados por la exThioploca de la Bahía de Concepción, Chile central. Este descubrimiento permite vislumbrar que la extraordinariamente diversa biota microbiana del Sulfureto de Humboldt, además de su rol oceanográfico y ecológico, podría tener importancia biotecnológica.

Las similitudes entre el ecosistema de surgencias costeras de Humboldt y el de Benguela permitían pronosticar la existencia en este último de tapetes microbianos como los encontrados en el norte de Chile (Gallardo 1977a). Indicios de su existencia se encontraron en un informe de investigación pesquera (Bonde 1928) quien reportó cantidades substanciales de material biológico recolectado frente a Walvis Bay mediante redes de pesca de arrastre de fondo al que denominó "slimy grass" , "algae" o "seaweeds", en profundidades entre 84 y 212 m, o sea, similar a los hallazgos en el norte de Chile de 1962, descartando también que se trate de material vegetal. Los muestreos bentónicos realizados en diciembre de 1996 frente a Walvis Bay (Gallardo et al. 1998), sin embargo, no confirmaron la presencia de tapetes bacterianos sino que sólo rindieron escasos filamentos con tricomas morfológicamente similares a la exThioploca chileae ostensiblemente muertos en el momento de la recolección. El sustrato muestreado estaba constituido por un fango fuertemente reducido y muy fluido. Una condición similar es reportada para abril de 1997 para el mismo ecosistema, i. e., "Thioploca ... were present, but only in low numbers [sic]. The high fluidity and instability of sediments at Walvis Bay, however, seem to prevent Thioploca from forming vertical sheaths and establishing dense populations"(Schulz et al. 1999). El nivel de oxígeno disuelto en el fondo fue de 0-3 μM y el del H2S fluctuaba entre 100 y 800 μM. De acuerdo con experimentos en meso-cosmos con CMs chilenas en la Estación de Biología Marina de Dichato (Huettel et al. 1996), el óptimo para su supervivencia incluye un máximo de 40 μM de oxígeno en la interfaz agua-sedimento y un máximo de 500 μM de sulfuro de hidrógeno en el sedimento sub-superficial. Los hallazgos de cantidades de "slimy grass" en la zona de Walvis Bay (Bonde 1928) probablemente indican que al igual que en el Sulfureto de Humboldt, existen en el putativo Sulfureto de Benguela variaciones estacionales y posiblemente de mayor ciclo, i. e., interanuales, que se expresan geográficamente en forma diversa (Monteiro et al. 2006). Durante la década de los '90 y siguiente se llevó a cabo un proceso de investigación cooperativa internacional intenso que involucró al Laboratorio de Bentos del Departamento de Oceanografía de nuestra Universidad y el Instituto Max Planck de Microbiología Marina de Bremen, Alemania, i. e., las "Expediciones Thioploca-Chile" de 1994, 1996, 1998, 2006). Estas expediciones se centraron en torno a estudios sobre la filogenia, biología molecular, ecología y ecofisiología de las megabacterias y la biogeoquímica de su hábitat. Los resultados se han ido describiendo a lo largo de los años, hasta el presente: v. gr., Fossing et al. (1995), Jannasch (1995), Teske et al. (1995), Huettel et al. (1996), Ferdelman et al. (1997), Brinkhoff et al. (1999), Fukui et. al. (1999), J0rgensen & Gallardo (1999), Otte et al. (1999), Schubert et al. (2000), Schulz et al. (1996, 2000), Schulz & J0rgensen (2001), Teske & Nelson (2006), Teske et al. (1995, 1999, 2009), Arning et al. (2008), Zopfi et al. (2001, 2008), H0gslund et al. (2008, 2009 ), J0rgensen (2010). Con el objeto de conocer el ambiente oceanográfico en que se desarrollaba la comunidad de grandes bacterias, se acopló a las actividades de la Expedición "Thioploca-Chile 1994" dos cruceros oceanográficos a bordo del B/O "Vidal Gormaz" de la Armada, uno al comienzo (7-8 de marzo) y el otro al final (30-31 de marzo) de la Expedición en marzo de 1994. Estos cruceros consistieron principalmente de observaciones hidrográficas y la instalación por casi un mes de 16 correntómetros en el área comprendida entre los cañones submarinos del Río Itata y del Río Bío-Bío, los límites de la zona de interés de la expedición (Tabla 1 y Anexos 1 y Anexo 2). Los datos presentados en los anexos representan una situación típica, no-El Niño con relativamente bajas temperaturas superficiales pese a ser verano, una capa de mínimo oxígeno bien desarrollada y altos contenidos de nitrato sub-superficiales. Resultados de las mediciones de corrientes dieron origen a los trabajos de Sobarzo & Djurfeldt (2004) y Sobarzo et al. (2007).

En resumen, la literatura citada arriba constituye hoy una importante fuente de información sobre la historia natural, ecología y oceanografía del Sulfureto de Humboldt frente Chile central.

Entre numerosos otros resultados de la Expediciones "Thioploca-Chile", resaltan: el descubrimiento de la asociación de los ciclos del C, S y N con la fisiología de las megabacterias, las muy altas tasas de sulfato reducción en los sedimentos del sulfureto, la fuerte hipoxia y la ocasional anoxia, la eficaz reducción del nitrato a amonio, la posible participación de bacterias anammox en la oxidación del amonio y la eficiente oxidación del sulfuro de hidrógeno mediada por las grandes bacterias. Este último proceso constituye una detoxificación del hábitat bentónico posibilitando la convivencia de un sistema mixto procariota/eucariota (Gallardo 1985), involucrando no sólo otros microbios (Protistas), sino que también metazoos con adaptaciones fisiológicas a la hipoxia, i. e., nemátodos, poliquetos (González & Quiñones 2000) y crustáceos galatéidos (Gallardo et al. 1994, Roa et al. 1995).

En una mirada geológica estas observaciones sugieren que así como el oxígeno disuelto aumentaba en el océano en el Eón Proterozoico, este mismo tipo de bacterias o sus primitivos ancestros pudieron haber jugado un rol importante en la colonización del ambiente bentónico profundo al facilitar el asentamiento de eucariotas de metabolismo aeróbico. Por otro lado, su participación en la reducción disimilativa del nitrato a amonio ("dissimilative reduction of nitrate to amonium" o RDNA) y nitrito, lo que significa una regeneración de nutrientes críticos para la productividad primaria del sistema, el amonio así producido podría constituir un importante aporte, aunque aún no investigado en detalle, a la alta productividad del Gran Ecosistema de Humboldt (Graco et al. 2001, Zopfi et al. 2001). Esta interacción obviamente posible entre el pélagos y el bentos en este sistema de corrientes de borde oriental, aparece como un buen ejemplo de "autopoiesis" (Varela et al. 1974) que es definida como la capacidad de un sistema de autoreproducirse. Esta visión es particularmente intrigante si se considera que los tapetes bacterianos del sulfureto de Humboldt pueden constituir standing-stocks en el orden de millones de toneladas de C, N, S y P (Gallardo et al. 2013) disponibles no sólo para sustentar la vida en la zona costera, nerítica y sublitoral sino que también para la vida en la alta mar, incluyendo las zonas batial, abisal y hadal (Trinchera de Atacama) frente a Chile y Perú.

Es preciso resaltar la singular capacidad de las CMs chilenas de conectar los ciclos del C, S, N y P a través de la autotrofía (quimiosíntesis) y la heterotrofía (mixotrofía) (Maier & Gallardo 1984b). La primera función involucra la oxidación del hidrógeno sulfurado mediante el nitrato resultando por un lado NH4+ y NO2- y por el otro S0 y SO4-2 (Otte et al. 1999) (Fig. 8). Aunque estos autores encuentra que bajo las condiciones experimentales las CMs chilenas también reducen en pequeña proporción el nitrato a N2, ca. 15% de la producción de amonio (probablemente con la colaboración de las bacterias anammox, desconocidas entonces), sugieren que la principal vía metabólica de ellas es la reducción de nitrato a amonio. Además resaltan la implicancia ecológica de este hallazgo ya que esta fisiología de las CMs no significaría una pérdida de nitrógeno en el vasto ecosistema de océano costero que se extiende entre el Perú y Chile. El potencial rol biogeoquímico de los tapetes de las CMs, particularmente en la dinámica del N, fue estudiado por Farías et al. (1996), Farías (1998), Graco et al. (2001) y Muñoz et al. (2004). Los primeros autores explicaron los altos flujos de amonio debido a su actividad metabólica a través de la interfaz sedimento/agua de la Bahía de Concepción adelantándose a los resultados experimentales de Otte et al. (1999). Corresponde consignar que estos últimos experimentos se realizaron en la Estación de Biología Marina de Dichato durante la Expedición "Thioploca-Chile 1996" bajo la dirección del Prof. J. Gijs Kuenen, líder del grupo de investigadores que descubrió la reacción anammox (ver Kuenen 2008). Coincidentemente, en el mismo año 1999 se describen las bacterias responsables de la reacción anammox como miembros del filo Planctomycetes (Strous et al. 1999). Estos "lithotrophs missing from nature" sugeridos originalmente por Broda (1977) pudieron haberse propuesto para una asociación con las CMs chilenas luego de descubrir que su actividad metabólica resultaba precisamente en las dos moléculas requeridas por las bacterias anammox, i. e., amonio y nitrito, y que también se detectó la producción de N2 en menor proporción lo que, correctamente, se supuso podría ser el resultado del trabajo de epibiontes (en ese momento las bacterias anammox eran aún desconocidas), o de la fisiología de las CMs. Los primeros autores que aparecen relacionando la producción de N2 del sistema configurado por una CM y su vaina con bacterias anammox fueron Prokopenko et al. (2006) quienes propusieron que en sedimentos del Pacífico Norte Subtropical frente a México parte del amonio sería oxidado a N2 en la vaina de la CM mexicana (asignada en esa publicación a Thioploca araucae). Esta reacción resultaría de una posible quimiosimbiosis o sintrofía entre "Thioploca" y bacterias anammox que viven en su vaina, en estrecho contacto con sus tricomas (Prokopenko et al. 2013). En este trabajo estos autores discuten la naturaleza de la asociación entre la CM mexicana (Thioploca araucae) y las bacterias anammox, como sigue:

TABLA 1. Estaciones de muestreo creadas por la Expedición Thioploca-Chile el 6 de marzo de 1994 en la Bahía de Concepción y margen continental adyacente.

TABLE 1. Sampling stations created for the Bay of Concepción and the adjacent continental margin by the Thioploca-Chile-1994 Expedition on March 6, 1994.

"Thioploca serves as a beneficial host for anammox bacteria by providing the metabolically required substrates. However, whether the described symbiosis represents mutualism, syntrophy or commensalism remains uncertain. At sulphidic boundaries, Thioploca may need to rapidly convert toxic HS- to elemental S0, generating nitrite. Nitrate is a potentially toxic metabolite, so active nitrite removal by anammox would be advantageous for Thioploca, benefiting both bacteria (mutualism). If Thioploca actually requires anammox to remove nitrate, this mutualism would be classified as a syntrophy. Alternatively, anammox may simply be using nitrite leaking from Thioploca with no benefit to Thioploca (commensalism).

El que las CMs chilenas no generaban N2 en la reducción del nitrato y que tampoco funcionaba en ellas el proceso anammox fueron resultados de experimentos realizados en la Estación de Biología Marina de Dichato (EBMD) en el verano de 2006 (Hoegslund et al. 2009). Sin embargo, se contraponen a estos resultados, experimentos independientes realizados en un curso internacional de verano (ASI-6), también en Dichato el mismo verano de 2006. En primer lugar se identificaron bacterias anammox mediante PCR (com. pers. Dra. Jenny Blamey, Bioscience Foundation, Santiago de Chile) y además, también en la EBMD el verano de 2006 y luego en el verano de 2007, en colaboración con investigadores del Instituto Max Planck de Microbiología Marina de Bremen, Alemania, se obtuvo filotipos estrechamente relacionados con "Scalindua" (un género de bacteria anammox) en sedimentos de las Estaciones 7 y 18 (Tabla 1 ) (A. Teske, com. pers.). A esta información se suma la gran base de datos de secuencias cortas de la región V6 del gen del RNA ribosomal 16S (ver metodología en Huse et al. 2008) logradas por los autores durante el desarrollo del programa global Census of Marine Life y el proyecto FONDECYT 1070552 de muestras obtenidas entre 2007 y 2009 en sedimentos de Bahía de Concepción y plataforma adyacente, las que rindieron diversos filotipos del filo Planktomycetes entre los que se observan los siguientes géneros de bacterias anammox, i. e., Scalindua, Brocadia y Kuenenia. Como conclusión tentativa, es muy probable que las CMs Chilenas presenten la misma asociación con bacterias anammox que la descrita del Pacífico mexicano. Prokopenko et al. (2006) expresan ."Whether this process (Anammox) contributes to denitrification [or not] depends on whether the ammonium produced escapes into the water column where it can be assimilated or converted into nitrate, or whether the ammonium is completely re-oxidized in the sediments and subsequently denitrified before it can escape". Esta declaración imprime alguna urgencia a la confirmación de la existencia de un consorcio entre bacterias anammox y las CMs chilenas y sus efectos biogeoquímicos ya que ello contribuiría a dilucidar si el Sulfureto de Humboldt es un sistema nitrificante neto, por la producción de amonio resultante de la fisiología de las CMs o desnitrificante por acción de las bacterias anammox.

Considerando los niveles que pueden alcanzar los standing-stocks de las CMs chilenas en el sistema de corrientes de Humboldt (Gallardo et al. 2013), dilucidar este dilema es fundamental para comprender cómo realmente funciona el "Gran Ecosistema de Humboldt", meta que aun no se ha alcanzado. Quiñones et al. (2010) señalan que: "One of the major enigmas regarding the OMZ [Oxygen Minimum Zone] of the HCS [Humboldt Current System] is the question of the biogeochemical role played by it and its inhabitants". Dada la extraordinariamente alta productividad del Sistema de Corrientes de Humboldt (SCH) y los estimados altos volúmenes de nitrato que estarían procesando las CMs chilenas (Gallardo et al. 2013), se podría inferir que una porción substancial del amonio resultante de su fisiología es conservada quedando disponible a otros micro-organismos del ecosistema los que a su vez aportarían a la trama trófica general alimento adicional al fotosintético. En relación con la gestión de las grandes pesquerías nacionales aparece entonces como urgente determinar el rol de la quimiosíntesis en el seno del Sulfureto de Humboldt. Sobre el particular se comenta que no obstante el SCH tiene niveles de productividad primaria fotosintética del orden de 1 kg C m-2 año-1 (Daneri et al. 2000 fide Quiñones et al. 2010), estos no explican los volúmenes de capturas de peces pelágicos en la región centro-sur donde se ubica la región pesquera más importante de Chile (Cubillos et al. 1998 fide Quiñones et al. 2010). Se sospecha, entonces, que otros inputs pudiesen estar involucrados y se confirma que existen aun vacíos en el conocimiento requerido para una mejor comprensión del funcionamiento del Sistema de Corrientes de Humboldt (SCH) necesaria para su adecuada gestión.

Una guía para futuros estudios en el Sulfureto de Humboldt son las investigaciones de científicos del Leibniz-Institut für Meereswissenschaften, IFM-GEOMAR de Kiel, Alemania, quienes han trabajado sobre el tema del nitrógeno en sedimentos frente al Perú. A continuación resumimos sus hallazgos. En gran medida la cantidad de nitrógeno disponible o nitrógeno disuelto constituido por el nitrato, el nitrito y el amonio depende del balance entre las pérdidas por desnitrificación y anammox y las ganancias por la fijación de nitrógeno elemental. Recientes estudios en la zona frente al Perú, bajo la influencia del Sulfureto de Humboldt, las investigaciones de Bohlen et al. (2011) a los 11° de latitud S concluyen que las vías y tasas que determinan el ciclo del nitrógeno presentan dramáticos cambios batimétricos. Los procesos que llevan a la producción de amonio mediante la reducción disimilativa del nitrato predominan en la plataforma y zona batial superior (80-260 m), donde las tasas de mineralización de la materia orgánica eran altas y las aguas cercanas al fondo eran anóxicas (primavera de 2008), además de carentes de nitrato y nitrito. Estos sedimentos obviamente representan localidades donde se reciclaban los compuestos solubles de nitrógeno liberando grandes cantidades de amonio el que según los autores puede crear un feedback positivo sobre la productividad primaria y una reducción del oxígeno en la ZMO frente al Perú. A profundidades mayores (>300 m) donde la degradación de la materia orgánica fue menor y las concentraciones de nitrato mayores, la desnitrificación fue la vía predominante. Aquí los sedimentos eran entonces un sumidero neto del nitrógeno disuelto. También se encontró que la actividad anammox tenía menor importancia sobre la plataforma y la zona batial que a profundidades mayores que 400 m. Aquí contribuía con hasta un 62% del total del nitrógeno producido. De los resultados expuestos por los autores entendemos que lo que aquí denominamos Sulfureto de Humboldt probablemente no contribuye tanto a la pérdida del nitrógeno biodisponible como se había previamente supuesto y sugieren que la idea que los sedimentos bajo las zonas de mínimo oxígeno son importantes sumideros de nitrógeno disuelto, debería ser revisada.

Desde su descubrimiento la completa reducción del nitrato a dinitrógeno se asignó a los Dominios procariotas Bacteria y Archaea, sin embargo, se ha encontrado también esta capacidad en eucariotas del sulfureto de Humboldt (H0gslund et al. 2008). Los autores describen la acumulación de nitrato en especies de Nonionella cf. stella y Stainforthia sp., las que combinadas alcanzan una tasa de desnitrificación de 173 μηκΑ N m-2 d-1. Los autores sugieren además que debido a la variabilidad en la disponibilidad del oxígeno o del nitrato en el Sulfureto de Humboldt, pudieran existir otros organismos adaptados a respirar nitrato además de oxígeno.

Las relaciones entre las grandes bacterias del sulfureto frente a Chile y la fauna bentónica han sido objeto de estudios por varios autores, entre ellos Carrasco & Gallardo 1983, Gallardo et al. (1985, 1994, 1995, 1996); Arntz et al. (1991), Roa et al. (1995), Gutiérrez et al. (2000), Levin et al. (2002), Palma et al. (2005). En su mayoría estos trabajos relacionan el efecto de la hipoxia sobre la estructura de la comunidad macrobentónica y la convivencia con procariotas. En la macroescala espacial, el impacto del ciclo ENOS (El Niño Southern Oscillation) sobre el bentos animal y los tapetes bacterianos de Chile central comenzaron a ser registrados a partir de los El Niño 1982-83 (Arntz et al. 1985, Gallardo 1985), El Niño 1991-93 (Tarazona et al. 1996), Carrasco et al. (1999), y continuaron durante El Niño 1997-98 (Gutiérrez et al. 2000), (Sellanes & Neira 2006), (Arntz et al. 2001, 2007). Arntz et al. (1985) y Tarazona et al. (1996) encontraron frente al Perú biomasas más altas de la ex-Thioploca tanto durante El Niño 1982-83 como durante el largo El Niño 1991-93, que previo a estos eventos. Dada la mayor oxigenación del sustrato en ambos eventos, una biomasa alta de bacterias gigantes es inexplicable y lo más probable es que el material medido no correspondiera completamente a material vivo sino que, por lo menos en parte, a material biogénico, i. e., vaina sin tricomas, (Gallardo 1985, Gallardo et al. 2013), lo que desde el punto de vista biogeoquímico, ecológico y paleontológico es igualmente importante de reconocer y medir. Ocasionalmente se ha observado material orgánico filamentoso de intenso color negro - "melanofilamentos" - en muestras de sedimentos colectadas desde el Sulfureto de Humboldt, que al descolorarse en solución alcohólica demuestran ser vainas con tricomas impregnadas posiblemente con sulfuro de metales (Gallardo 1992). Este tipo de material teñido por metales ha sido descrito de sedimentos del Mar Negro y otras localidades tanto modernas como geológicamente antiguas (Degens & Ittekkot 1982).

Desde el hallazgo de las originalmente denominadas Thioploca en Chile en 1962, este género se ha reportado en varias otras localidades, i. e., Peru (Arntz et al. 1985, Rosenberg et al. 1983, Tarazona & Arntz 1986, Zafra et al. 1988); el Margen de Omán, en el Mar de Arabia Nor-Occidental (Schmaljohann et al. 2001), Namibia (Gallardo et al. 1998), el Margen del Eel River, California del Norte (~500 m) en un coladero frío de metano (L. Levin, com. pers.) y en el Pacífico Tropical Sur-Oriental (Margen de Mazatlán, Boca del Golfo de California (Prokopenko et al. 2006). Recientemente el complejo "Thioploca/Beggiatoa" ha sido descrito en sedimentos enriquecidos orgánicamente bajo las jaulas de cultivo de salmones en la zona austral de Chile (Aranda et al. 2010). De acuerdo con el análisis filogenético de Salman et al. 2011, este último género pasaría a llamarse Candidatus Isobeggiatoa sp. "Chile", género que también está representado en el Archipiélago de Svalbard, Océano Artico y Bahía de Tokio, Japón. Mencionaremos también que en muestras obtenidas en el Sulfureto de Humboldt se han observado formas similares a Thiomargarita, aunque más pequeñas pero no han sido aun objeto de mayores estudios en esta región. El género Thiomargarita fue creado sobre la base de especímenes gigantes de células en cadena descubiertas en Namibia (Schulz et al. 1999) encontrándose ejemplares hasta de 750 μπι de diámetro constituyendo así la bacteria unicelular más grande de vida libre del planeta! Actualmente se ha propuesto la existencia de una especie válida y de dos Candidatus, i. e., Thiomargarita namibiensis y Candidatus Thiomargarita nelsonii y Candidatus Thiomargarita joergensenii. Sin embargo, en la categoría de bacterias filamentosas multicelulares, uniseriadas, las CMs chilenas, cuyos tricomas pueden alcanzar hasta 7 cm de largo, están entre las más grandes del mundo.

LAS MACROBACTERIAS

Intrigados por la escasa aplicación del gran tamaño entre las bacterias filamentosas del Sulfureto de Humboldt, a pesar de su obvia ventaja ecológica, Schulz & J0rgensen (2001) sugerían que habría que estar alertas a las sorpresas que pudiera mostrar "the enigmatic world of the big bacteria". La predicción se cumplió cuando, en febrero de 2004 durante el desarrollo de la Global Ocean Sampling Expedition a bordo del Sorcerer II del Dr. J. Craig Venter (Rusch et al. 2007), se observa la presencia de bacterias filamentosas multicelulares de un tamaño significativamente menor que las ya conocidas de Chile central. Estas filamentosas se encontraron en muestras de sedimentos arenosos finos obtenidas mediante buceo a ca. 20 m de profundidad asociados a un surgidero de sulfuro de hidrógeno cerca de Roca Redonda, Archipiélago de las Galápagos, Ecuador. En marzo del mismo año 2004 se busca y se encuentra este tipo de bacterias en el líquido intersticial, rico en H2S, de los tapices de las CMs que durante ese año tuvieron un especial gran desarrollo. Al microscopio de fase contrastada se observó una gran variedad de formas bacterianas filamentosas multicelulares, notablemente más pequeñas, una o dos órdenes de magnitud menores en diámetro y longitud que las CMs (Gallardo & Espinoza 2007a y b). A este tipo de bacterias las denominamos "macrobacterias" (Figs. 9a-q) para diferenciarlas de las exThioploca y las exBeggiatoa que denominamos "megabacterias". Estas durante el largo periodo interino habían acaparado la atención de prácticamente todos los investigadores. Las macrobacterias pueden o no compartir el hábitat de las megabacterias, aunque en el primer caso limitándose principalmente a la capa sub-superficial del sulfureto, más rica en H2S pues el sulfuro en exceso es letal para las CMs chilenas (Huettel et al. 1996). A diferencia de las CMs chilenas que poseen metabolismo aeróbico (Hoegslund et al. 2009), el metabolismo más probable de la mayoría de las macrobacterias, considerando su hábitat, la zona anóxica de la columna sedimentaria, debería ser el anaeróbico. De hecho pueden sobrevivir por largo tiempo en tubos herméticamente cerrados con sedimento fuertemente reducido a la temperatura de un refrigerador corriente. Es probable que muchas de las macrobacterias que habitan en el Sulfureto de Humboldt sean nuevas para la ciencia. La macrobacteria emblemática del SH es la denominada "anaconda" por la longitud extraordinaria que puede alcanzar (>1 cm) y su robustez. Actualmente contamos con el genoma obtenido en el marco del "Microbial Genome Sequencing Project" de la Gordon and Betty Moore Foundation y ejecutado en el Institute J. Craig Venter, VA, U.S.A. Como resultado de una indagación reciente utilizando PhyloPhIAn (Segata et al. 2013), ver http://huttenhower.sph.harvard.edu/phylophlan, esta macrobacteria pertenece a la familia Desulfobacteraceae, sin poder ir más lejos, lo que significaría que podría tratarse de un nuevo género (com. pers. Juan Ugalde, scripps Institution of Oceanography).

Mientras que las macrobacterias se encontraron primeramente en sedimentos hipóxicos/anóxicos de la plataforma continental de Chile central, se han observado después poblaciones afines en otras zonas con similares condiciones ambientales a lo largo del Pacífico Sur-Oriental y aun en ámbitos litorales. De hecho estas formas parecen estar presentes dondequiera que exista hidrógeno sulfurado en forma predecible y suficiente en los sedimentos, por ejemplo en los manglares tropicales y en sedimentos en torno a rizoides de plantas fanerógamas marinas como Halophyla (observación personal en playas arenosas de Vietnam) y en la denominada "sombra negra" debajo de las jaulas de cultivo de salmones (Gallardo & Espinoza 2007a).

Pese a que la comunidad de macrobacterias del Sulfureto de Humboldt está compuesta de una gran variedad de fenotipos, perfectamente reconocibles bajo el microscopio, las razones por las que no fueron consideradas antes podría deberse a que no siempre son abundantes y/o simplemente porque no se sabía qué buscar y por lo tanto los sedimentos no fueron examinados en la apropiada ventana de tamaño. A favor de la primera sugerencia se menciona que en años posteriores al descubrimiento de las CMs en 1962, ocurrieron varios eventos El Niño fuertes, i. e., 1973-74, 1982-83 (Quinn & Neal 1987) y el largo El Niño de 1991-93 (Tarazona et al. 1996). Todos conllevan condiciones hidrográficas, i. e., en la columna de agua niveles de oxígeno normales, baja productividad fotosintética, y en los fondos, disminución del carbono orgánico, de la calidad de la materia orgánica y del sulfuro de hidrógeno (Gutiérrez et al. 2000), todos factores desfavorables para el desarrollo de comunidades de procariotas.

Otra sorpresa interesante proveniente de las grandes bacterias lo constituye el reciente hallazgo de macrobacterias filamentosas multicelulares de la familia Desulfobulbaceae de localidades danesas con la capacidad de transportar electrones a través de distancias de centímetros mediante nano-cables ("nanowires") intracelulares convenientemente aislados. De este modo se comunica la zona más profunda del sedimento potencialmente rica en dadores de electrones pero pobre en aceptores de electrones con la zona superficial rica en aceptores de electrones, i. e., oxígeno, nitrato (Nielsen et al. 2010, Pfeffer et al. 2012). Los autores se plantean muchas preguntas entre las cuales nos interesa: ¿Cuán distribuido en la Naturaleza es este estilo de vida? Dada la rica biota de macrobacterias multicelulares filamentosas en el Sulfureto de Humboldt, incluyendo formas de la familia Desulfobulbaceae donde primero se ha investigado esta capacidad, podemos vislumbrar que este estilo de vida podría ser muy común en este ecosistema abriendo excitantes líneas de investigación en áreas como la evolución de la vida en la Tierra, así como también sobre las potencialidades de uso biotecnológico del conocimiento obtenido del estudio de las macrobacterias del Sulfureto de Humboldt y similares.

EL AMBIENTE OCEANOGRAFICO Y LAS GRANDES BACTERIAS

SULFUROSAS

El Pacífico Sur-Oriental constituye un sistema de corrientes de borde oriental donde las condiciones oceanográficas de gran escala dependen del forzamiento planetario determinado por la rotación de la Tierra, que frente a los bordes occidentales de los continentes genera el afloramiento surgencias - de aguas de fondo, ricas en nutrientes, en reemplazo de las aguas superficiales que se desplazan por el impulso de los vientos costeros hacia alta mar, i. e., el efecto de Coriolis (Fig. 10). Este ecosistema de surgencias costeras, no obstante su escasa magnitud espacial, es uno de los más productivos del planeta con una tasa de productividad primaria, un tanto conservadora, de 1Kg m-2 año-1 (Daneri et al. 2000). Parte de la materia orgánica que se deposita en el fondo mediante la acción de bacterias sulfato-reductoras es transformada en H2S molécula que contribuye a sustentar la vida en el Sulfureto de Humboldt. Esta cadena de procesos es la responsable de la persistencia de hábitats favorables para la supervivencia de la biota del sulfureto en tiempos relativamente modernos bajo un océano mayormente oxigenado. En el eón Arcaico, sin oxígeno, los océanos eran globalmente sulfurosos. Según la evidencia la sulfato reducción más temprana con la producción de H2S estaba presente ya en el Eón Arcaico, ca. 3.470 millones de años atrás (Shen et al. 2001) lo que ha sido recientemente confirmado (Wacey et al. 2013).

FIGURA 9. Collage mostrando (a) microbacterias clásicas; (b-p) un conjunto de diferentes tipos de macrobacterias comunes en el Sulfuretum de Humboldt; (q) células apicales de una Candidatus Marithioploca araucae sin vaina.

FIGURE 9. Collage showing (a) classical microbacteria; (b-p) an assortment of different kinds of macrobacteria common in the Humboldt sulfuretum; (q) tip of Candidatus Marithioploca araucae, sin vaina.

FIGURA 10. Diagrama que muestra la estructura de masas de agua del sistema de corrientes de borde oriental (visto desde el Sur) frente a Chile central en relación con la formación del Sulfureto de Humboldt, hábitat de las grandes bacterias. ASAA: Aguas superficiales antárticas con niveles normales de oxígeno disuelto, (en dirección al ecuador); AESS: Aguas ecuatoriales sub-superficiales deficientes en oxígeno (en dirección al polo); AIAA:Aguas Intermedias Antárticas (en dirección al ecuador). El efecto de los vientos del sur-oeste a lo largo de la costa (en dirección al ecuador) refuerza las surgencias de aguas de fondo ricas en nutrientes y por tanto la productividad primaria del mar costero.

FIGURE 10. Cartoon showing the water mass structure of the eastern boundary current system (seen from the South) off central Chile in relation with the formation of the Humboldt sulfuretum, the habitat of the big bacteria. ASAA: Antarctic surface waters (Equator-ward) with normal dissolved oxygen levels; AESS: Equatorial Sub-surface Waters with strongly reduced dissolved oxygen (poleward); AIAA: Antarctic Intermediate Waters (Equatorward). The effect of long-shore SW winds reinforces upwelling of nutrient-rich deeper waters enhancing coastal primary productivity.

El Pacífico Sur-Oriental frente a Chile central está sujeto a por lo menos dos tipos de variabilidades más evidentes, las intra-anuales o estacionales y las inter-anuales. El primer tipo se debilita hacia el norte del país y por lo tanto para la comunidad bacteriana del sulfureto, que depende del hidrógeno sulfurado, esta variabilidad significa que cuando en las estaciones de otoño e invierno cubren la plataforma aguas ricas en oxígeno disuelto de la corriente costera de Humboldt (Aguas Superficiales Antárticas), este se ve menguado o desaparecen los tapetes. A la inversa, cuando en las estaciones de primavera y verano las aguas que cubren la plataforma son reemplazadas por la Contracorriente Sub-superficial de Perú-Chile (Aguas Ecuatoriales Sub-superficiales), deficientes en oxígeno disuelto y más fértiles, las comunidades bacterianas se desarrollan formando tapetes bentónicos extensos y masivos. Otra variabilidad en esta zona en la escala temporal inter-anual se asocia a la denominada El Niño Oscilación del Sur (ENOS) que consiste en la ocurrencia de eventos cálidos de corta duración denominados El Niño y eventos fríos de también de corta duración denominados La Niña. Ambos extremos están insertos en un estado moderadamente frio "normal" del océano costero. Los eventos EN, que introducen aguas oxigenadas y pobres en nutrientes sobre la plataforma continental afectan negativamente a las comunidades bentónicas bacterianas, en particular a las macrobacterias que en general viven en el estrato más reducido del sedimento. En cambio las megabacterias como las CMs poseen adaptaciones para sobrellevar estos eventos. Estas bacterias simplemente, se sumergen en el sedimento donde continúan con su vida utilizando el nitrato de sus vacuolas y el hidrógeno sulfurado ambiental mientras pasa el evento. También tienen un reservorio de azufre elemental al cual recurrir en caso de agotarse el sulfuro (Otte et al. 1999, Hoegslund et al. 2009), o bien, escapan de sus vainas y son transportadas por las corrientes hacia sitios que pueden ser o no favorables. Así se explica que se hayan encontrado tricomas en muestras de sedimentos de ca. 1.000 m de profundidad tanto en el norte de Chile como frente a las costas de Chile central. Este hecho también es indicativo del aporte energético y material que puede llegar del sublitoral a las zonas batial y abisal. El desarrollo de los tapetes de CMs y la biota acompañante responde a estos cambios oceanográficos que afectan al ecosistema. La presencia/ausencia del oxígeno disuelto es sólo uno de los factores importantes siendo los niveles de productividad primaria y los flujos de materia orgánica al fondo, también importantes. Por lo tanto, resumiendo, dependiendo de la particular localidad a lo largo del Pacífico Sur-Oriental, las comunidades bacterianas (macrobacterias principalmente) y microbianas de metabolismo anaeróbico mostrarán en su abundancia y biodiversidad variabilidades intra-anuales (estacionales), inter-anuales y posiblemente también inter-decadales. Lo mismo ocurriría con las CMs que requieren de una baja concentración de oxígeno en la interfaz agua sedimento (Huettel et al. 1996). La variación interdecadal puede entenderse del trabajo de Blanco (2004) que describe el Indice de la Corriente de Humboldt (ICH) (Fig. 11). Según este autor el ICH corresponde a la diferencia de presión atmosférica entre el sistema de altas presiones del Pacífico y las bajas presiones continentales, por lo tanto representa la actividad atmosférica que es la principal fuerza de la dinámica del océano, especialmente a lo largo de las costas del norte y centro de Chile. Todas las demás series de tiempo (atmosféricas, marinas y biológicas) sugieren que hacia el sur del Ecuador (donde la variación es principalmente ENOS), las variaciones decadales se hacen más importantes. Muchos autores se refieren a este proceso como "cambio de régimen." Los periodos con índice negativo (anticiclón débil), corresponden a periodos cálidos y con vientos de intensidad por debajo del promedio mientras que un índice positivo (anticiclón fuerte) podría asociarse a periodos fríos y vientos fuertes. Los vientos en estas escalas son responsables de la formación de la capa de mezcla, la profundidad de la mínima de oxígeno, el bombeo de Ekman, las surgencias, el transporte costa-afuera, la retención y la dispersión larval, el tamaño de las partículas, la actividad de remolinos, etc. En tanto la variabilidad de la intensidad de los vientos determina la profundidad de la capa de mínimo oxígeno, es entonces de esperar que las comunidades bentónicas registren una variabilidad también importante, posiblemente cambiando desde una dominada por eucariotas, en el caso de ICHs negativos y de procariotas en el caso de ICHs positivos.

FIGURA 11. Indice Corriente de Humboldt (Isla de Pascua -Antofagasta). En teoría este índice podría representar condiciones hasta la latitud de Puerto Montt (41°28,18' S), la zona de influencia directa del anticiclón. Todas las series de tiempo analizadas, incluyendo las de pesquerías, i. e., del jurel, la sardina, la jibia, la sierra, etc., muestran la misma tendencia. Por otra parte, los datos sugieren que las variaciones inter-decadales se hacen más importantes así como aumenta la distancia del Ecuador, donde la variabilidad responde principalmente al ENOS (com. pers. Dr. José Luis Blanco 2012 y Blanco 2004).

FIGURE 11. Humboldt Current Index (Easter Island - Antofagasta). This index could represent conditions down to the latitude of Puerto Montt (41°28,18'S), the zone under the direct influence of the anticyclone. All other time series examined, including those from fisheries (jack mackerel, sardine, Humboldt squid, snoek) show the same tendency. Data suggest more intense interdecadal variability away from the Equator, where instead the ENSO variability is dominant (Dr. José Luis Blanco, personal communication 2012 and Blanco 2004).

LA BIOSFERA OLVIDADA: LAS GRANDES BACTERIAS

Es sorprendente que pese a su gran tamaño, en comparación con las bacterias clásicas nano- y microbacterias, las grandes bacterias no fotosintéticas, en particular las de distribución sublitoral (< 200 m de profundidad) hayan pasado inadvertidas hasta 1962 (Gallardo 1963) y aceptadas en la literatura recién en 1977 (Gallardo 1977a). En cambio, desde mediados del siglo pasado los micropaleontólogos (Barghoorn & Tyler 1965, Barghoorn & Schopf 1965, Cloud 1965), estaban bien familiarizados con fósiles de este tipo de bacterias filamentosas. Hoy existe una extensa literatura y aquí sólo se mencionan los trabajos más reconocidos y útiles para una introducción al tema, i. e., Schopf (1992a y b, 1993, 1994, 2006), Schopf & Walter (1983), Schopf & Packer (1987), Schopf et al. (2002), Bailey et al. (2007, 2012, 2013). Los registros correspondientes a los hallazgos en rocas del Eón Arcaico de los fósiles más antiguos que representan procariotas filamentosas similares a las "macrobacterias" y que no podrían ser cianobacterias por su antigüedad, i. e., entre 3.496 y 3.465 millones de años de edad, se extrajeron de Schopf (2006) y se listan en la Tabla 2 . Excepto uno, todos estos fósiles corresponden a procariotas filamentosos que originalmente fueron asignados tentativamente a cianobacterias y provienen del Grupo Warrawoona, Supergrupo Pilbara (Cratón de Pilbara, Australia Occidental. La excepción es un registro putativo de una "vaina de cianobacteria oscilatoriacea " a la que se le asignó el nombre científico de Syphonophycus antiquus, que consideramos podría corresponder más bien a una vaina vacía de CM. La literatura micropaleontológica en general asignó a bacterias no fotosintéticas o posiblemente cianobacterias los hallazgos fósiles que comenzaron hacia mediados del siglo pasado. El descubrimiento de las macrobacterias del Sulfureto de Humboldt afianza la sugerencia que los putativos fósiles filamentosos designados previamente en la literatura micropaleontológica como cianobacterias pudiesen en realidad ser bacterias no fotosintéticas - macro - y megabacterias - análogas a las que actualmente habitan en el Sulfureto de Humboldt (Gallardo & Espinoza 2007a y b).

El océano del Eón Arcaico era en general reductor (Kranendonk 2003) y la disponibilidad de oxidantes mucho menor que hoy en el sulfureto moderno inserto en un océano oxigenado, sin embargo debió haber sido suficiente, i. e., Fe-3, como para sostener protosulfuretos que dejaron huellas fósiles. La similitud entre las morfologías de algunas de las actuales macrobacterias y registros fósiles se muestra en las figuras (Figs. 12a-l, Figs. 13a, b, c). En particular es notable la semejanza entre las morfologías de los filamentos en la Figs. 14a, b y c, donde el espécimen fósil corresponde a un hallazgo realizado en un sistema geológico marino somero, i. e., Basalto del Mount Ada (Grupo Warrawoona, Supergrupo Pilbara) de Australia Occidental de ca. 3.470 millones de año. Las bacterias filamentosas no fotosintéticas del Sulfureto de Humboldt, más allá de entregar antecedentes para la ubicación en el tiempo de la aparición de las cianobacterias y por lo tanto el comienzo de la oxigenación del océano, del GOE (Great Oxigenation Event) (Schopf 1996 a, b), su ocurrencia en el océano actual cumpliendo funciones fisiológicas posiblemente similares a las del pasado, constituye un ejemplo de "hipobraditelia", término acuñado por Schopf (1987) para indicar la extraordinariamente lenta tasa de cambio evolutivo de los taxa de cianobacterias cuyos morfo-especies también muestran poco o ningún cambio morfológico a través de millones de años (Schopf 1994).

FIGURA 12. Putativos microfósiles Arcaicos de 3.465 millones de años de cuarzos de Apex de Australia Occidental y microfósiles no cuestionados de ca. 2.000 millones de años del Proterozoico, fotografiados desde secciones petrográficas finas. a-d. Filamentos carbonáceos no ramificados (Primaevifilum amoenum) descritos como procariontes Incerta Sedis fósiles degradados e interpretados como presentando una morfología similar a la de cianobacterias oscilatoriaceas (Schopf 1992, 1993). Brasier et al. (2002, 2004) los considera como de biogenicidad cuestionable. Lo difuso de la imagen en d. se debe a su profundidad (rango entre 65-90 μιη) dentro de la fina sección estudiada; la escala para a.-d. está en d. e.-i. Putativos fósiles de filamentos carbonáceos angostos, similares a bacterias, de ca. 3.496 millones de años obtenidos de la Formación Dresser de Australia Occidental (Ueno et al. 2001a); e., f., h. y i. son fotomontajes requeridos por la preservación 3D del filamento sinuoso; g. es un dibujo interpretativo del espécimen en f.; la escala para e.-i. está en i. (modificado de Ueno et al. 2001a). j. Filamento angosto, procariótico, carbonáceo (similar a bacteria) (Gunflintia minuta). k. y l. filamentos procarióticos degradados, septados (similares a cianobacterias oscilatoriaceas), (Gunflintia grandis) de ca. 1900 millones de años de la Formación Gunflint de Ontario del sur, Canadá (Hofmann 1971; Hofmann & Schopf 1983); la escala para j.-l. está en j. (Adaptado de Schopf 2006).

FIGURE 12. Archaean putative microfossils more than 3,450 Myr old and ca. 2,000 Myr old Proterozoic unquestioned microfossils photographed in petrographic thin sections. a.-d. Unbranched carbonaceous filaments (Primaevifilum amoenum) described as degraded cellular fossil prokaryotes Incertae Sedis and interpreted as exhibiting oscillatoriacean cyanobacterium-like morphology (Schopf 1992, 1993), but regarded by Brasier et al. (2002, 2004) as being of questionable biogenicity, from the ca. 3,465 Myr old Apex chert of Western Australia; the faintness of the image of the filament illustrated in part d. due to its depth (range ca. 65-90 mm) within the thin section studied; scale for parts a.-d. shown in d. e.-i. Narrow carbonaceous filamentous bacterium-like putative fossils from the ca 3,496 Myr old Dresser Formation of Western Australia (Ueno et al. 2001a); parts e., f., h. and i. show photomontages necessitated by the three-dimensional preservation of the sinuous filaments; part g. shows an interpretive drawing of the specimen illustrated in f.; scale for parts e.-i. shown in i. (modified after Ueno et al. 2001a). j. Narrow prokaryotic (bacterium-like) carbonaceous filament (Gunflintia minuta) and k. l. broader degraded septate prokaryotic (oscillatoriacean cyanobacterium-like) filaments (Gunflintia grandis) from the ca. 1,900 Myr old Gunflint Formation of southern Ontario, Canada (Hofmann 1971; Hofmann & Schopf 1983); scale for parts j.-l. shown in j.. (Adaptado de Schopf 2006).

Es interesante comentar cómo las grandes bacterias filamentosas multicelulares acusan las estrategias desarrolladas a lo largo del tiempo geológico para acceder a los oxidantes en una situación de escasez generalizada, i. e, (1) las megabacteria CMs con vaina cubriendo el significativo espacio entre los dos horizontes - el reductor y el oxidante - mediante deslizamientos de sus tricomas dentro de una vaina gelatinosa, y (2) las macrobacterias utilizando para lo mismo un nanocableado transportador de electrones a lo largo de sus cuerpos (Nielsen et al. 2010, Pfeffer et al. 2012).

El reciente hallazgo de las macrobacterias en el sulfureto de Humboldt ha tenido otro vuelco interesante en relación con la Astrobiología. En su trabajo, Schopf et al. (2012), discuten la frecuente ocurrencia de diversos fósiles de macrobacterias filamentosas, similares morfológicamente a algunas del Sulfureto de Humboldt, en rocas compuestas de sulfato de calcio hidratado (CaSO4 · 2H2O) o "yeso", en diversas localidades del Fanerozoico: dos del Pérmico de Nuevo México (~260 Ma), una del Mioceno de Italia (~6 Ma), y cuatro de depósitos salinos y lacustres Recientes de Australia, México y Perú. La sugerencia que interesa es que dado que este es un tipo de rocas que abunda en el planeta Marte, se sugiere que se muestreen en futuras misiones y se examinen por la eventual presencia de macrobacterias que reflejen una vida pasada en ese planeta.

FIGURA 13. Microfósiles Arcaicos de más de 3.200 millones de años fotografiados desde secciones finas: a. Filamento procariótico angosto (similar a bacteria); b. filamento procariótico más ancho (bacteria o cianobacteria) de ca. 3.320 millones de años de la Formación Kronberg de Africa del Sur (Walsh & Lowe 1985; Walsh 1992; Schopf et al. 2002); c. filamento procariótico angosto (similar a bacteria) (Archaeotrichum contortum), reportado por Awvramick et al. (1983) de cuarzos estromatolíticos en una localidad asociada al Basalto Monte Ada de ca. 3.470 millones de años (Van Kranendonk et al. 2003). De una proveniencia no confirmada estratigráficamente (Schopf 1999, pp. 83-84), estas muestras fosilíferas podrían ser de una unidad cuarcífera suprayacente al Grupo Fortescue de ca. 2.700 millones de años. (Extraído y adaptado de Schopf 2006).

FIGURE 13. More than 3200 Myr old Archaean microfossils photographed in petrographic thin sections: a. Narrow prokaryotic (bacteriumlike) filament; b. broader prokaryotic (bacterial or cyanobacterial) filament from the ca. 3,320 Kromberg Formation of South Africa (Walsh & Lowe 1985; Walsh 1992; Schopf et al. 2002); c. narrow prokaryotic (bacterium-like) filament (Archaetrichium contortum), reported by Awvramik et al. (1983) from stromatolitic cherts collected at a locality that maps within the ca. 3,470 Myr old Mount Ada Basalt (Van Kranendonck et al. 2003). Of unconfirmed stratigraphic provenance (Schopf 1999, pp. 83-84), these fossiliferous samples may be from a chert unit of the overlying ca 2,700 Myr old Fortescue Group. (Extracted and adapted from Schopf 2006).

FIGURA 14. a. Filamento procariótico ancho (similar a cianobacteria oscilatoriacea) (Primaefilum septatum). Reportado por Awvramick et al. (1983) de cuarzos estromatolíticos en una localidad asociada al Basalto Monte Ada de ca. 3.470 millones de años (Van Kranendonk et al. 2003). De una proveniencia no confirmada estratigráficamente (Schopf 1999, pp. 83-84), estas muestras fosilíferas podrían ser de una unidad cuarcífera suprayacente al Grupo Fortescue de ca. 2.700 millones de años; b. Interpretación artística de (a). (Schopf 1992a); c. Macrobacteria indeterminada ("anaconda" - a Desulfobacteraceae) común en el Sulfureto de Humboldt (Foto: C. Espinoza).

FIGURE 14. a. Broad septate prokaryotic (oscillatoriacean cyanobacterium-like) filament (Primaevifilum septatum) reported by Awvramik et al. (1983) from stromatolitic cherts collected at a locality that maps within the ca. 3,470 Myr old Mount Ada Basalt (Van Kranendonk et al. 2003). Of unconfirmed stratigraphic provenance (Schopf 1999, pp. 83-84), these fossiliferous samples may be from a chert unit of the overlying ca. 2,700 Myr old Fortescue Group; b. Artistic interpretation of (a) (Schopf 1992a). c. Undetermined macrobacteria ("anaconda" a Desulfobactereaceae) common in the Humboldt sulfuretum (Photo: C. Espinoza).

CONCLUSIONES

Desde el descubrimiento de las primeras bacterias grandes, filamentosas, multicelulares bentónicas marinas en el Sulfureto de Humboldt en 1962 (Gallardo 1963), hoy denominadas Candidatus Marithioploca nombre que enfatiza su origen marino, han constituido un sujeto de investigación sumamente prolífico generando interés de docenas de científicos en varios países, obteniendo cientos de citas en primera generación y miles en segunda generación, en las más variadas disciplinas científicas. Sin embargo, los temas relacionados con las grandes bacterias, la biota adaptada a vivir en el Sulfureto de Humboldt y el ambiente en general en que viven, tiene todavía mucho que ofrecer a la Ciencia. Es de esperar que fluya un adecuado financiamiento para estos estudios que son fundamentales para comprender cómo funcionan sistemas tan complejos y de importancia para la Humanidad como los de corrientes de borde oriental de los continentes, responsables de grandes tasas en los flujos de nutrientes a pesar de su escasa superficie en el contexto global. Estos conocimientos balancearían a los que se realizan con cierta preferencia del sistema pelágico local. Ciertamente, es más difícil y costoso trabajar en el bentos, aun en las profundidades relativamente someras de las plataformas continentales, pero como lo expresan Levin et al. (2002), "A holistic view of benthic responses to OMZ conditions will improve our ability to predict ecosystem-level consequences of climatic trends that influence oxygen availability, such as global warming or ENSO-related events".

ACKNOWLEDGEMENTS

Expresamos nuestros agradecimientos a CONICYT/ FONDECYT su consistente apoyo a través de los proyectos 1070552 y 1110786; a la National Science Foundation de U.S.A. por financiar las visitas Dr. Siegfried Maier de la Universidad de Ohio; al Prof. Dr. Bo Barker J0rgensen y a sus colaboradores del Instituto Max Planck de Microbiología Marina de Bremen, Alemania; a muchos colegas de diversos países e instituciones que fascinados con el peculiar ecosistema del Sulfureto de Humboldt nos han visitado repetidamente, i. e., de la Aarhus University de la Aalborg University, Dinamarca; de la Delft University of Technology, Países Bajos; de la University of North Carolina at Chapell Hill, Chapel Hill, North Carolina, U.S.A.; al Prof. Dr. Wolf Arntz del Institute for Polar and Marine Research de Bremerhaven, Alemania; a la Dra. Lisa Levin, de Scripps Institution of Oceanography, La Jolla, California, U.S.A.; al Dr. J. Craig Venter por la invitación a VAG a participar en el crucero de las Galápagos de la expedición Global Ocean Sampling y la hospitalidad en sus institutos; al Dr. Thomas Ishoey del Synthetic Genomics Institute, Del Mar California, U.S.A., por las numerosas y valiosas interacciones. Al Dr. Jesse Ausubel por la iniciativa del programa global Census of Marine Life (CoML), a Mitch Sogin del Marine Biological Laboratory, Woods Hole, MA, U.S.A. y su equipo por el apoyo de su programa International Census of Marine Microbes (ICoMM) y a todos los miembros del Scientific Steering Committee del CoML. Finalmente, agradecimientos a la Universidad de Concepción por su continuo y apoyo.

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Recibido: 05.03.13 Aceptado: 26.09.13