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Revista chilena de nutrición

On-line version ISSN 0717-7518

Rev. chil. nutr. vol.47 no.5 Santiago Sept. 2020

http://dx.doi.org/10.4067/s0717-75182020000500848 

Artículo de Revisión

Oligosacáridos y polisacáridos no digeribles: una fuente de salud para los adultos mayores

Non-digestible oligosaccharides and polysaccharides: a source of health for older people

Carlos Vera1  * 

Claudia Ubilla2 

Cecilia Guerrero2 

Jessica López3 

Jennyfer Flórez-Méndez4 

Rubén Bustos5 

1Departamento de Biología, Facultad de Química y Biología. Universidad de Santiago de Chile, Santiago, Chile.

2Escuela de Ingeniería Bioquímica. Facultad de Ingeniería. Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Valparaíso, Chile.

3Escuela de Alimentos. Facultad de Ciencias Agronómicas y de los Alimentos. Pontificia Universidad Católica de Valparaíso, Valparaíso, Chile.

4Centro de Estudios de la Universidad de Santiago (CEUS Llanquihue). Universidad de Santiago de Chile. Llanquihue, Región de Los Lagos, Chile.

5Departamento de Ingeniería Química. Facultad de Ingeniería. Universidad de Santiago de Chile, Santiago, Chile.

RESUMEN

Los adultos mayores son especialmente vulnerables a sufrir enfermedades asociadas al tracto gastrointestinal, ya que el envejecimiento conlleva naturalmente a un desbalance en la diversidad y cantidad de los microorganismos presentes en el intestino. Por ello, la suplementación de su dieta con oligosacáridos y polisacáridos no digestibles (OPND) ha cobrado gran relevancia científica. Esto, con el propósito de prevenir y revertir, en parte, los cambios negativos en la microbiota intestinal derivados del envejecimiento. Se ha observado que la suplementación de OPND en adultos mayores genera variados beneficios, entre los que destacan una mejora en el sistema inmune, una mayor absorción de calcio, reducción en la incidencia de alergias, reducción de la constipación y una disminución en los niveles de glicemia y colesterol sanguíneos. Debido a que, los efectos del consumo de OPND en adultos mayores han sido escasamente discutidos en la literatura científica en idioma castellano, el propósito de esta revisión es abordar el tema haciendo énfasis en la realidad chilena y latinoamericana. Ello, con miras a fomentar la incorporación de OPND en alimentos y programas de alimentación dirigidos específicamente a personas de la tercera edad.

Palabras clave: Ingrediente funcional; Oligosacáridos no digestibles; Polisacáridos no digestibles; Prebióticos

ABSTRACT

Since aging naturally leads to an imbalance in the diversity and quantity of microorganisms present in the intestine, older people are particularly vulnerable to diseases associated with the gastrointestinal tract. Thus, supplementing the diet of elderly persons with non-digestible oligosaccharides and polysaccharides (OPND) has gained scientific relevance. Supplementation aims to prevent and (partially) revert the negative changes in intestinal microbiota due to aging. It has been observed that OPND supplementation in older adults provides several benefits, including an improvement in the immune system, increased calcium absorption, a reduction in the incidence of allergies, a reduction in constipation and a decrease in blood levels of cholesterol and glucose. Because the effects of OPND supplementation in older adults has been scarcely discussed in the scientific literature in the Spanish language, the purpose of this review is to address the issue with emphasis on the Chilean and Latin-American reality. The article promotes the incorporation of OPND in processed food and feeding programs specifically designed for older people in Latin America.

Keywords: Functional ingredient; Non-digestible oligosaccharides; Non-digestible polysaccharides; Prebiotics

INTRODUCCIÓN

La utilización de oligosacáridos y polisacáridos no digeribles (OPND) toma cada vez más fuerza en la industria de alimentos latinoamericana. Esto, debido a que dichos compuestos son considerados ingredientes funcionales, vale decir, proveen beneficios a la salud que van más allá de su función nutricional1. Así, su incorporación en alimentos formulados es particularmente favorable para los consumidores. En la figura 1 se presentan los principales beneficios derivados del consumo OPND en adultos mayores. Los mecanismos de acción de estos compuestos son discutidos a lo largo de este artículo utilizando un enfoque de revisión narrativa2.

Figura 1 Principales beneficios del consumo de oligosacáridos y polisacáridos no digestibles en adultos mayores. 

Los OPND son carbohidratos que no pueden ser digeridos ni absorbidos en el tracto intestinal superior. Por ello, llegan intactos al colon, donde son fermentados por la microbiota allí presente3. Esto genera una gran variedad de efectos fisiológicos favorables en los consumidores, entre los cuales destacan: una reducción del estreñimiento, una disminución en el riesgo de contraer cáncer de colon y un descenso en los niveles sanguíneos de colesterol, triglicéridos y glucosa; lo cual redunda en una menor incidencia de enfermedades coronarias3,4,5,6. Además, se ha observado que el consumo de OPND fomenta una mayor saciedad, la pérdida de peso corporal, la absorción de minerales, provoca una mejora en el sistema inmune y un incremento en la población de lactobacilos y bifidobacterias en el intestino grueso3,4,5,6.

Las bondades de los ingredientes funcionales, y en particular de los OPND, adquieren mayor relevancia cuando se toma en consideración el estilo de vida contemporáneo occidental en el cual estamos inmersos. Este conlleva, en mayor o menor medida, altos niveles de estrés, sedentarismo, malnutrición, tabaquismo y un alto consumo de bebidas alcohólicas por parte de la población1,7. Lo anterior se traduce en problemas de salud directamente ligados a los hábitos y al estilo de vida como, por ejemplo, obesidad, diabetes, cáncer, enfermedades coronarias, cirrosis y alergias1,7. Siendo todas ellas enfermedades no transmisibles (ENT) que tienen muy alta prevalencia en Latinoamérica, especialmente en los sectores más vulnerables de la sociedad8. Frente a este escenario, el desarrollo de políticas públicas que favorezcan el consumo OPND y otros ingredientes funcionales ha sido propuesto como una herramienta para contribuir a frenar el avance de dichas afecciones en la población. Esta estrategia, ha sido positivamente valorada por los consumidores, las organizaciones gubernamentales, los medios de comunicación y por la industria alimentaria9. En este contexto, es importante enfatizar que los OPND no son fármacos desarrollados en un laboratorio para curar dichas afecciones. Por el contrario, son compuestos que se encuentran naturalmente en una gran variedad de alimentos tradicionalmente consumidos por la población, tales como frutas, verduras, hortalizas, leguminosas, granos y algas6,10. Así, su incorporación en alimentos procesados cumple más bien un rol de suplementación en la dieta contemporánea occidental. Puntualmente, en el caso de Chile la suplementación de ingredientes funcionales en alimentos procesados resulta una estrategia interesante de evaluar, ya que menos del 5% de la población chilena tiene un consumo saludable de alimentos y la mayor parte presenta un alto consumo de lípidos y carbohidratos refinados11. Además, se ha reportado que el mayor costo de los alimentos saludables determina la selección de los alimentos en segmentos de menores ingresos socioeconómicos11. Por otro lado, los OPND son atractivos para la industria de alimentos, porque además de lo previamente señalado, su producción suele estar asociada a la revalorización de desechos y/o subproductos de la misma industria, permitiendo el desarrollo de procesos basados en los conceptos de economía circular12,13,14 y química verde1; paradigmas, que hoy por hoy, toman cada vez más fuerza en el sector productivo. En la tabla 1, se presentan ejemplos de alimentos procesados en los cuales se han incorporado OPND y las propiedades funcionales que su adición en ellos les confiere15,16,17,18. En esta tabla, es posible apreciar que los OPND no sólo otorgan a los alimentos la capacidad de modular positivamente la salud de los consumidores sino que también, mejoran la textura y la palatabilidad de los alimentos, y permiten el remplazo parcial de azúcares y grasas, reduciendo el contenido calórico de los productos en los que son incorporados15,16,17,18.

Tabla 1 Aplicación de OPND en alimentos procesados. 

Tipos de alimentos Productos OPND Propiedad funcional
Lácteos Fórmulas para recién nacidos e infantes, yogurt, kéfir, ymer, mantequilla, leche cultivada, filmjolk, koumiss, helado, queso mozzarella, queso petit-suisse Inulina, FOS, GOS, XOS, polidextrosa Reducción en el contenido calórico, reemplazo de azúcar, mejora en la textura y palatabilidad, aporte de fibra y actividad prebiótica
Bebidas Bebidas simbióticas a base de soja, simbiótico de soya-yacón, jugos, sake, miso y salsa de soja Inulina, FOS y GOS Reducción en el contenido calórico, reemplazo de azúcar, mejora en la palatabilidad y estabilización de la espuma, aporte de fibra y actividad prebiótica
Productos de panificación Pan, galletas, pastel de naranja, pastel de chocolate y magdalenas Inulina, FOS y GOS Remplazo de grasas y azúcar, mejora de la textura, aporte de fibra y actividad prebiótica
Confitería, chocolates y extruidos Mousse de chocolate, leche de chocolate, confitería libre de azúcar, pasta, spaghetti y snacks Inulina, FOS Reducción en el contenido calórico, reemplazo de azúcar, resistencia a la temperatura y aporte de fibra
Edulcorantes Remplazos de la sacarosa bajos en calorías Fructanos de agave Mejora en la palatabilidad y aporte de actividad prebiótica
Cárnicos Salchichas, empanadas de carne, salchichas de mortadela, hamburguesas, salchichas cocidas, salchichas fermentadas secas Inulina, fibra de trigo, fibra de avena, β-glucanos y polidextrosa Reemplazo de grasa, mejora en la textura, aumento de la estabilidad del producto y aporte de fibra
Alimentos para mascotas, ganadería y acuicultura Piensos para animales de compañía (perros, gatos, caballos) y ganado (gallinas ponedoras, pollos de engorde, pavos, cerdos, terneros, conejos y animales acuáticos) Inulina y FOS Aporte de fibra y actividad prebiótica

Adaptada de (15-18).

Desde que las primeras evidencias de la actividad biológica de los OPND surgieron, hasta su incorporación a gran escala en alimentos, han transcurrido cerca de seis décadas. Entre los reportes pioneros respecto del uso de los OPND como ingredientes funcionales, se encuentra el trabajo de Petuely19, quien en 1957 demostró el rol de la lactulosa como compuesto bifidogénico y modulador del sistema inmune en recién nacidos alimentados con fórmulas lácteas suplementadas con este disacárido sintético. En Japón, 20 años después se propuso formalmente la suplementación de las fórmulas para recién nacidos con galacto-oligosacáridos20. Esto, porque la leche de vaca, que es la base de las fórmulas infantiles, no posee una cantidad apreciable de oligosacáridos no digestibles, lo cual impacta negativamente en el desarrollo de la microbiota y en el sistema inmune de los recién nacidos20. Entre 1984 y 1995, con apoyo gubernamental, se llevaron a cabo en Japón estudios masivos respecto de los efectos fisiológicos de los alimentos y con base en esta evidencia científica, se estableció en 1991 un marco regulatorio pionero para los alimentos funcionales21. En éste, se estipula que si un alimento funcional posee suficiente evidencia que apoye un efecto positivo en la salud, puede ser aprobado por el gobierno como FoSHU (Food for Specified Health Uses) y ser comercializado con reivindicaciones específicas respecto de sus efectos favorables en la salud22. La aparición de esta nueva regulación en Japón promovió la incorporación de numerosos OPND en diversas matrices alimentarias22,23,24. Esta tendencia, se propagó vertiginosamente al resto del mundo. El concepto de alimento funcional aparece nítidamente en Europa a finales de 1990 y se consolida durante la siguiente década, expandiéndose rápidamente a los mercados de América del Norte y Latinoamérica25. Si bien, inicialmente el uso de los OPND estuvo ligado a la suplementación de fórmulas lácteas para recién nacidos e infantes, rápidamente también se consideró su aplicación en la suplementación de la dieta de adultos mayores26,27,28,29,30. Esto, con el propósito de prevenir y revertir los cambios negativos en la microbiota intestinal (MI) relacionados con el envejecimiento, los que redundan en alteraciones en la función del tracto gastrointestinal, de la dieta y de la reactividad del sistema inmune4,26,31,32.

Debido a que los efectos del consumo de OPND en adultos mayores han sido escasamente discutidos en la literatura científica en idioma castellano, el propósito de esta revisión es abordar el tema haciendo énfasis en la realidad chilena y latinoamericana. Ello, con miras a promover la incorporación de OPND en alimentos y programas de alimentación dirigidos específicamente a personas de la tercera edad. Esto, creemos cobra gran relevancia en un país como Chile, que al igual que en muchos otros, está experimentando una inversión de su pirámide poblacional.

Efecto de los OPND en adultos mayores

Recientemente, se ha sugerido que la industrialización ha tenido un efecto negativo en la MI de la población occidental. Cambios en el estilo de vida, el consumo de alimentos procesados y las prácticas médicas modernas han provocado una reducción en la diversidad de la MI, la pérdida de ciertos grupos filogenéticos que la componen y consecuentemente, cambios en la capacidad funcional de la misma. Esto, en su conjunto estaría contribuyendo al aumento de problemas de salud modernos como la diabetes y la obesidad33. Dentro de este contexto, la población de adultos mayores está en una posición especialmente vulnerable a sufrir enfermedades asociadas al tracto gastrointestinal, ya que su envejecimiento conlleva naturalmente a un desbalance en la diversidad y cantidad de los microorganismos presentes en el intestino34. Adicionalmente, este segmento de la población presenta condicionantes como la pérdida de piezas dentales, que restringen la ingesta de OPND desde alimentos no procesados35. Por este motivo, se ha propuesto la suplementación de la dieta de los adultos mayores con OPND como una estrategia para reestablecer el balance de la microbiota y reducir los problemas asociados al envejecimiento del tracto digestivo4,26,31,32. Recientemente, Carlson et al.6 han clasificado en ocho categorías los principales efectos de la fibra prebiótica. Estas categorías son utilizadas a continuación para analizar los efectos de los OPND documentados en adultos mayores (Tabla 2).

Tabla 2 Efectos de los OPND en adultos mayores. 

Categoría Sujetos de estudio Edad (años) OPND evaluado Tipo de estudio Principales hallazgos Ref
Composición de la microbiota intestinal 28 mujeres, 16 hombres 64-79 GOS (5.5 g/d) 24 semanas Cruzado, doble ciego y con placebo controlado Aumento significativo de bacterias beneficiosas, a expensas de grupos menos beneficiosos en comparación con la línea de base y el placebo 38
74 adultos institucionalizados >70 FOS (dosis diaria de 1.3 g/250 mL) 12 semanas Prospectivo, aleatorizado, doble ciego, controlado No se detectaron cambios significativos de la microbiota intestinal 43
33 voluntarios 50-81 GOS (4 g/d). 12 semanas Cruzado, doble ciego, aleatorio y con placebo controlado Incremento del número de bifidobacterias en las heces 39
Ratones con microbiota humanizada (adultos saludables/frágiles) Dextrina de trigo, almidón resistente, polidextrosa, fibra de maíz soluble y GOS. 26 semanas Estudio cruzado Cambios en la dieta mostraron un mayor efecto en la composición de la microbiota, que la suplementación de prebióticos 40
26 mujeres, 14 hombres padeciendo SBID 23-55 FOS (2.5 g/d) después del tratamiento con rifaximina. 7 días. Aleatorio El uso de FOS mejoró significativamente los síntomas del SBID después del tratamiento con antibióticos 46
19 adultos mayores institucionalizados 77-94 FOS (8 g/d) 3 semanas Pre y post test Aumento de dos órdenes de magnitud en el conteo de bifidobacterias y una disminución en la expresión de IL-6 en monocitos en la sangre periférica 41
Producción de metabolitos Ratones de avanzada edad 22-25 meses Inulina 5% de la dieta 4 semanas Factorial El consumo de inulina provocó una mayor producción que de SCFA, lo se correlaciono con un perfil microglial más anfinflamatorio 51
35 mujeres (institucionalizadas) con síntomas de constipación 68-89 Lactosa o inulina (20-40 g/d). 19 días Controlado, aleatorizado con ciego único El consumo de inulina provoco un aumento en el conteo de bifidobacterias fecales, manteniéndose constante el número total de bacterias. La producción de SCFA se mantuvo constante, pero aumento la proporción de lactato y acetato 73
40 adultos mayores. 65-80 GOS (5,5 g/d) 14 de semana Cruzado, doble ciego, con placebo controlado, aleatorio Aumentos significativos en la concentración de bacteroides, bifidobacterias y lactato. Aumentos en los niveles de IL-10, IL-8, actividad de células NK y menor concentración de IL-1β 42
Absorción de minerales 12 mujeres postmenopáusicas 56-64 Lactulosa (5-10 g/d) 9 días Cruzado, doble ciego y aleatorio El consumo de lactulosa aumentó la absorción de Ca, observando una correlación dosis-respuesta 55
12 mujeres postmenopáusicas 55-65 GOS (10 g/d). 9 días Cruzado, doble ciego y aleatorio El consumo de GOS aumentó la absorción de Ca, sin registrarse mayor excreción de Ca en la orina 56
12 mujeres postmenopáusicas 50-70 FOS (5 g/d) 8 semanas Cruzado, doble ciego y aleatorio No se observó un cambio en la absorción intestinal Ca en mujeres sin terapia de reemplazo hormonal. Sin embargo, si se observó cambios en la absorción de calcio en mujeres en la fase posmenopáusica tardía 58
11 mujeres postmenopáusicas (sin terapia de remplazo hormonal) 50-70 FOS (10 g/d 35 días Cruzado, doble ciego) y aleatorio Mayor absorción intestinal de Mg, aparejado con mayores niveles del mineral en el plasma y orina 57
Fermentación de proteínas No se encontraron estudios en adultos mayores
Resistencia a infecciones gastrointestinales 148 adultos mayores, con enteral con sonda Media en torno a 82 años Fibra de soya (26,4 g/d) Factorial 22 La adición de fibra reduce la tasa de diarrea en pacientes con alimentación enteral por sonda continua 72
Riesgo de alergias 29 pacientes con asma y alergia a los ácaros del polvo 25-51 GOS:FOS a razón 9:1 y Bifidobacterium breve. 4 semanas Diseño paralelo, doble ciego y aleatorio Reducción en la producción de citoquinas derivadas de Th2 después de la exposición a alérgenos e incremento en el flujo espiratorio máximo. No registró un efecto sobre la inflamación bronquial y la reacción asmática tardía 80
17 voluntarios asmáticos 19-83 Inulina (12 g/d) y cepas probióticas Cruzado de 3 vías, aleatorizado, doble ciego y placebo controlado Reducción en la inflamación de las vías respiratorias, mayor control del asma y mejor composición del microbioma intestinal 81
18 pacientes alérgicos (asma, dermatitis atópica y alergia a los alimentos) 39±8,9 Lactosacarosa (3,2 g/d) 52 semanas Los niveles séricos de IgE disminuyeron significativamente, acompañados por el alivio de los síntomas alérgicos 82
Permeabilidad de la barrera intestinal 126 pacientes sintomáticos de SBID, 38 voluntarios sanos 18-89 Alta fibra: >11g de fibra/1000 cal; >5 porciones de frutas y verduras Baja fibra: <10g/1000 cal; > 50% carbohidratos en la dieta Estudio retrospectivo de aspirados colónicos y registros médicos El cambio de una dieta alta en fibra a una dieta baja en fibra y alta en azúcar desencadenó síntomas relacionados con SBID, disminuyó la diversidad microbiana del intestino delgado y aumentó la permeabilidad del intestino delgado. 74
18 adultos mayores con trastorno gastrointestinales 19 jóvenes sanos >65 >18 β-glucanos de levadura (0.5 mg/ml) y; arabinoxilanos de trigo (0.1 mg/ml) Tratamiento de biopsias colónicas en cámara de Ussing Los β-glucanos disminuyen significativamente la hiperpermeabilidad inducida por C48/80 en adultos mayores con trastornos gastrointestinales; pero no en adultos sanos. Mientras que, los arabinoxilanos reducen la hiperpermeabilidad paracelular y transcelular inducida por mastocitos en adultos sanos, pero solo atenúa la permeabilidad en adultos mayores con trastornos gastrointestinales 85
Sistema Inmune 19 adultos mayores institucionalizados 77-94 FOS (8 g/d) 3 semanas Pre y post test Aumento de dos órdenes de magnitud en el conteo de bifidobacterias y una disminución en la expresión de IL-6 en monocitos en la sangre periférica 41
10 adultos mayores 69-96 YOMO ABC PLU (simbiótico comercial: Lactobacillus rhamnosus y FOS). Dos veces al día por un mes Pre y post test Inicialmente los valores de interleucina (IL) -12, IL-6, IL-10, IL-1β y factor de necrosis tumoral (TNF)-α fueron inferiores a los valores normales, indicando un deterioro de las respuestas innatas y adaptativas adultos mayores. Post-tratamiento, los valores de IL-1β, IL-6 e IL-8 aumentaron significativamente, mientras que el resto aumento en menor medida 44
40 adultos mayores 65-80 GOS (5,5 g/d). 14 de semana Cruzado, doble ciego, con placebo controlado, aleatorio Aumentos significativos en las heces de la concentración de bacteroides, bifidobacterias y lactato. Aumentos en los niveles de IL-10, IL-8, actividad de células NK y menor concentración de IL-1β 42
50 adultos mayores con síndrome de fragilidad (institucionalizados) 66-90 7,5 g (inulina /FOS). 13 semanas Doble ciego, placebo controlado y aleatorio No se observó una mejora significativa en los criterios del síndrome de fragilidad (excepto cansancio y fuerza de agarre). 66

Composición de la microbiota intestinal

Se ha reportado que el envejecimiento modifica la composición de la MI, observándose un incremento en el número de bacterias anaerobias facultativas y Gram-negativas (principalmente enterobacterias) junto con una disminución en los lactobacilos y las bifidobacterias34,36. Además, se cree que este cambio en la ecología de la microbiota induce una inflamación intestinal subclínica, que resulta en un estado de inflamación sistémica y enfermedades crónicas en los adultos mayores37. Estudios realizados en adultos mayores muestran consistentemente que el consumo de OPND promueve la proliferación de bifidobacterias y lactobacilos, contribuyendo a una composición benigna de la MI38,39,40,41,42. No obstante, se ha observado que efecto de los OPND en la MI exhibe una fuerte dependencia del estado de salud de la población estudiada. Por ejemplo, se ha descrito que en personas mayores (no institucionalizadas) la administración de galacto-oligosacáridos (GOS) resulta en un incremento en la microbiota benéfica38,39. Empero, se ha informado que la suplementación de la dieta con OPND en adultos mayores desnutridos o riesgo de desnutrición43 y en estado de fragilidad40 tiene un efecto débil sobre la composición de la microbiota; siendo la suplementación de OPND incapaz de propiciar una composición similar de la MI a la de adultos mayores saludables40. No obstante, independientemente de una modulación favorable de la composición MI, se reportado que el consumo de OPND provoca un incremento significativo en la producción de citoquinas antiinflamatorias (IL-10) y un descenso en las citoquinas proinflamatorias (IL-6, IL-1β), lo que es un indicativo de una disminución de la inflamación del intestino en su totalidad38,42,43,44.

El sobrecrecimiento bacteriano en el intestino delgado (SBID) es una afección definida como un aumento anormal en el número de bacterias en el intestino delgado, que tiene por consecuencia una mala absorción de nutrientes y diarrea. Esto conduce, a la desnutrición y la pérdida de peso, especialmente en las personas mayores45. Tradicionalmente, esta afección ha sido tratada con antibióticos, lo que conlleva a una pérdida de la diversidad de la microbiota de todo el tracto digestivo. Por ello, el uso de OPND ha sido estudiado como un complemento posterior al tratamiento del SBID con antibióticos, obteniéndose una mejora significativa en los síntomas del SBID46. A pesar de que no corresponde al tema central de este artículo, es importante señalar que comparativamente el uso de probióticos en la prevención y el tratamiento del SBID ha sido mucho más reportado que el uso de OPND para el mismo propósito. Recientemente, un metaanálisis de la literatura indicó que la suplementación con probióticos puede reducir el SBID, la concentración de H2 y aliviar el dolor abdominal, pero es ineficaz en la prevención del SBID47.

Producción de metabolitos

La metabolización de los OPND prebióticos por parte de la MI genera una serie de productos de fermentación, dentro de los que se destacan los ácidos grasos volátiles de cadena corta, SCFA, por sus siglas en idioma inglés45. Si bien resulta difícil demostrar el efecto benéfico de los SCFA, existen numerosas evidencias que así lo sugieren48. Se piensa, que estos productos de fermentación promueven el establecimiento intestinal de células T reguladoras (Treg), las cuales tienen un rol importante en el sistema inmune. Sumado a lo anterior, los SCFA (particularmente butirato) tienen un efecto inmunosupresor sobre las células presentadoras de antígenos (entre las que resaltan las células dendríticas) y un efecto de reducción de las citoquinas proinflamatorias4,6,45. No obstante, a la fecha no existen estudios respecto de los mecanismos de acción de los SCFA en adultos mayores, por lo cual sus mecanismos de acción en esta población podrían diferir respecto de lo reportado para otros grupos etarios y modelos de estudio48. Debido a su capacidad de pasar al sistema circulatorio través de los enterocitos, el butirato y otros SCFA son considerados como los responsables de ejercer los efectos positivos de los OPND en otras partes del cuerpo49. Por ejemplo, la inflamación sistémica crónica asociada al envejecimiento puede alterar la neuroinflamación del cerebro, específicamente, provocando un cambio de la microglía a un fenotipo proinflamatorio50. Recientemente, se ha reportado que en ratones de edad avanzada el consumo de inulina incrementa la producción de butirato, acetato y otros SCFA, modifica el perfil de la MI y produce un fenotipo microglial menos inflamatorio51.

Absorción de minerales

El envejecimiento provoca una reducción en la capacidad de absorción de nutrientes, entre ellos el calcio4. Se ha descrito, que en mujeres postmenopáusicas el decrecimiento en la absorción calcio puede ser el resultado de diversos factores, entre ellos, una disminución de su transporte activo o una reducción en su difusividad efectiva en el sistema de absorción52. Además, se ha observado una fuerte correlación entre la deficiencia de vitamina D y la menor absorción de calcio en adultos mayores53. Actualmente, existe consenso en que el consumo de OPND prebióticos es una estrategia razonable para mejorar la absorción de calcio, la salud esquelética y/o prevenir fracturas54. Los mecanismos de la acción de estos carbohidratos incluyen cambios en la composición de la microbiota, producción de SCFA, cambios en el pH intestinal, modificación de biomarcadores, regulación del sistema inmune y una intrincada señalización entre el sistema intestinal y óseo54. Diversos prebióticos como inulina, oligofructosa, galactooligosacáridos (GOS), lactulosa y fructooligosacáridos (FOS) han demostrado tener un impacto significativo en la absorción de calcio para un amplio rango etario de la población6,45. Particularmente, en mujeres postmenopáusicas, el consumo de lactulosa, GOS y FOS ha demostrado incrementar la absorción de calcio y magnesio, observándose en algunos estudios una fuerte relación dosis-respuesta55,56,57,58 (Tabla 3).

Tabla 3 Disponibilidad de materias primas en chile para la producción de OPND. 

OPND Materia prima Disponibilidad en Chile
Inulina/FOS Achicoria 2.800 há sembradas exclusivamente con rendimientos de 55 ton/há.
Fucoidanos Cochayuyo 8.605 ton/año
Glucanos Avena 539 ton/año
GOS/Lactulosa Suero de quesería 790 millones de litros
Xilanos Desechos de la industria agroindustria hortofrutícola 4.3 millones de toneladas

Fermentación de proteínas

Al contrario de lo que ocurre con los OPND, los efectos de la fermentación intestinal de proteínas no digestibles o endógenas son potencialmente dañinos y pobremente entendidos59. Estudios recientes sugieren que las dietas altas en proteínas y bajas en carbohidratos, alteran el microbioma del colon, favorecen un perfil de microbiota potencialmente patogénico y proinflamatorio, disminuyen la producción de SCFA y provocan un aumento en los niveles intestinales de amoniaco, fenoles y sulfuro de hidrógeno59,60,61. Estos metabolitos comprometen en gran medida la estructura del epitelio del colon, causando inflamación de la mucosa, pero también pueden modular directamente el sistema nervioso entérico y la motilidad intestinal. Se ha observado que los efectos negativos de este tipo de dietas pueden atenuarse mediante el consumo de OPND y una reducción en la ingesta de proteína total o rica en aminoácidos aromáticos y tioaminoácidos59,62,63. Mayores estudios respecto del tema podrían brindar nuevos enfoques terapéuticos para problemas en los que la fermentación intestinal de proteínas parece estar implicada, entre ellos: flatos malolientes, síndrome del intestino irritable, colitis ulcerosa y cáncer colorrectal59. Hasta nuestro conocimiento, no existen estudios específicamente diseñados para determinar los efectos de la fermentación de proteínas en personas de la tercera edad. Es importante enfatizar que en los adultos mayores el consumo de proteínas en su dieta es de crucial relevancia para un correcto funcionamiento muscular64. Es bien sabido, que la masa muscular, la fuerza y la función física disminuyen con la edad, resultando en el desarrollo de síndromes geriátricos como sarcopenia y fragilidad. La ingesta de proteínas y la ejercitación han demostrado ser las mejores estrategias para la preservación del musculo esquelético65. Sin embargo, evidencias recientes apuntan a un rol preponderante de la MI en el metabolismo de las proteínas, observándose una correlación positiva entre una microbiota saludable y la salud del musculo esquelético65. Se ha observado en adultos mayores con síndrome de fragilidad, que el consumo de una mezcla inulina/FOS mejora significativamente el estado de agotamiento y la fuerza de agarre en estos pacientes66.

Resistencia a infecciones gastrointestinales. Actualmente, se piensa que los OPND prebióticos actúan como barrera para los microorganismos enteropatógenos y algunas toxinas, mediante la prevención de su unión a receptores epiteliales67. Además, los OPND promueven la proliferación de las bacterias benéficas en el intestino, las cuales ejercen un efecto protector contra los enteropatógenos mediante al menos cinco mecanismos: producción SCFA que reducen el pH del colon por debajo de los umbrales óptimos para estos patógenos, competencia por los sitios de unión a las células del anfitrión, antagonismo a través de péptidos inhibidores (producidos por bacterias de ácido lácticas), competencia por nutrientes limitados y una mejora del sistema inmunitario6,34. Todos estos mecanismos de competencia e inhibición resultan en una reducción de la proliferación de bacterias enteropatógenas en el intestino68. Por ejemplo, los GOS han probado ser efectivos reduciendo la adherencia de Escherichia coli E2348/6969 e incrementar la resistencia frente a Salmonella Typhimurium70. De igual manera, un estudio realizado en británicos que viajaban a países en los cuales existe alta probabilidad de contraer diarrea del viajero, mostró que el consumo GOS reduce significativamente la posibilidad de sufrir este trastorno gastrointestinal y la duración de los episodios71. También, se ha informado que la suplementación de fibra de soya en pacientes con alimentación enteral continua mediante sonda reduce significativamente el riesgo de diarrea72.

En suma, en la actualidad, existe consenso en que las bifidobacterias poseen un rol inhibitorio de los enteropatógenos y que una reducción en su actividad incrementa la susceptibilidad a infecciones intestinales. En este sentido, se ha reportado que en adultos mayores de 50 años, la suplementación de ONPD aumenta la concentración de bifidobacterias y butirato en las heces38,39,41,42,73,74. Los resultados anteriores son relevantes, considerando que en adultos mayores se observa un marcado decaimiento en la concentración intestinal de bifidobacterias producto de cambios fisiológicos propios del envejecimiento32.

Riesgo de alergias

En personas mayores de 15 años, las reacciones alérgicas son las enfermedades inmunológicas más comunes y representan uno de los problemas crónicos de salud humana más extendidos en los países desarrollados75. La aparición de enfermedades alérgicas en los ancianos está impulsada principalmente por el envejecimiento celular, por la inmunosenescencia y las modificaciones de la estructura del tejido típicas de la edad avanzada76. El uso de OPND, probióticos y simbióticos como tratamiento o complemento al tratamiento de la alergia es aún materia de controversia. La mayor parte de los reportes se concentran en el uso de probióticos en la prevención de la respuesta alérgica; existiendo pocos estudios en humanos y en particular, en personas de la tercera edad. Actualmente se piensa que el efecto positivo de los probióticos en la prevención de la respuesta alérgica es el resultado de su efecto antiinflamatorio sistémico. Se han propuesto múltiples mecanismos a través de los cuales los probióticos disminuyen la atopia, incluidos el desplazamiento del equilibrio Th1/Th2 hacia Th1 al inhibir las citoquinas derivadas de Th2, un aumento indirecto de la producción IL-10 y de células Treg, ya sea a través de la maduración de células dendríticas o receptores tipo Toll76,77. Está bien documentado que la suplementación temprana en infantes con mezclas FOS/GOS genera un efecto protector contra alergias, específicamente contra el desarrollo del eczema y rinoconjuntivitis78. En personas sanas entre 20 y 70 años, el consumo de yogurt disminuyó la incidencia de alergias y la concentración sérica de IgE79. También se ha reportado que el uso de simbióticos (GOS/inulina y Bifidobacterium breve M-16V) en adultos asmáticos, reduce la producción citoquinas derivadas de Th2 después de un desafío con alérgenos y mejora el flujo espiratorio máximo80. Recientemente, se ha reportado que la suplementación de inulina (12 g/d) en adultos asmáticos (19 a 82 años) disminuye la inflamación de la vía aérea, mejora el control del asma y la composición de la MI81. Otro estudio, ha demostrado que el consumo de lactosacarosa durante un año reduce los niveles séricos de IgE y los síntomas en adultos que sufren de asma, dermatitis atópica y alergia a los alimentos82.

Permeabilidad de la barrera intestinal

Las células epiteliales representan el componente central de la barrera intestinal, la cual constituye una delimitación física entre el lumen y resto del cuerpo. Estas células epiteliales contribuyen en gran medida a la mantención de la relación simbiótica entre la MI y el anfitrión, mediante la construcción de barreras mucosas, la secreción de varios mediadores inmunológicos y la liberación de antígenos bacterianos. Las barreras de la mucosa, incluidas las barreras físicas y químicas, segregan espacialmente la MI y el sistema inmunitario del huésped5,6,33. Comúnmente, la frase “intestino permeable” se utiliza para describir los casos en que dichos mecanismos de barrera se encuentran comprometidos. Esto último, gatilla respuestas inmunes innecesarias hacia la MI, provocando la inflamación del intestino6,45. En la actualidad, existe abundante evidencia para relacionar la estabilidad de la MI, con la integridad de la barrera epitelial y la homeostasis inmune5,34. Se cree que el principal mecanismo para ello es la producción de SCFA derivados de la fermentación de los OPND por parte de MI benéfica. Esto, porque los SCFA estimulan la función de las células epiteliales y mejoran notoriamente la condición de la barrera intestinal83. Otro mecanismo potencial de mejora de la función de barrera es la liberación del péptido GLP-2 por parte de las células L del íleon en respuesta a nutrientes (OPND) y al daño de la mucosa84. Recientemente, se ha demostrado que el cambio de una dieta alta en fibra a una dieta baja en fibra y alta en azúcar desencadenaba síntomas relacionados con SBID, disminuye la diversidad microbiana del intestino delgado y aumenta la permeabilidad del intestino delgado74, tabla 2. No obstante, el efecto de diferentes OPND es disímil. Otro estudio evidencio que, en ancianos con trastornos gastrointestinales, los β-glucanos disminuyen significativamente la hiperpermeabilidad inducida por C48/80 (compuesto promotor de la desgranulación de los mastocitos); pero no en adultos sanos. Mientras que, los arabinoxilanos reducen la hiperpermeabilidad paracelular y transcelular inducida por mastocitos en adultos sanos, pero sólo atenúa la permeabilidad en ancianos con trastornos gastrointestinales85.

Sistema inmune

Los ingredientes de la dieta han demostrado la capacidad de modular composición y actividad de la microbiota intestinal y a través de ello, la respuesta inmune de los individuos. En los apartados anteriores se ha mencionado que la fermentación de los OPND en el intestino produce SCFA, los cuales poseen la capacidad de incrementar el número de las células Treg colónicas, aumentar el nivel de citoquinas antinflamatorias, reducir el pH luminal y mejorar la función de la barrera intestinal40,48,49,81; teniendo todo ello un efecto positivo en el sistema inmune de personas de la tercera edad y población en general. Además, los OPND previenen la adhesión de microorganismos enteropatógenos y toxinas a los receptores epiteliales, ya que pueden actuar como receptores señuelo y favorecen la proliferación de bacterias probióticas que compiten por los sitios epiteliales de adhesión67. Por otro lado, recientemente se ha demostrado que la suplementación de OPND en adultos mayores en estado de fragilidad, aumenta la producción de quimiocinas CXCL1140, las cuales no sólo median la quimiotaxis leucocitaria sino que también poseen un rol antimicrobiano86. También se ha reportado que la suplementación de adultos mayores inmunocomprometidos con fucoidano, aumenta la producción de anticuerpos después de la vacunación contra la influenza, previniendo brotes epidémicos de influenza en esta población30. En este mismo sentido, en 2017 un metaanálisis de la información disponible en varias bases de datos, concluyó que los probióticos y OPND prebióticos incrementan efectivamente la inmunogenicidad, mediante la modulación de la seroconversión y seroprotección en adultos inoculados con influenza87.

Fuentes de OPND prebióticos y su disponibilidad en Chile

Actualmente, además de los oligosacáridos de la leche humana, otros OPND como los fructo-oligosacáridos (FOS), galacto-oligosacáridos (GOS), manano-oligosacáridos (MOS), xilo-oligosacáridos (XOS), inulina, lactulosa y polidextrosa son considerados como OPND prebióticos88,89. Por otro lado, OPND como los fucoidanos, glucanos, malto-oligosacáridos, oligosacáridos de soya (SOS) y gluco-oligosacáridos (GlOS) son considerados candidatos a prebióticos, debido a la necesidad de mayores estudios. Cabe señalar a este respecto, que la definición de prebiótico y las condiciones de aplicación de los OPND son determinantes para definir el estatus de prebiótico de un determinado compuesto89,90. Es por este motivo, que un OPND puede ser considerado o no como prebiótico por diferentes autores, autoridades gubernamentales, países, entre otros.

La mayor parte de los OPND son producidos en bioprocesos que utilizan como materia prima fuentes de biomasa sub-aprovechadas, usualmente subproductos o desechos de la industria de alimentos1,12. Así, muchas veces su manufactura va acompañada de beneficios medioambientales1. Esto toma particular relevancia en un país como Chile, que se proyecta como una potencia agroalimentaria que tiene como directriz principal la producción de alimentos sanos, bajo un contexto de sustentabilidad ambiental91. Por ello, en esta sección se analizará brevemente el potencial de producir algunos OPND en Chile e introducirlos en suplementos alimenticios dirigidos a los adultos mayores.

En 2006, en las cercanías de Chillán (Chile), Beneo-Orafti construyó una planta para producir inulina y oligofructosa desde la raíz de la achicoria (Cichorium intybus L. var. sativum), con capacidad de 56.000 toneladas. Esto ha convertido a Chile en uno de los principales productores de inulina y oligofructosa, junto con Francia, Bélgica y los Países bajos92. La inulina, es un β(2-1) fructano que posee un residuo terminal de glucosa unido por enlace α(1-2). La inulina es producida típicamente mediante los procesos y equipamientos utilizados en la industria azucarera basada en la remolacha (extracción en agua, clarificación, filtración, desmineralización, decoloración y secado por atomización). El producto obtenido posee grados de polimerización que oscilan entre 2 y 60 unidades, con un tamaño medio de entre 10 y 12 monómeros. Aunque no existe una clara convención, fructanos con un tamaño entre 2-10 residuos y una media de 9 son denominados oligofructosa o FOS y aquellos con tamaño menor a 5 monómeros, se denominan FOS de cadena corta92,93. Los FOS son comúnmente producidos por hidrólisis de la inulina. Sin embargo, los FOS de cadena corta pueden ser sintetizados mediante transfructosilación desde sacarosa en un proceso basado en el uso de β-fructosidasas; siendo este también un proceso empleado a nivel industrial93. La inulina y los FOS son uno de los OPND para los cuales existen mayores evidencias de sus efectos beneficios en poblaciones de edad avanzada. Considerando que Chile es productor de este OPND, su suplementación en alimentos dirigidos a adultos mayores parece atractiva y altamente viable.

Los GOS son oligosacáridos formados por 2 a 8 residuos de galactosa unidos entre sí, por enlaces β-glicosídico 1-4 o 1-6 (principalmente) y un residuo terminal de glucosa. Los GOS son sintetizados a partir de lactosa mediante reacciones de transgalactosilación catalizadas por β-galactosidasas94. Una de las características salientes de los GOS es que permiten revalorizar la lactosa, la cual representa tres cuartas partes de los sólidos del suero de quesería. Este último, es un subproducto abundante de la producción de quesos, de bajo valor y altamente contaminante si no es dispuesto adecuadamente94. En Chile, sólo la industria láctea mayor posee equipamiento que le permite aprovechar el suero de quesería, mientras que la industria láctea menor debe buscar alternativas para su disposición. Estudios de prefactibilidad han mostrado que en Chile la producción de GOS a partir del suero de quesería proveniente de la industria láctea menor es viable técnica y económicamente95. Con base en lo antes mencionado, la inversión de la pirámide demográfica nacional y que existe una amplia evidencia científica respecto de los beneficios de los GOS en adultos mayores34,48 es que se considera que en Chile existe un gran potencial para la producción de estos compuestos con miras al desarrollo de suplementos alimenticios dirigidos a la tercera edad96. Las consideraciones antes mencionadas también aplican para el caso de la lactulosa, la cual es producida por isomerización alcalina o síntesis enzimática desde la lactosa97. La lactulosa es un disacárido, cuyo efecto prebiótico en la tercera edad ha sido ampliamente reportado, siendo su aplicación más usual en el tratamiento de la constipación y la encefalopatía hepática97,98.

Los XOS son obtenidos comúnmente mediante hidrólisis parcial (química o enzimática) de xilanos. Así, sus estructuras dependen de las características de los xilanos nativos y de las condiciones de procesamiento empleadas para su obtención12. La producción XOS ha sido reportada a partir de diferentes residuos vegetales, incluidos bagazo de caña de azúcar, maderas duras, mazorcas de maíz, cáscaras de cebada y arroz, granos gastados de la cervecería, cáscaras de almendras, pasta de maíz y fibra de maíz, lino, pajas, harinas, bambú y desechos de frutas12,99. A pesar de la abundancia de materia prima para la producción de XOS, son pocos los estudios que han evaluado su efecto en adultos mayores48,100, con lo cual se requiere de mayores estudios para poder sostener su aplicación en este campo.

Las algas y macroalgas, han ganado gran interés en las últimas décadas, debido a sus propiedades inmunomoduladoras, anticancerígenas, antidiabéticas, antioxidantes y antivirales26,101. Los fucoidanos son uno de los principales polisacaráridos producidos por algas pardas como el cochayuyo (Durvillaea antarctica). Están constituidos en mayor medida por unidades de L-fucosa y grupos ésteres de sulfato, variando ampliamente su estructura química en función del alga desde la cual son extraídos, las condiciones de extracción, las condiciones de crecimiento del alga y el periodo de cosecha102. Además de la ya mencionada capacidad de los fucoidanos para modular el sistema inmune de los adultos mayores, se ha reportado el uso terapéutico de fucoidanos en enfermedades oculares relacionadas con la degeneración macular por envejecimiento. Esto, debido a su capacidad de interferir con la actividad del factor de crecimiento endotelial vascular101. Si bien, la aplicación de los fucoidanos en suplementos dirigidos a la tercera edad es incipiente y se requieren mayores estudios para este grupo de la población, la gran extensión de las costas chilenas y la abundancia de algas pardas en ellas hace que la producción de fucoidanos sea muy atractiva para el país. Más aun, cuando la tecnología requerida para su extracción es simple y podría generar emprendimientos que mejoren la calidad de vida de comunidades costeras dedicadas a la pesca y recolección de productos marinos103.

La alta diversidad y disponibilidad de materias primas para la producción de OPND prebióticos, instauran la posibilidad de transformar dichos componentes en ingredientes funcionales altamente demandados. Esta situación se ejemplifica en la tabla 3, donde se muestra la disponibilidad de materias primas para la manufactura de algunos OPND en Chile. Además de lo antes mencionado, en Chile existe capital humano avanzado capaz de apoyar al gobierno y al sector industrial en la formulación de suplementos alimenticios conteniendo OPND, en la evaluación de sus efectos fisiológicos, en el diseño de sus procesos de manufactura y en la implementación de políticas públicas que fomenten su utilización en segmentos específicos de la población o en alimentos procesados de consumo masivo. Ello, queda de manifiesto cuando se analiza la producción científica nacional de la última década. En la tabla 4, se presenta el número de artículos originales publicados por investigadores chilenos con relación a la producción de OPND y la evaluación de sus efectos fisiológicos en dicho periodo de tiempo. En esta tabla, sólo se han incluido artículos publicados en revistas de corriente principal, escritos en idioma inglés e indexados en la base de datos Scopus, por lo cual todos ellos pueden ser considerados contribuciones novedosas y de relevancia internacional en sus respectivas disciplinas.

Tabla 4 Publicaciones nacionales relacionadas con el uso y producción de OPND. 

Palabra clave Número de artículos originales indexados en Scopus
Alimento funcional 300
Ingrediente funcional 75
Fibra dietética 109
Probióticos 119
Prebióticos 48
Evaluación de efecto prebiótico 7
Fruto-oligosacáridos e inulina 44
Lactulosa 24
Galacto-oligosacáridos 18
Xilo-oligosacáridos 1
Fucoidanos 1

Búsqueda en la base de datos Scopus, utilizando las respectivas palabras claves en idioma inglés. Sólo se consideraron publicaciones entre 2010-2020, cuyo autor principal o correspondiente tuviera afiliación en una institución chilena. La búsqueda se realizó el 17 de mayo de 2020.

CONCLUSIONES

La evidencia científica muestra contundentemente la importancia de los OPND en la dieta de los adultos mayores. Ello, ya que permiten prevenir y revertir, en algunos casos, patologías asociadas con el envejecimiento del tracto gastrointestinal, cambios en la dieta y estilos de vida poco saludables. No obstante, los beneficios de los OPND en este segmento de población han sido poco difundidos, siendo necesario que una mayor variedad de actores sociales (profesionales de la salud, científicos, educadores, industriales, comunicadores y el gobierno) promuevan su incorporación como suplementos en alimentos procesados y particularmente, en programas gubernamentales de alimentación complementaria dirigidos al adulto mayor. Esto último, porque este grupo etario es altamente vulnerable en términos socioeconómicos y es susceptible a sufrir de enfermedades derivadas de una dieta inadecuada. Chile tiene una posición aventajada a este respecto, ya que es uno de los mayores productores de inulina y oligofructosa del mundo. Además, su calidad de potencia agroalimentaria asegura la disponibilidad de una gran variedad de desechos o subproductos de este sector industrial que pueden ser puestos en valor al ser utilizados como materias primas para la obtención de OPND. Todo ello, generaría un círculo virtuoso en el que los adultos mayores, la industria y el medioambiente son favorecidos. Más aun, cuando no hay evidencia que indique efectos negativos de la suplementación de OPND en los adultos mayores u otros segmentos de la población, salvo casos en los que el sobreconsumo generó malestares intestinales pasajeros.

Agradecimientos.

Este trabajo fue realizado en el marco del Proyecto FONDEF IdeA en 2 etapas temático en adulto mayor 2017, ID17AM0009, “Desarrollo de un núcleo de extractos bioactivos de especies naturales del sur de Chile como complemento inmunomodulador para el adulto mayor”. Además, los autores agradecen a la Universidad de Santiago de Chile y a sus respectivos proyectos Fondecyt 1190104, 11180282.

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Recibido: 28 de Diciembre de 2019; Revisado: 24 de Abril de 2020; Aprobado: 07 de Junio de 2020

*Dirigir correspondencia: Carlos Vera Departamento de Biología, Facultad de Química y Biología. Universidad de Santiago de Chile. Av. Libertador Bernardo O´Higgins 3363. Estación Central, Santiago, Chile. Email: carlos.vera.v@usach.cl

Autor correspondiente 2: Jennyfer Flórez-Méndez, Centro de Estudios de la Universidad de Santiago (CEUS Llanquihue). Universidad de Santiago de Chile. Email: jennyfer.florez@usach.cl

Conflictos de interés. Los autores declaran no tener conflictos de interés.

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