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Parasitología latinoamericana

versión On-line ISSN 0717-7712

Parasitol. latinoam. v.57 n.3-4 Santiago jul. 2002

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-77122002000300005 

Parasitol Latinoam 57: 111 - 119, 2002

ARTÍCULO ORIGINAL

Perfil das enteroparasitoses diagnosticadas em pacientes
com infecção pelo vírus HIV na era da terapia
antiretroviral potente em um centro de referência

em São Paulo, Brasil

SÉRGIO CIMERMAN*, CARLOS G. CASTAÑEDA**, WILMA ASSUNÇÃO IULIANO*** e
RICARDO PALACIOS****

PROFILE OF INTESTINAL PARASITES DIAGNOSED IN HIV INFECTED PATIENTS IN
THE HAART ERA AT A REFERENCE CENTER IN SÃO PAULO, BRAZIL

Intestinal parasites in HIV infected patients are a compelling issue in epidemiological settings with high prevalence of these parasites. The present study reviewed frequencies of diagnosis for common intestinal parasites in HIV infected patients in association with sex, age, HIV risk behavior and CD4 lymphocyte count. Patients with confirmed HIV diagnosis and positive routine stool examination between January and December 2000 were selected. Diagnostic methods for Cyclospora cayetanensis and microsporidia were not included in the routine stool examination. A total of 146 patients had one or more positive samples (median 1.5) with age ranging between 2-75 years (mean: 34). Most of them were male (70.5%) and 53.6% had a CD4 count > 200 cells/mm3 (median: 158.5 cells/mm3). Endolimax nana (27.4%), Entamoeba coli (22.6%), Strongyloides stercoralis (21.9%), Giardia lamblia (13.0%), Isospora belli (12.3%), Ascaris lumbricoides (8.2%), Cryptosporidium parvum (6.8%) were the most frequent parasites diagnosed in this group. G. lamblia was more common in children with vertically transmitted HIV and men who have sex with men. No significant associations were found in relation to sex and age. Patients with CD4 count < 200 cells/mm3 presented lower prevalence of non-pathogenic parasites (e.g. E. nana OR 0.46 and E. coli OR 0.33) but had more pathogenic parasites diagnosed such as S. stercoralis (OR 3,9) and I. belli (OR 3,5) in relation to those HIV-infected individuals with CD4 count e•200 cells/mm3. These results underscore the importance of S. stercoralis in AIDS patients; the decrease in C. parvum prevalence in relation to previous reports from our institution before the routine use of HAART; local differences in parasite profiles in comparison to other epidemiological settings as well as changes in the proportion of diagnosis for pathogenic and non-pathogenic parasites according to the immune compromise due to HIV infection.

Key words: Intestinal parasites, Aids, Brazil.

INTRODUÇÃO

A pandemia da síndrome da imunodeficiência humana (AIDS) marcou o século passado, cujos primeiros relatos foram evidenciados em Los Angeles/EUA, com aparecimento de manifes-tações pulmonares causadas pelo Pneumocystis carinii e lesões cutâneas relacionadas ao Sarcoma de Kaposi (SK) em adultos jovens, que, até então só eram possíveis de serem observadas em indivíduos imunossuprimidos1,2. Neste momento, os parasitos intestinais como o Cryptosporidium parvum, assumem lugar de destaque, deixando de serem simples comensais verificados apenas em medicina veterinária, para causar doença em seres humanos. Com o entendimento mais claro da nova patologia, classificou-se a criptosporidiose, isosporíase e microsporidiose como infecções oportunísticas da aids. Com o aparecimento de novos casos e avanços nas pesquisas científicas, a aids foi se revelando um problema de saúde pública mundial, como pode ser constatado incluso pelas estatísticas atuais. O último levantamento realizado pelo Programa Conjunto das Nações Unidas sobre o HIV/AIDS (ONUSIDA) em parceria com a Organização Mundial de Saúde (OMS), ao final do ano de 2001, mostrou cifras superiores às dos anos anteriores, com um total de 40 milhões de indivíduos vivendo com HIV e um número expressivo de novas infecções, estimando-se que só no ano de 2001 ocorreram cerca de 5 milhões de novos casos. Os dados refletem um alastramento da doença por todos os continentes, especialmente, no Sudeste Asiático e Continente Africano3.

Desde os primeiros casos descritos e compatíveis com a AIDS, as alterações clínicas relacionadas ao trato gastrointestinal têm sido de alta prevalência, destacando-se principalmente quadros diarréicos associados a parasitoses.

O trato gastrointestinal desempenha um papel crítico na patogenia da AIDS, e as enfermidades diarréicas assumem lugar de destaque, chegando a 50% dos casos nos países desenvolvidos, enquanto que nos em desen-volvimento ocorrem relatos de incidência de até 95%, como no Haiti e no continente africano4.

O comemorativo clínico principal nestes casos é a diarréia, apresentando como sintomas que acompanham o processo sintomas gas-trintestinais inespecíficos, tais como náuseas e vômitos, dor abdominal, meteorismo entre outros5.

Através das condições socioeconômicas sabe-se que os países subdesenvolvidos e as nações em desenvolvimento (Brasil, por exemplo) apresentam maior contingente de casos de parasitoses intestinais tanto em imunodeprimidos quanto em imunocompetente6.

Antes da era da terapia anti-retroviral altamente potente e efetiva (HAART) notava-se um encontro elevado de infecções entéricas por parasitos nos espécimes fecais desta população com AIDS quando em presença de diarréia, sendo que os mais prevalentes eram Giardia lamblia (26,67%), C. parvum (24,44%), Entamoeba coli (17,78%), Isospora belli (6,67%) e Strongyloides stercoralis (6,67%)7.

Com o advento da terapêutica HAART amplamente realizada em nosso país, a partir de 1997, resolvemos avaliar a freqüência dos parasitos intestinais em nosso local de trabalho através do exame parasitológico de fezes, que é um exame de custo baixo e, é usado em larga escala em nosso país para diagnóstico de verminoses intestinais e, também verificar a correlação da contagem de células CD4 e fatores de risco para adquirir a infecção pelo HIV.

MATERIAL E MÉTODOS

Nosso estudo desenvolveu-se no Instituto de Infectologia Emílio Ribas (IIER), que é um hospital de atendimento de Doenças Infecciosas e Parasitárias e, também um centro de referência em atendimento a pacientes com infecção pelo HIV/AIDS, em São Paulo/Brasil.

Realizamos estudo retrospectivo no período de janeiro a dezembro de 2000 mediante análise dos exames de fezes que foram submetidos ao Laboratório de Parasitologia e, posteriormente fizemos uma análise dos prontuários médicos a fim de incluir dados epidemiológicos dos pacientes (idade, sexo, comportamento de risco) e contagem de células linfocíticas auxiliadoras CD4 com até 6 meses prévios da coleta do paciente. O estudo foi devidamente aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Instituição.

Optou-se por avaliar as amostras dos pacientes com idade compreendida entre 2 e 75 anos de idade provenientes de todos os locais de atendimento do hospital. Todos os pacientes que entraram no presente estudo apresentavam resultados nos prontuários médicos de sorologia ELISA anti-HIV reagente e confirmados pela técnica de Western-blot. Considerou-se ainda como critério de inclusão todos aqueles exames de fezes positivos realizados no IIER no ano de 2000.

Os métodos parasitológicos consistiram no direto, Hoffmann, Ritchie, Kato-Katz, além da coloração especial de Kinyoun ou Ziehl-Neelsen modificado. Vale ressaltar que não foi utilizado técnicas para a pesquisa de micros-porídeos e Cyclospora cayetanensis. Todas as amostras eram armazenadas em local específico em frascos hermeticamente fechados sem uso conservante no momento da coleta das fezes dos pacientes.

Foram utilizadas como metodologia esta-tísticas freqüências e análise descritiva das variáveis. A unidade primária de análise foi cada paciente com pelo menos uma amostra positiva nos espécime fecal de cada amostra de fezes com resultado positivo. As associações foram exploradas para a unidade primária de análise e os dados foram processados usando tabelas de contingência aplicando o teste do qui-quadrado. Foi calculado Odds Ratio (OR) para a associação entre diagnóstico de cada espécie de parasito em relação ao nível de linfócitos CD4 considerando todos os pacientes com exame parasitológico positivo.

RESULTADOS

Foram realizados 3.519 exames de fezes no período de janeiro a dezembro de 2000 no IIER com positividade em 434 amostras (12,3%) tanto para indivíduos HIV positivos e negativos. Destes exames positivos para qualquer parasito intestinal com infecção pelo HIV, 218 (50,2%) amostras tinham presença em seus espécimes fecais algum parasito, com média de 1,5 exame por paciente1-4. Como resultado final ocorreu o encontro de 146 pacientes HIV positivos com amostras de fezes positivas.

Em relação às características gerais da amostra estudada obtivemos uma idade mediana de 34 anos de idade variando de 2 a 75 anos, com o acometimento maior no sexo masculino em 103/146 pacientes (70,5%).

A contagem de células CD4 foi mensurada através da técnica de citometria de fluxo com valores medianos de 158,5 células/mm3 (1-2122). Desta aferição temos como dado adicional que 53,6% dos pacientes apresen-tavam contagem de células CD4 inferior a 200/mm3, caracterizando deste modo segundo critérios do CDC, indivíduos com AIDS e, nossa maior população de atendimento.

Os parasitos intestinais mais freqüentes são observados nos dados da Tabela 1, com maior achado para o Endolimax nana (27,4%), E. coli (22,6%), S. stercoralis (21,9%), G. lamblia (13,0%), I. belli (12,3%), Ascaris lumbricoides (8,2%), C. parvum (6,8%). Demais parasitos podem ser verificados na tabela com menor grau de acometimento.


No nosso estudo evidenciamos poli-parasitismo intestinal nas amostras de fezes dos 146 pacientes. O encontro de parasito isolado ocorreu em 103 pacientes e, com 2 ou mais parasitos 43 pacientes. Destes 43 indivíduos, com 2 parasitos obtivemos 30 casos, 3 parasitos em 11 pacientes, com evidência de 4 parasitos nos espécimes fecais apenas em 1 paciente, bem como até 8 parasitos com o mesmo acometimento.

Não foi achada nenhuma associação de significância estatística entre sexo ou faixa etária com relação ao diagnóstico de algum dos parasitos. Na outra parte da tabela procurou-se avaliar a inter-relação das verminoses com a categoria de exposição ao vírus HIV de nossa amostra. Podemos aferir apenas que a giardíase foi a única parasitose intestinal que apresentou significância estatística (p=0,020) quando se nota nos homossexuais e na transmissão vertical uma maioria do número de casos. A estrongiloidíase mostrou uma significância marginal em nossa amostra (p = 0,060) diferindo quanto à categoria de exposição, sendo maior no grupo heteros-sexual e de usuários de drogas ilícitas.

Em relação à avaliação da contagem de CD4, se observa de maneira estratificada, a relação das parasitoses Tabela 2. Nesta tabela fizeram parte da amostra 138/146 pacientes pelo fato que tínhamos crianças com idades inferiores a 7 anos de idade onde a mensuração de CD4 é avaliada diferentemente. Alguns parasitos patogênicos foram mais freqüentes nos pacien-tes com contagem de células CD4 abaixo de 200 células/mm3 como C. parvum (OR 7,64; IC95 0,93-62,82), S. stercoralis 3,90 (OR 3,90; IC95 1,55-9,84) e I.belli (OR 3,50; IC95 1,09-11,25) com uma associação estatisticamente signi-ficante nestas duas ultimas espécies. Enquanto que os parasitos comensais (não-patogênicos) e A. lumbricoides foram mais comuns nos indivíduos com contagem de linfócitos CD4 e•200/mm3 sendo significante a associação nos casos de E.nana (OR 0,46; IC95 0,22-0,97) e E.coli (OR 0,33; IC95 0,15-0,76).


DISCUSSÃO

Com a introdução da terapia HAART evidenciou-se uma sensível diminuição de infecções oportunísticas e internações hospi-talares além de uma melhoria na qualidade de vida dos pacientes com infecção pelo HIV/AIDS8.

Na era pré HAART, os pacientes apresentavam uma prevalência de parasitoses intestinais bem mais elevada e que levava a quadros diarréicos de difícil controle7. Nestes últimos 6 anos de avanços em drogas anti-retrovirais potentes, observa-se em nosso estudo um contingente de casos expressivos de estrongiloidíase (21,9%). Tal situação pode ser explicada por se tratar de uma doença endêmica nos países em desenvolvimento e, também se procurar mais ativamente o encontro das larvas do S.stercoralis nos espécimes fecais dos pacientes com infecção pelo HIV/AIDS , especialmente nos indivíduos com imunos-supressão mais severa devido ao risco de quadro de hiperinfecção 9. Esta afirmação pode ser fortemente corroborada pelos dados apresen-tados na Tabela 2 quando observamos a maior prevalência da estrongiloidíase (32,4%) nos pacientes com CD4 < 200/mm3. Estudos similares atuais em nosso país e em locais da América Latina também apontam para alta prevalência desta helmintose nos pacientes com AIDS10,11. Sabe-se também que o S. stercoralis habita a mucosa intestinal e , deste modo existe a possibilidade de mudanças patológicas no epitélio intestinal com redução de resposta imune local induzido por vírus que poderiam levar a um incremento nos indivíduos HIV positivos.11

A prevalência de criptosporidiose (6,8%) em nossa amostra revela dado interessante, pois mostra a eficiência da terapia HAART para os pacientes, com melhoria do status imunitário de CD4. Notamos que na faixa compreendida entre 200 e 499 células/mm3 não existem o achado de oocistos de C.parvum nas fezes dos pacientes. Nos pacientes com CD4 < 200/mm3 encontramos uma porcentagem de 10,8% com uma OR 7,64 (0,93-62,82) não sendo signi-ficante, mostrando apenas uma tendência desta protozoose nesta faixa de imunidade nos pacientes com AIDS. Este é um dado já verificado em estudo anterior por diversos autores que refletem a importância da imuno-depressão mediada pelo CD4 com níveis inferiores a 100 céluas/mm3. 12

Cimerman e cols. observaram que nos pacientes com CD4 < 200, um dos mais encontrados foi o C. parvum e I. belli, que apresentavam uma mediana de 55,5 e 43,5 células CD4/mm3, respectivamente 13. No estudo atual nota-se que a presença do C. parvum foi bem inferior aos outros parasitos, podendo ser uma das justificativas, o emprego da terapia HAART promovendo uma reconstituição imunológica. Exemplificando ainda mais esta questão, podemos citar o trabalho clássico de Flaningan e cols. que notaram que quanto menor a imunidade mais difícil seria o controle da diarréia por C. parvum apesar de instituição de terapia anti-criptosporídea nos pacientes com AIDS. Este trabalho já podia nos fazer a pensar a 10 anos atrás na questão da reconstituição imune14.

Quando a imunidade está acima de 500 células/mm3 se observam poucos casos de criptosporidiose (4,3%), sendo explicável devido esta ser uma parasitose encontrada em casos de imunodepressão severa ou em algumas situações em pacientes que apresentam oocistos de C.parvum nas fezes, porém sem sinto-matologia, caracterizando com portadores-são.

A isosporíase é uma parasitose que também é encontrada em regiões de climas quente e temperada, sendo que difere na prevalência em relação ao C.parvum. Devido a quimiprofilaxia realizada para os pacientes com CD4 inferior a 200 células/mm3 com sulfametoxazol-trime-tropim, espera-se verificar uma baixa incidência dos oocistos de I.belli nas fezes dos pacientes. Em nosso estudo notamos uma relativa taxa elevada de acometimento de isosporíase nos pacientes deste grupo de estratificação do CD4 em 18,9%, com significância estatística [3,50 (1,09-11,25)]. Uma possibilidade deste maior encontro residiria na melhoria das técnicas diagnósticas com a coloração especifica e/ou maior experiência em se verificar o achado deste coccídeo e, também nos casos de pacientes que não fazem uso da terapia pro-filática por questões de intolerância medicamentosa.

Um dado adicional é a baixa positividade do complexo E.histolytica/díspar (2,7%) na faixa abaixo de 200 células/mm3. Pode-se explicar tal situação pela baixa prevalência desta parasitose até mesmo em imunocom-petentes na cidade de São Paulo, conforme relatos já descritos na literatura corrente15. Este fato destaca as diferenças entre as espécies de parasitos achados nos pacientes com HIV em cada local, segundo a prevalência dessas parasitoses na população geral de cada área geográfica.

Analisando ainda as tabelas, tem-se que os parasitos habitulmente encontrados na população em geral, como por exemplo, A. lumbricoides, ancilostomas, T. trichiura, S.mansoni, entre outros , não existem o seu achado na análise do material fecal com maior incidência em indivíduos com infecção pelo HIV 11.

A inter-relação das parasitoses intestinais com o comportamento de risco dos pacientes tem se mostrado bastante variável na literatura. Antes da epidemia da aids, estudos revelavam a presença como fator predisponente de giardíase e amebíase intestinal em indivíduos que praticavam o homossexualismo 16. Com o aparecimento da doença notou-se em outros estudos esta corroboração de afirmação levando a nos pensar que existe uma forte relação destes parasitos com este grupo de risco de exposição ao vírus HIV. Porém ocorrem evidências também que esta correlação não apresenta uma significância estatística, não sendo portanto um fator predisponente como mostramos em estudo feito por nosso grupo antes da era HAART. Neste estudo verificamos a G. lamblia, E. coli e C. parvum com as maiores cifras entre os homossexuais porem com ausência de signi-ficância do ponto de vista estatístico13. No presente estudo observando a Tabela 1 verificouse um maior contingente de casos de E.nana, E. coli e G. lamblia entre os praticantes do homossexualismo, podendo sugerir provável predisposição entre o comportamento de risco e estas parasitoses intestinais. A giardíase no presente estudo revela um p = 0,020* expre-ssando um maior encontro da parasitose entre homossexuais e nos casos de transmissão vertical.

Outro dado interessante em nosso estudo é no tocante ao aparecimento de E. nana e E. coli em grande quantidade se comparado com as outras verminoses (27,4% e 22,6% respec-tivamente). Estas parasitoses não patogênicas apresentaram-se com uma freqüência signi-ficantemente menor nos indivíduos que tinham CD4 < 200/mm3, porém, parasitos patogênicos como S. stercolaris e I. belli foram mais comuns nesses pacientes com maior imunossupressão conforme Tabela 2. Embora estas associações são limitadas na medida que foram selecionados para analise só aqueles indivíduos com exame de fezes positiva, a diferença entre o perfil de parasitos achado nos indivíduos com níveis de CD4 < 200/mm3 é claramente diferente ao tipo de parasitos predominantemente comensal diagnosticado nos indivíduos infectados pelo HIV com menor comprometimento da imunidade. O envolvimento desses parasitos comensais em quadros de diarréia de difícil controle é uma possibilidade que poderia ser avaliada em estudos adicionais específicos.

Concluindo, podemos aferir que existe ainda uma relação forte da imunidade e o aparecimento de determinada verminose, sendo a terapia HAART um adicional de melhoria clínica e laboratorial para os pacientes com aids, levando com que os mesmos tenham um menor número de incidências e também uma sintomatologia mais discreta não oferecendo risco de óbito como no passado.

RESUMO

As parasitoses intestinais são um assunto relevante em pacientes com infecção pelo vírus HIV em lugares de alta prevalência. Este estudo revisou a freqüência dos parasitos intestinais comuns diagnosticados em pacientes com HIV em relação ao sexo, idade, fator de risco para HIV e contagem de células de linfócitos CD4. Foram selecionados pacientes com diagnóstico confirmado de HIV e exame rotineiro de fezes positivo entre janeiro e dezembro de 2000. Não foram realizados métodos diagnósticos para Cyclospora cayatanensis e microsporídeos. Um total de 146 pacientes teve um ou mais exames de material fecal positivos (mediana de 1,5) com idade oscilando entre 2 e 75 anos (média: 34 anos). A maioria era do sexo masculino (70,5%) e 53,6% tinham um nível de CD4 > 200 células/mm3 (mediana: 158,5 células/mm3). Os parasitos mais freqüentes diagnosticados neste grupo foram: Endolimax nana (27,4%), Entamoeba coli (22,6%), Strongyloides stercoralis (21,9%), Giardia lamblia (13,0%), Isopora belli (12,3%), Ascaris lumbricoides (6,8%) e Cryptosporidium parvum (6,8%). G. lamblia foi a mais comum em crianças com HIV adquirido por transmissão vertical e em homens com práticas homossexuais. Não ocorreu associação significativa em relação à idade e sexo. Os pacientes com contagem de CD4 < 200 apresentaram menor prevalência de parasitos não patogênicos (por exemplo, E.nana OR 0,46 e E.coli OR 0,33) porém tiveram mais diagnósticos de parasitos patogênicos como S.stercoralis (OR 3,9) e I. belli (OR 3,5) em relação aos indivíduos infectados com HIV que tinham contagem de CD4 e•200 células/mm3. Os resultados destacam a importância do S. stercoralis com AIDS; a diminuição da prevalência de C. parvum em relação a relatos anteriores em nossa instituição antes do uso rotineiro da terapia anti-retroviral potente, as diferenças locais nos perfis dos parasitos em comparação com outras situações epidemio-lógicas assim como mudanças na proporção de diagnóstico de parasitos patogênicos e não patogênicos segundo o comprometimento imune devido à infecção pelo HIV.

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Correspondência: Prof. Dr. Sérgio Cimerman
Alameda Jauaperi, 890 apt 111 CEP 04523-014, São Paulo/SP, Brasil.
Email: scimerman@uol.com.br
FAX: 55-11-30628744

ZIGMAN BRENER
1928 - 2002

El 23 de septiembre del 2002 falleció el Prof. Zigman Brener. Insigne científico brasilero cuyas investigaciones especialmente en el campo de la enfermedad de Chagas han tenido repercusión mundial.

Hijo de Isaac Brener y Ana Moranosky, inmigrantes de Europa Central. Nació en Sao Paulo en 1928. Desde 1941 se radica en Belo Horizonte ciudad donde permanece toda su vida. Se graduó de médico en 1953 en la Universidad Federal de Minas Gerais (UFMG). En 1957 recibe su título de PhD. Su tesis versó sobre la leishmaniosis visceral canina. En 1961 gana el concurso publico de Profesor de Parasitología de la UFMG. A partir de 1969 asume la coordinación del curso de Post Grado de Parasitología de la UFMG, curso que permitió formar a para-sitólogos de toda Latinoamérica. A partir de 1982 se integra al Centro de Investigación Rene Rachou, vinculado a la Fundación Oswaldo Cruz, entidad a la que pertenece hasta sus últimos días.

Se destacó por sus investi-gaciones sobre la enfermedad de Chagas especialmente en sus aspectos básicos, te-rapéuticos y epidemiológicos. Sus trabajos son citas obligadas de los que tratan sobre el tema.

Como muchos otros investigadores recibí del Profesor Z. Brener consejos sobre nuestras investigaciones sobre la enfermedad de Chagas. Siempre afable, cordial y generoso en sus comentarios. Recuerdo con cariño nuestra convivencia en Inglaterra cuando participamos en septiembre de 1985 en un seminario sobre triponosomiasis organizado por la British Society of Parasitology (BSP). Posteriormente durante el III Congreso Latinoamericano de Medicina Tropical (CLAMT III) realizado en Mayo de 1990 en el Hotel Nikko de ciudad de México tuve de nuevo la oportunidad de con-versar con el sobre las nuevas investigaciones sobre la enfermedad de Chagas.

El Profesor Zigman Brener es un ejemplo digno de imitar, sus grandes cualidades hu-manas unidas a su extraordinaria labor científica, permiten señalar que su deceso representa una gran pérdida para la comunidad científica brasilera, latinoamericana y mundial.

Werner Apt Baruch. FACP
Profesor Titular de Parasitología
Facultad de Medicina Universidad de Chile
Presidente Sociedad Chilena de Parasitología.


* Instituto de Infectologia Emílio Ribas - 3ª Unidade de Internação- Médico Assistente

** Instituto de Infectologia Emílio Ribas - 3ª Unidade de Internação- Médico Residente 3ª ano.

*** Instituto de Infectologia Emílio Ribas - Laboratório de Parasitologia.

**** Instituto de Infectologia Emílio Ribas - Médico Estagiário. Filiação atual: UNIFESP / Escola Paulista de Medicina - Doutorando em Doenças Infecciosas e Parasitárias, Bolsista do Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq.

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