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Revista chilena de nutrición

On-line version ISSN 0717-7518

Rev. chil. nutr. vol.45  supl.1 Santiago  2018

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-75182018000200032 

Artículo de Revisión

Una mirada actualizada de los beneficios fisiológicos derivados del consumo de legumbres

Revisiting the physiological benefits of legume consumption

Miltha Hidalgo1 

Vania Rodríguez1 

Omar Porras1  * 

1Instituto de Nutrición y Tecnología de los Alimentos, Universidad de Chile.

RESUMEN

Las legumbres han sido históricamente consideradas una apetecible fuente de proteínas y fibra. En estos tiempos caracterizados por una tendencia epidemiológica al sobrepeso y a la obesidad, corregir hábitos poco saludables es prioritario. La incorporación de legumbres al menú cotidiano como sustituto de carnes podría significar, a mediano y largo plazo, aminorar la prevalencia de enfermedades crónicas no-transmisibles. Este trabajo ofrece una mirada actualizada de algunos constituyentes claves presentes en las semillas de legumbres frecuentemente consumidas por la población chilena: porotos (Phaseolus vulgaris L.), lentejas (Lens culinaris L.); garbanzos (Cicer arietinum L.) y arvejas (Pisum sativum L.). Con una perspectiva realista, se expone el efecto del remojo y la cocción, ambos procesos simples utilizados frecuentemente en su preparación. Además, se ha considerado la digestión y fermentación como procesos claves en la liberación de compuestos bioactivos y su interacción con la microbiota residente en la porción distal del tracto gastrointestinal. Finalmente, estudios epidemiológicos en conjunto con datos experimentales permiten obtener una idea de los mecanismos que subyacen al impacto nutricional que tiene el consumo habitual de legumbres.

Palabras clave: Legumbres; Biodisponibilidad; Microbiota; Alimentos saludables

ABSTRACT

Legumes have historically been considered a good source of proteins and fiber. Currently, there is an undeniable epidemiologic trend towards overweight and obesity; therefore, it is a priority to correct unhealthy habits. The incorporation of legumes to the daily menu, perhaps as a replacement for meat, could lead, in the short- or longterm, to a slowing in the prevalence of non-communicable chronic diseases. This work offers an updated perspective to some key constituents present in the legumes frequently consumed in the Chilean diet: beans (Phaseolus vulgaris L.), lentils (Lens culinaris L.), chickpeas (Cicer arietinum L.) and green peas (Pisum sativum L.). The effects of soaking and cooking, both simple processes widely used during its home preparation, along with digestion and fermentation, are crucial in the release of bioactive compounds at the distal portion of gastrointestinal tract, which determines its interaction with resident microbiota. In conclusion, epidemiological studies together with experimental data offer an integral view of subjacent mechanisms of nutritional impact by regular consumption of legumes.

Key words: Legumes; Bioavailability; Microbiota; Healthy foods

INTRODUCCIÓN

La domesticación de algunos miembros de la familia de las Leguminosae se remonta a la edad de bronce y actualmente, forman parte esencial de la dieta moderna (i.e. dieta mediterránea)1. El desarrollo tecnológico y demográfico experimentado por cada región del globo ha moldeado dramáticamente sus patrones dietarios como lo demuestra una evaluación exhaustiva de los últimos 20 años2.

En Chile, la producción de legumbres ha disminuido notablemente en estos últimos 30 años3. Por otra parte, su consumo ha experimentado una disminución moderada, pero sostenida en el tiempo. En el caso de los porotos (Phaseolus vulgaris L.), su consumo ha disminuido un 12% en los últimos 5 años, un patrón que también se presenta en el consumo de lentejas y garbanzos4. Contra-intuitivamente, las importaciones combinadas de legumbres congeladas y secas han experimentado un incremento explosivo desde el año 2012 alcanzando un régimen estable por sobre las 900 toneladas/año en estos dos últimos años. A pesar de este panorama local, el consumo de legumbres por la población chilena es bastante satisfactorio; un estudio sistemático de los cambios experimentados en los patrones dietarios entre los años 1990 y 2010 realizado sobre 187 países posicionó a Chile dentro de los 10 países que consumen más legumbres, con un promedio que oscila entre 25-30 gramos diarios2.

Hoy en día, adoptar un patrón dietario más saludable implica favorecer la ingesta de alimentos mínimamente procesados. En este sentido, las legumbres poseen características en su composición que, al interactuar con el organismo durante la digestión y absorción, permiten destacar su consumo como un hábito alimentario saludable y, por consiguiente, recomendable para la población. El trabajo desarrollado a continuación expone evidencia científica actualizada de la base de datos de biomedicina del Instituto Nacional de la Salud de los Estados Unidos (NCBI, US), para entender cómo los fenómenos de digestión y fermentación conducen a la absorción de metabolitos con actividad biológica relevante que respalda algunos efectos beneficiosos descritos en estudios epidemiológicos.

Composición y digestibilidad

Las semillas de legumbres albergan un contenido importante de almidones y fibra, que en conjunto representan más del 50% de su composición. El contenido proteico le sigue con una representación de un 10 a 15%, sin embargo, existen algunas especies de legumbres, como el poroto Lylongyihao jiadou, cuya abundancia en proteínas alcanza un 25%5. Las legumbres poseen un discreto contenido de lípidos, siendo los garbanzos los representantes de las leguminosas con mayor contenido lipídico, el cual no excede un 7%, (Tabla 1).

Tabla 1 Macronutrientes en legumbres crudas y cocidas (g/100 gramos de semillas) 

Especie (Nombre científico) Proteínas Hidratos de carbono Lípidos Kcalorías
Crudo Cocido Crudo Cocido Crudo Cocido Crudo Cocido
Poroto 22,3a 45,5a 1,5a 315a
(Phaseolus vulgaris) 20,6b 9,7b 57,3b 25,1b 1,6b 0,4b 326b 139b
22,0-33,0e 1,2-2,5e
0,9-1,2g
14,0-19,0j 16,0-20,0j 0,8-2,0j 0,9a 1,2j
20,9m
19,5o 19,8o 1,7o 2,1o 439o 447o
20,0-22,0p 20,0-22,0p 1,7-2,0p 3,8-4,2p
21,4q 1,6q 271q
Garbanzo 21,2a 45,5a 5,4a 340a
(Cicer arietinum) 19,3b 8,8b 60,5b 27,4b 6,1b 2,6b 364b 163b
18,2c 6,6c 57,7c 21,6c 6,2c 2,0c 359c 131c
28,3d 19,8d 64,1d 70,4d 4,3d 7,2d 408d 426d
5,0g
20,5h 8,9h 6,0h 2,6h 378h 164h
23,6i 23,2i 6,5i 6,2i
60,7l 6,0l
9n
20,2q 5,7q 320q
Lenteja 25,4a 49,3a 1,8a 337a,b,c
(Lens culinaris) 28,1b 9,0b 56,8b 20,2b 1,0b 0,4b 116b
24,0c 7,4c 57,4c 24,6c 1,3c 0,5c 133c
22,0o 22,5o 0,7o 1,5o 444o 447o
23,8q 1,0q 304q
Arveja seca 18,4a 42,4a 1,4a 308a
(Pisum sativum) 22,4b,c 58,8b,c 2,2b,c 345b,c
24,6f 2,1f
1,5g
25,1k 1,3k
20,4o 20,9o 1,2o 1,6o 442o 447o
Haba seca 26,1a,b 31,7a 300a
(Vicia faba) 58,3b,l 1,5b,c,l 341b
24,7c 49,1c 309c

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El almidón contenido en semillas de porotos (Phaseolus vulgaris L.) está compuesto principalmente por polímeros de amilosa y amilopectina, que de acuerdo a su estructura ofrecen distinta resistencia a la degradación enzimática. Esta característica permite clasificarlos como rápidamente digeribles (amilopectina) hasta los resistentes a la digestión (amilosa). A pesar del alto contenido de almidones resistentes o de lenta digestión presentes en las legumbres crudas, el proceso de cocción es suficiente para transformar casi la totalidad de almidones en rápidamente digeribles6.

Durante la preparación convencional de legumbres, que incluye remojo y cocción, proteínas abundantes y solubles como la albúmina, y otras como las vicilinas, convicilinas y leguminas, consideradas globulinas, son liberadas de su matriz. A estas proteínas se les han adjudicado algunos efectos fisiológicos que incluyen la disminución de la colesterolemia, reducción de la glicemia postprandial, y efectos anti-hipertensivos y anti-cancerígenos7. Por ejemplo, algunos péptidos derivados de la fracción no digerible del poroto común (GLTSK, LSGNK, GEGSGA, MPACGSS y MTEEY) han sido evaluados por su capacidad anti proliferativa en una línea celular de carcinoma de colon8. Estos péptidos también son capaces de inhibir a la acetilcolinesterasa (ACE) con IC50 que van desde 65 a 200 μM, actividad que podría estar relacionada con la modulación de la presión arterial, y con la capacidad de neutralizar algunos radicales libres9.

El contenido de fibra presenta alta variabilidad entre las especies y variedades evaluadas, lo cual se refleja en un amplio rango de contenido de fibra total que oscila entre 1-38% para los garbanzos y 1-34% para las lentejas (Tabla 2). La fibra con mayor abundancia corresponde a la fibra insoluble5,10,11, la cual no es fermentable y por consiguiente, actúa como material de arrastre favoreciendo el tránsito intestinal al aumentar el volumen fecal12. La fibra soluble, por otra parte, se considera de relevancia fisiológica, debido a que participa directamente en la fermentación colónica13-15 y juega un papel protector del epitelio intestinal, un efecto observado en ratones con úlceras antrales16, cuyo efecto citoprotector estaría mediado por la pectina, que fomenta la secreción de mucina en el yeyuno de ratas al aumentar la expresión de Muc217.

Tabla 2 Contenido de fibra en legumbres crudas y cocidas por cada 100 gramos 

Especie (Nombre científico) Fibra (g) Fibra insoluble (g) Fibra soluble (g)
Crudo Cocido Crudo Cocido Crudo Cocido
Poroto 15,4b 4,9b
(Phaseolus vulgaris) 24,5q 17q 7,7q
25-36h,j 31-41h,j 0,3-1,6h,j 5,5-14h,j
25,8i 13,9i 7,7i
31o 8p 13,5o
37-41o 40-42o
25,4q
Garbanzo 12,4a
(Cicer arietinum) 6,8b 6,8b
6,2c 1,3c
5,7d 3,8d
38,4e 34,5e 3,5e
21,8i 15,8i 3,5i
7,3j
17,4k
12,2l 7,6l
17,4n
15q
Lenteja 10,7a
(Lens culinaris) 12b 5,05b
2,9c 1c
34,2e 3,7e 30,5e
20,1i 13,6j 3,2i
7,9j
11,7o
Arveja seca 26a
(Pisum sativum) 4c
8,7f 0,08f
24,6i 16j 3,9i
14,6m 8,5m 6,1m
Haba seca 26,3a
(Vicia faba) 1,6b
9,1c
9,4f 0,56f
25o

a)Legumbres. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. 2016. www.fao.org.

b)Jury G. Urteaga C. Porciones de Intercambio y Composición Química de los Alimentos de la Pirámide Alimentaría Chilena, INTA, Universidad de Chile. 1997.

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q)Thorne MJ, Thompson L, Jenkins D. Am J Clin Nutr 1983; 38: 481.

Micronutrientes y compuestos bioactivos

El consumo de legumbres conlleva la ingesta de un número importante de micronutrientes que incluyen minerales y vitaminas, cuya abundancia está señalada en la tabla 3a y 3b. La presencia de minerales está acompañada del anión fosfato, que forma parte estructural de biomoléculas como el ácido fítico o mio-inositol hexafosfato, IP6, el cual podría formar complejos insolubles capaz de secuestrar cationes divalentes y, en consecuencia, disminuir la biodisponibilidad de Fe2+ y Zn2+, lo cual lo posiciona como un “antinutriente”18. Sin embargo, esta noción es discutible, ya que existen estudios que apoyan un rol negativo del ácido fítico, mientras que otros la descartan19,20. Afortunadamente, el remojo y la cocción a presión son suficientemente efectivos para reducir el contenido de IP6 y transformarlo en IP5, lo cual contribuye a una mayor captación de hierro por parte de células Caco-2, sugiriendo que un menor contenido de ácido fítico, ácido oxálico y polisacáridos complejos mejora la biodisponibilidad de micronutrientes21,22.

Tabla 3a Micronutrientes en legumbres. Vitaminas 

Especie (Nombre científico) Vit A (ug) Vit E (mg rt) Vit B1 (mg) Vit B2 (mg) Vit B3 (mg) Vit B5 (mg) Vit B6 (mg) Vit B9 (μg)
Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc
Poroto 0,48b 0,12b 0,25b 0,05b 2b 0,14b 0,23b 81,01b
(Phaseolus vulgaris) 0,58h 0,16h 1,31h 0,31h 0,21h 107,9h
Garbanzo (Cicer arietinum) 7,2b,c 3b 3,1b,c 1,17b,c 0,5b,c,e,f 0,12b,c,e 0,2b,c,e,f 0,06b,c,e 1,54b,f 0,53b 1,6b,c,e 0,29b,c,e 0,5b,c 0,14b,c 556b,c 172b,c
2,3c 0,82e 0,35e 5c
0,08f 0,07f
0,03- 0,2- 1-3h 0,3- 150-
0,5h 0,3h 0,6h 557h
Lenteja 295a
(Lens culinaris) 4b,c 1b,c 1,3b,c 0,6b,c 0,5b,c 0,17b,c 0,25b 0,1 b,c 2,5b,c 1b,c 1,9b,c 0,6b,c 0,5b,c 0,2b,c 432b,c 180b,c
0,4c
0,29h 0,33h 1,3h 0,2h 138h
Arveja seca (Pisum sativum) 27
5c
1,11b,c 0,3b 138a
Haba seca 5b,c 0,5b,c 0,33b 2,8b,c 1 b,c 0,4b,c 423b,c
(Vicia faba) 0.6c

Crd: crudo; Coc: cocido

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h)Jukanti AK, Gaur PM, Gowda CLL, Chibbar RN. Br J Nutr 2012; 108: S11-S26

Tabla 3b Micronutrientes en legumbres. Minerales 

Especie (Nombre científico) Calcio (mg) Fósforo (mg) Hierro (mg) Sodio (mg) Potasio (mg) Magnesio (mg) Zinc (mg) Selenio (mg) Cobre (mg)
Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc Crd Coc
Poroto (Phaseolus vulgaris) 164b 90b 325b 113b 7,3b 3,69b 3b 6b 1165b 560b 63b 1,37b 0.29b
Garbanzo 342a 5,4a 1116a 146a
(Cicer arietinum) 105b 49b 366b 168b 6,25b 2,89b 24b,e 7b,c,e 875b 291b,c,e 115b,c 48b,c,e 3,4b,c 1,5b,c,e 9b,c 3,7b,c 0,9b,c 0.4b,c
134c 78c 324c 127c 7,3c 2,3c 7,8c 728
57e 49e 252 168 4,31e 2,89e 79e 2,76e 0e 0e 0,66e 0.35e
176f 124f 226f 195f 7,72f 6,81f 121f 114f 870f 3 41f 176f 165f 4,32f 3,42f 1,1f 0.73f
54g 8g 914g 166g
Lenteja (Lens culinaris) 391a 7a,c 855a 103a 3,9a
51b 19b 454b 180b 9b 3,33b 10b 2b,c 905b 369b,c 107b,c 36b,c 3,6b 1,3b,c 10,9b,c 3,4b,c 0,8b,c 0.3b,c
63c 38c 365c 157c 5,6c 3c 721c 3,4c
Arveja seca 295a 3,5a 1010a 116a 2,39a
(Pisum sativum) 65c 306b,c 4,5b,c 6,4b,c 751b,c
154d 861d 7d 18,3d 744d 381d 6,5d 0,01d 1,4d
Haba seca 1080
(Vicia faba) 103b 421b 6,7b 13b 1062b 192b,c 3,1b,c 7,3b,c 0,8b,c
141 498c 2c 5,1c 728c
27d 222d 1,7d 22,4d 550d 55d 2d 0,01d 0,4d

Crd: crudo; Coc: cocido

a)Legumbres. Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura. 2016. www.fao.org.

b)Jury G, Urteaga C. Porciones de Intercambio y Composición Química de los Alimentos de la Pirámide Alimentaría Chilena, INTA, Universidad de Chile. 1997.

c)Gattás V. Guía de la composición nutricional de alimentos naturales, de la industria y preparaciones chilenas habituales. INTA-Universidad de Chile. 2da. Ed. 2011

d)Multari S, Neacsu M, Scobbie L, Cantlay L, Duncan G, Vaughan N, Stewart D, Russell WR. Agric Food Chem 2016; 64: 7800-7811.

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f)Alajaji S, El-Adawy T. J Food Compost Anal 2006; 19: 806-812.

g)Israr B, Frazier RA, Gordon MH. Food Chem 2013; 141: 1690-1693.

h)Jukanti AK, Gaur PM, Gowda CLL, Chibbar RN.

El contenido de polifenoles totales ha sido cuantificado por el método Folin-Ciocalteu en numerosas variedades de legumbres. En el caso de los porotos, estos análisis han arrojado valores que van desde 0,1 a 3,8 mg (mg EAG/g, equivalentes de ácido gálico) que fluctúan de acuerdo al nivel de pigmentación que presenta la cubierta de la semilla5,23,24. Estos valores son comparables a los reportados para el garbanzo (0,1 a 3,2 mg EAG), sin embargo, en lentejas estos compuestos alcanzan hasta 14 mg EAG23.

En el grupo de los polifenoles se pueden distinguir flavonoides y no flavonoides. Los primeros pueden ser subclasificados en antocianidinas, flavanoles, flavanonas, flavonoles, flavonas e isoflavonas; mientras que en el grupo de los no flavonoides se encuentran alcoholes monofenólicos, ácidos fenólicos y estilbenos. La cuantificación del contenido de flavonoides totales en porotos estima un contenido de 0,2 a 7,0 mg de flavonoides, expresado como mg de rutina por gramo de peso seco5. Otros análisis han identificado flavonoides específicos en garbanzos (quercetina y miricetina), habas (epicatequina, apigenina y luteolina), arvejas (apigenina y luteolina)25. La presencia de ácidos fenólicos también ha sido determinada; en garbanzos predomina el ácido p-hidrobenzoico, como el principal ácido fenólico, mientras que, en arvejas secas, la fracción de ácidos fenólicos, compuesta por el ácido p-hidrobenzoico y el ácido protocatequínico, predomina por sobre los flavonoides; en el caso de las habas, sólo se detectó la presencia de ácido gálico25.

La abundancia de estos compuestos con potencial actividad antioxidante parece no ser afectada por la cocción24. El curso temporal de la presencia de flavonoides en la circulación sanguínea, determinada tras el consumo de porotos de soya, exhibe un patrón bifásico, con un incremento registrado una hora post-ingesta, seguido de una segunda elevación 3-4 veces mayor que la primera y observada 5-6 horas después de ingerir las legumbres. Se sugiere, con ello que, el mayor contenido de flavonoides se libera durante la fermentación colónica, desde la matriz vegetal que contiene a estos compuestos gracias a la acción de la microbiota26.

Una dieta rica en flavonoides se asocia con una reducción en el riesgo a padecer enfermedades crónicas no-transmisibles. Por ejemplo, la epicatequina administrada en ratas previno el daño renal inducido por una dieta alta en fructosa27, y en diversos modelos celulares de cáncer, la epicatequina y la protocatequina presentan algún grado de citotoxicidad en células neoplásicas28,29, un efecto que podría estar mediado por la inducción de apoptosis en líneas celulares de cáncer de colon y mama30,31. Es interesante destacar que el contenido total de polifenoles, asociado a la pigmentación de las semillas de porotos, también se traduce en la capacidad de inhibir la proliferación en líneas celulares con origen neoplásico, tales como Caco-2, A549 y MCF-724.

Los fitoesteroles corresponden a esteroles y estanoles, sus estructuras químicas comparten cierta relación con el colesterol, aunque presentan grupos adicionales como un grupo etilo (sitosterol) o un grupo metilo (campesterol) en su cadena lateral. El contenido total de fitoesteroles detectado en porotos fue de 134 mg, mientras que en arvejas fue de 242 mg por cada 100 gramos de producto seco32 (Tabla 4). El sitosterol, el campesterol y el estigmasterol son los fitoesteroles comúnmente reportados en legumbres y el principal efecto benéfico para la salud consiste en reducir el riesgo cardiovascular mediado por una disminución en los niveles de lipoproteína de baja densidad (LDL) plasmáticos33. Por ejemplo, un estudio realizado con dos grupos diagnosticados con hipercolesterolemia, 30 sujetos sometidos a tratamiento con estatinas y otros 32 sin tratamiento, fueron sometidos a la ingesta de grasa vegetal con fitoesterol (2,5 g/día) por 8 semanas, transcurrido este período se observó una disminución en los niveles de LDL plasmático de un 10-15% en ambos grupos34. Cabe señalar que, por cada 1% de reducción en los niveles de LDL plasmáticos se reduce la mortalidad cardiovascular en otro 1%35.

Tabla 4 Algunos compuestos bioactivos detectados en semillas de legumbres 

Especie (Nombre científico) Ácido Fítico (gf/kg) Crudo Ácido Fítico) (gr/kg Cocido Polifenoles totales (mg Eq de ácido gálico/g peso seco) Ácidos fenólicos (mg/kg peso seco) β-sitosterol Fitoesteroles (mg/100g) Campesterol Estigmasterol
Poroto (Phaseolus vulgaris) 3,9 ± 0,8c 6,8 ± 0,3a
3,3-5,7f 0,3-3,8m
12 ± 0,4g 12 ± 0,8g 1,6-5,8n
9,8 ± 0,3h 0,1-0,3r
6,2 ± 0,1
6,8 ± 0,2j 3,6 ± 0,1j
18,7 ± 1l 12,2 ± 1l
Garbanzo (Cicer arietinum) 12-22d 1,4 ± 0,1a 27,5-107p 160 ± 7q 21 ± 1q 23 ± 1q
12,1 ± 0,9e 8,6 ± 0,6e 0,13s
16 ± 0,4l 15,4 ± 0,4l 0,8 ± 0,1t
Lenteja (Lens culinaris) 12,4 ± 0,4k 0,2 ± 0,01k 0,26n
15,1 ± 0,8l 9,6 ± 0,5l 1,4 ± 0,1o 123 ± 4q 15 ± 1q 20 ± 1q
5,9 ± 0,3t 14,3 ± 0,5t
Arveja seca (Pisum sativum) 6,3-7a 6-6,6a 1,1 ± 0,1s 57-248p 191 ± 1q 25 ± 7q 26 ± 1q
2,6-4,3b
2,4 ± 0,5c
Haba seca (Vicia faba) 23-138p

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Índice glicémico (IG)

El índice glicémico corresponde a un parámetro fisiológico capaz de informar cómo el consumo de un alimento afecta la homeostasis de la glucosa del individuo. Se espera que, tras consumir carbohidratos de la dieta, la glicemia se eleve transitoriamente hasta por dos horas, un fenómeno característico del período postprandial. Un estudio sistemático del IG realizado en ~1.100 individuos enfrentados al consumo de 780 alimentos diferentes, permitió categorizar al consumo de legumbres como un alimento de bajo IG36. Estos valores han sido estandarizados en referencia al efecto de una masa equivalente de glucosa y han servido como la base para investigar la incorporación de legumbres en la dieta, ya sea como suplemento, harina u otros insumos, sobre parámetros sistémicos durante el período postprandial37,38. Un estudio en sujetos sanos, aleatorio y controlado con un grupo placebo, evaluó la ingesta de una preparación alimenticia basada en un extracto de porotos (1,5 – 3 g/día) sobre índices postprandiales como la glicemia, la insulina y la proteína reactiva C. Estos parámetros mostraron valores significativamente menores comparados al grupo control y, además, se reportó un efecto positivo en la saciedad de los individuos que ingirieron el extracto39. Otros estudios también han explorado la incorporación de harinas de garbanzos en el desayuno, con resultados positivos pero discretos, que apuntan a un mejor control de la glicemia de los sujetos que consumieron pan elaborado con harina de garbanzos40. En cualquier caso, la combinación de legumbres con otros alimentos ha sido evaluada con resultados positivos en la respuesta glicémica de los individuos, lo que permite establecer recomendaciones basadas en evidencia obtenida en un escenario alimentario realista41.

Algunos estudios han explorado los efectos metabólicos no-inmediatos de la ingesta de legumbres. Nilsson y sus colaboradores42, evaluaron el efecto de la ingesta de legumbres pasadas 11-14 horas en dos grupos de individuos sanos, uno que incorporó una ración de porotos (50 g) al final del día mientras que el otro, consumió una cantidad equivalente en hidratos de carbono en forma de pan blanco. Al día siguiente, tras ingerir un desayuno estándar, el grupo que ingirió la ración de legumbres no sólo experimentó menores alzas de la glucosa e insulina circulantes, sino que también menores niveles de interleuquinas pro-inflamatorias, tales como IL-6 y IL-18, junto con presentar menores niveles de ghrelina y un mayor grado de saciedad42. Intervenciones dietarias más largas, sobre 8 semanas, han sido evaluadas en poblaciones caucásicas y asiáticas, entre grupos de individuos sanos y con diagnóstico de diabetes. En todos los reportes, la inclusión de legumbres como parte de un estilo dietario más saludable, apuntan a una mejora cuantificable en marcadores sistémicos como la hemoglobina glicosilada (HbA1c) y el LDL circulante, entre otros43,44.

El efecto de las legumbres sobre la respuesta glicémica observada se explica por el tipo de carbohidratos ingeridos. La amilosa, que alcanza un 30 a 40% de los almidones, está combinada con almidones resistentes a la acción enzimática del intestino delgado y en consecuencia, proceden hacia el intestino grueso donde ocurren los procesos de fermentación. Además, la presencia de ácido fítico interfiere con la actividad de enzimas encargadas de degradar los polímeros de carbohidratos, tales como la α-glucosidasa y α-amilasa45.

Apetito y saciedad

La saciedad inducida por los alimentos se entiende como el tiempo que le toma al individuo estar dispuesto a ingerir alimentos nuevamente. En un estudio que evaluó el hambre, saciedad y plenitud en 28 individuos adultos y sanos (14 mujeres y 14 hombres) luego de ingerir preparaciones isocalóricas: en base a carne (26 g proteína/3 g fibra) y otra en base a legumbres (17 g proteína/12 g fibra); señala que los individuos que recibieron la comida en base a legumbres reportaron mayor plenitud, saciedad y menos hambre transcurridos 15 minutos del ensayo, la tendencia se mantuvo incluso transcurridas 3 horas46. Esta sensación podría estar vinculada a una disminución en la secreción de ghrelina inducida por las legumbres, como lo reporta un estudio en humanos (6 mujeres y 6 hombres) sometidos a una comida estándar comparada con una tableta de extracto de poroto47. Otras observaciones confirman que una comida basada en legumbres evoca menores niveles de ghrelina comparada con comidas convencionales, y además, aumenta la secreción de péptido YY (PYY) y GLP-2, ambas hormonas consideradas anorexigénicas43. Probablemente, la interacción de las legumbres con el colon está estrechamente vinculada a este efecto global, ya que los ácidos grasos de cadena corta producidos por la fermentación microbiana se asocian con un aumento en la expresión de proglucagón, PYY, y la liberación de GLP-1 en un modelo animal47,48.

Enfermedades cardiovasculares (ECV)

Según los indicadores de salud del año 2010, la morbimortalidad por ECV ocupa el primer lugar en Chile, con una tasa de mortalidad observada de 148 por cada 100.000 habitantes49. La incorporación de legumbres en la dieta es altamente recomendable para disminuir la prevalencia de ECVs. Un meta-análisis compuesto por 14 estudios que combinó los resultados obtenidos de 367.000 sujetos, permitió observar una disminución del 10% en la incidencia para enfermedades cardiovasculares en el grupo de sujetos que consumían legumbres (1 porción/día o 3-4 porciones/semana). Al estratificar los tipos de ECV, el consumo de legumbres fue asociado con una disminución del riesgo a padecer cardiopatías coronarias, no así en el riesgo a padecer accidentes cerebrovasculares50. Estos resultados concuerdan con el efecto protector del consumo de fibra, cuyo contenido es importante en las legumbres, por cada 7 g/día de fibra ingerida el riesgo de padecer enfermedades cardio- y cerebro-vasculares disminuye un 9%51.

La relación inversa entre consumo de legumbres y riesgo cardiovascular podría ser explicada en parte por la disminución en los niveles séricos totales de colesterol y LDL encontrados en sujetos que consumen legumbres distintas al poroto soya52. Por ejemplo, individuos sometidos a una dieta que incluye 140 g de garbanzos/día provocó reducciones significativas en el colesterol total sérico y el colesterol asociado a lipoproteínas de baja densidad (LDL-C) comparado con los sujetos sometidos a una dieta basada en trigo y cereales por 5 semanas53. Interesantemente, el consumo de alimentos con índice glicémico bajo no es suficiente para provocar la disminución en estos factores de riesgo, la incorporación de fibra en la dieta es un requisito importante para inducir un mejor control de la lipidemia54. Estudios con animales de experimentación han arrojado algunas luces sobre los mecanismos que podrían estar operando en el control de la homeostasis de lípidos a nivel sistémico. Grupos de ratas fueron alimentadas con 3 tipos de dietas: una normal, alta en grasas y alta en grasa suplementada con garbanzos. Transcurridos 8 meses de tratamiento, el grupo de animales que recibió el suplemento con garbanzos presentó menor abundancia de tejido adiposo visceral, mejores valores en el perfil lipídico y menor resistencia a insulina comparado con el grupo que recibió la dieta alta en grasas solamente. Además, los autores determinaron una mayor actividad de la lipoproteína lipasa en aquellas ratas con dieta alta en grasas y suplementada con garbanzos, lo que es consistente con una disminución en la concentración de triglicéridos en músculo e hígado55. En resumen, existe evidencia que apoya la noción de un beneficio cardiovascular por consumo regular de legumbres, un efecto que podría estar mediado por disminución del contenido sérico de colesterol libre y asociado a proteínas.

Microbiota

La microbiota intestinal está constituida por trillones de bacterias que colectivamente poseen 150 veces más genes que el genoma humano. Cada individuo adquiere su microbiota al nacer y lo acompañará durante el curso de su vida. En términos funcionales, se comporta como un organismo multicelular capaz de interactuar de diversas maneras con el huésped, su composición es dinámica y obedece al estado nutricional y metabólico del huésped56.

La mayoría de los elementos de difícil digestión tales como los polímeros de celulosa, correspondientes a las paredes celulares, fibra y carbohidratos resistentes a la digestión, entran a un proceso de fermentación anaeróbica en el intestino grueso, necesario para liberar muchos de los metabolitos atrapados en la estructura vegetal y producir ácidos grasos de cadena corta (acetato, propionato, butirato, entre otros)57. Estos últimos son esenciales para la bioenergética de las células epiteliales del intestino58 y pueden establecer un pH en el lumen del intestino grueso proximal cercano a 5,5-6,5, condiciones que protegen de la colonización de bacterias patogénicas como Salmonella spp. y Escherichia Coli59.

En efecto, la fermentación de semillas pre-digeridas de habas (Vicia faba) y lupino (Lupinus albus) en cultivos anaeróbicos generó niveles importantes de ácidos grasos de cadena corta cercanos a 81 mM (lupino) y 78 mM (habas). Los grupos microbianos cuya abundancia fue favorecida significativamente fueron Bifidobacterium spp., Lactobacillus-Enterococcus, Atopobium, Bacteroides-Pretovella, Clostridium coccoides-Eubacterium rectale, Faecalibacterium prausnitzii and Roseburia intestinalis60. Este impacto sobre la flora bacteriana sugiere que las legumbres constituyen ingredientes atractivos para el diseño de nuevos alimentos funcionales, dirigidos a promover la salud humana a través de la prevención del desarrollo de desórdenes metabólicos y gastrointestinales que incluyen síndrome de intestino irritable, obesidad y diabetes, entre otras61.

Cáncer colo-rectal

Los cánceres digestivos en su conjunto son responsables del 41,8% del total de los fallecimientos por cáncer. El cáncer colo-rectal es la segunda causa de muerte después del cáncer gástrico49, con un 5,9% del total de las muertes por cáncer.

Existe evidencia de una relación positiva entre el consumo de legumbres y la disminución del riesgo asociado al cáncer colo-rectal. Una cohorte de 2.818 individuos seguida por 26 años concluyó que el consumo de legumbres con una frecuencia de 3 veces/semana disminuye el riesgo de presentar pólipos colo-rectales (OR 0,67)62,63. Complementario a esta observación, un meta-análisis comprendido por 32 artículos que analizó la relación entre patrones dietéticos y el riesgo de padecer cáncer colo-rectal y adenomas, indicó que patrones dietéticos saludables que incluyen el consumo regular de frutas, verduras, alimentos bajos en grasa, pescados, aves y legumbres se asocia con una disminución en el riesgo de padecer cáncer colo-rectal de (OR 0,45 a 0,90). Un resultado totalmente opuesto fue encontrado al observar la asociación de patrones dietéticos tradicionales que incluyen consumo de carnes procesadas, papas, alimentos altos en grasas y bajo consumo de frutas y legumbres, el cual se asoció con un aumento del riesgo de cáncer colo-rectal (OR 1,18 a 11,7)64.

Modelos animales y celulares sugieren que las saponinas contenidas en las legumbres podrían estar mediando este efecto protector sobre el epitelio intestinal. En particular, una dieta suplementada con harina de garbanzo (10%) por 10 semanas fue efectiva para disminuir un 64% la formación de focos aberrantes de criptas colónicas en un modelo murino de tumores inducidos65,66. Experimentalmente, la incubación con apigenina (0-50 μM) por 24 horas en células HCT116 resultó en el arresto celular de esta línea celular, un efecto mediado por el aumento en la expresión de proteínas p53, p21CIP1 y WAF1, las cuales inhiben a la quinasa dependiente de ciclina30,67. La inhibición de la proliferación también ha sido observada en células Caco-2 tratadas por 48 horas a distintos extractos hidrofílicos de legumbres, siendo el extracto de lentejas el que exhibió el mayor efecto antiproliferativo68. Otros estudios han reportado que la apigenina (6,25 a 50 μM) provoca condensación cromosómica y formación de cuerpos apoptóticos, rasgos característicos de muerte celular programada, lo cual fue confirmado por la activación de caspasas y corte proteolítico de PARP30.

CONCLUSIONES

La compilación de datos presentados en este trabajo permite actualizar la información respecto de los efectos beneficiosos que podrían resultar del consumo habitual de legumbres. Transitar desde la descripción del contenido en macro y micro-nutrientes de especies de legumbres hacia los mecanismos fisiológicos involucrados por la metabolización de sus constituyentes, permite identificar a la fermentación colónica, como un proceso crucial para mantener una relación saludable entre la flora intestinal y la barrera epitelial. La generación de ácidos grasos de cadena corta, con la concomitante acidificación del lumen intestinal, son condiciones claves que evitan la colonización por bacterias de carácter patogénico y no menos importante, es que la diversidad microbiana en conjunto con los metabolitos generados in situ promueven un balance de la respuesta inmunológica debido a la cercanía con células inmune residentes del epitelio intestinal (Figura 1).

Durante el tránsito intestinal se produce la liberación de fitoesteroles y flavonoides, como la apigenina, que podrían controlar la proliferación descontrolada de colonocitos y así, evitar la aparición de pólipos y eventualmente, disminuir la prevalencia del cáncer colo-rectal. En términos metabólicos, es indudable que la degradación pausada y tardía de almidones resistentes a la digestión, también induce una respuesta integral del sistema gastrointestinal para coordinar no sólo la sensación de saciedad y placer, que debe acompañar a la ingesta de una comida satisfactoria, sino que además promueve la liberación sistémica de hormonas que modulan el uso y, en consecuencia, el tiempo de permanencia de la glucosa circulante (Figura 1).

Es interesante destacar que procesos básicos comúnmente empleados durante la preparación de las legumbres no afectan mayormente su composición y naturalmente sus beneficios se mantienen. Esta observación ha alentado el estudio de preparaciones que incorporan harinas o suplementos derivados de legumbres en presentaciones alimentarias cotidianas, como el pan. Este tipo de iniciativas deberían ser exploradas con mayor interés por la industria, particularmente porque las legumbres ofrecen altos contenidos de proteínas y fibra que hoy en día enfrentan una demanda creciente por parte de una población cada vez más exigente. De hecho, la inclusión de harinas derivadas de legumbres ha sido evaluada en diferentes entornos, sin embargo, mayores esfuerzos deberían estar orientados a segmentos de la población, que por sus estilos de vida no tan saludables, caen en riesgo de padecer patologías cerebro y cardio-vasculares. En términos económicos, las pérdidas por enfermedades crónicas se estiman cercanas a los $17 trillones de dólares entre el 2011 y el 2030, por lo que promover su consumo de manera activa en la población corresponde a una iniciativa perfectamente alineada con políticas públicas que mejoren el bienestar de la población69.

Es evidente que el consumo de legumbres no sólo es recomendable desde la perspectiva de los beneficios fisiológicos a los que podría optar un individuo al consumirlos, sino también porque al incluirlos en la dieta de forma regular comienza a operar un círculo virtuoso que conduce a una disminución en la ingesta de productos ultra-procesados. En términos culturales, el ejercicio de preparar y consumir legumbres reaviva la presencia de platos tradicionales, de manera tal que la matriz productiva se orienta hacia cultivos cuya producción está en armonía con un principio de sustentabilidad medioambiental. A modo de ejemplo, la implementación de una dieta mediterránea, que promueve entre otras cosas, la sustitución de la carne por legumbres o pescado, constituye una disminución importante en el impacto ecológico, la huella de carbono y agua asociados con su producción70.

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Recibido: 15 de Junio de 2017; Aprobado: 15 de Diciembre de 2017

Dirigir Correspondencia a: Omar Porras, PhD, Laboratorio de Biología Celular. Instituto de Nutrición y Tecnología de los Alimentos. Universidad de Chile, Av. El Líbano 5524, Macul, Santiago, Chile. E-mail: omar.porras@inta.uchile.cl

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