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Parasitología latinoamericana

versión On-line ISSN 0717-7712

Parasitol. latinoam. v.59 n.3-4 Santiago jul. 2004

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-77122004000300006 

 

Parasitol Latinoam 59: 123 - 131, 2004 FLAP

ARTÍCULO ORIGINAL

Digenea de Pimelodus maculatus (Osteichthyes, Pimelodidae) das bacias dos rios São Francisco e Paraná, Brasil

Digenea of Pimelodus maculatus (Osteichthyes, Pimelodidae) from THE BASINS OF THE São Francisco and Paraná rivers, Brazil

 

MARILIA DE C. BRAZIL SATO* E GILBERTO C. PAVANELLI**

* Departamento de Biologia Animal - Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Caixa Postal 74539, CEP 23870-970, Seropédica, RJ, Brasil. E-mail: mcbsato@ufrrj.br
** Nupelia - Universidade Estadual de Maringá, Av. Colombo, 5790, CEP 87020-900, Maringá, PR, Brasil. E-mail: gcpavanelli@uem.br


Seven species of Digenea of Pimelodus maculatus of the river São Francisco, Três Marias, Minas Gerais State and of the river Paraná, Porto Rico, Paraná State are presented. Plehniella coelomica and Crepidostomum platense was the more prevalent and they presented mean abundance more elevated in the two systems. An ecological analysis involving the occurrence of these parasites and the diet of P. maculatus of the two rivers is supplied besides the amplification of the known geographical distribution of most of the species for the river São Francisco. The hypothesis of vicariância of the populations of P. maculatus of those two basins is strengthened through the fauna of presented Digenea.

Key words: Digenea, Pimelodus maculatus, São Francisco river, Paraná river, Ecology of parasites, Brazil.


RESUMO

Sete espécies de Digenea de Pimelodus maculatus provenientes do rio São Francisco, Três Marias, MG, e do rio Paraná, Porto Rico, PR, são apresentadas. Plehniella coelomica, e Crepidostomum platense foram as mais prevalentes e apresentaram abundância média mais elevada nos dois sistemas hídricos. Uma abordagem ecológica envolvendo a ocorrência destes parasitos e a dieta de P. maculatus dos dois sistemas hídricos é fornecida, com ampliação da distribuição geográfica conhecida da maioria das espécies de Digenea encontrada para o rio São Francisco. A hipótese de vicariância das populações de P. maculatus dessas duas bacias hidrográficas é reforçada através da fauna de Digenea apresentada.


 

INTRODUÇÃO

No início do século XX, levantamentos da fauna helmíntica de peixes de água doce já eram realizados no Brasil1. Recentemente, análises ecológicas de parasitos de peixes de água doce no Brasil começaram a ser desenvolvidas, principalmente devido ao crescente interesse desses peixes na piscicultura. No alto rio Paraná, foram realizados estudos ecológicos sobre cestóides proteocefalídeos de Paulicea luetkeni2 e sobre os endoparasitos de Pseudoplatystoma corruscans e Schizodon borelli3-5. No rio São Francisco, a análise ecológica envolveu aspectos reprodutivos e ecológicos de acantocéfalos de Pimelodus maculatus6.

A apresentação da comunidade de Digenea de uma espécie de hospedeiro de dois importantes sistemas límnicos, o rio São Francisco e o rio Paraná, objetiva melhorar os conhecimentos sobre as interações tróficas nesses ecossistemas. Além disso, a análise dos índices parasitários dos Digenea, subsidia a hipótese de vicariância das populações de P. maculatus das bacias dos rios São Francisco e Paraná7.

MATERIAL E MÉTODOS

Do P. maculatus, conhecido como mandi-amarelo, possui como localidade-tipo o rio da Prata na Argentina e distribuição geográfica conhecida restrita aos sistemas fluviais da América do Sul8. Espécimes foram coletados no rio São Francisco, município de Três Marias, MG e no rio Paraná, município de Porto Rico, PR, com tarrafas, espinhéis e anzóis no período entre julho de 1995 e fevereiro de 1997. Foram transportados em gaiolas suspensas nos barcos dos pescadores e mantidos vivos sem alimentação em tanques até o momento das necropsias. Após comoção cerebral, os peixes foram pesados (peso corporal = p), medidos (comprimento padrão = cp) e necropsiados no Laboratório de Ictiologia da Estação de Hidrobiologia e Piscicultura da Companhia de Desenvolvimento dos Vales do São Francisco e Parnaíba (EPT/CODEVASF), Três Marias, Minas Gerais e no Laboratório de Ictioparasitologia da Estação de Pesquisas Avançadas do Núcleo de Pesquisa em Limnologia, Ictiologia e Aqüicultura (NUPELIA), Porto Rico, Paraná.

Espécimes adultos, jovens e metacercárias de Digenea foram coletados, fixados e preparados conforme procedimentos padrão em helmin-tologia9. Os espécimes foram estudados através de microscópio Nikon, Alphaphot-2, iden-tificados10-11 e classifcados12-14. Espécimes representativos foram examinados na Coleção Helmintológica do Instituto Oswaldo Cruz (CHIOC), Rio de Janeiro, RJ. Termos ecológicos15 e testes estatísticos16 foram utilizados na análise das infrapopulações e comunidade de Digenea. O nível de significância considerado para os testes foi P < 0,05. Análises estatísticas foram aplicadas somente para os Digenea com prevalência igual ou superior a 10%17 as quais foram classificadas como especialista ou generalista18 e como autogênica ou alogênica de acordo com seu ciclo biológico e sua relação com o sistema aquático19.

RESULTADOS E DISCUSSÃO

Um total de 468 espécimes de P. maculatus foram examinados, sendo 217 (46%) machos e 251 (54%) fêmeas. A razão sexual foi de 1:1,16. Destes, 190 estavam infectados por pelo menos uma espécie de Digenea. Dos 239 P. maculatus coletados no rio São Francisco, 124 (52%) eram machos (cp: 11 - 27 cm; p: 15 - 352 g) e 115 (48%) eram fêmeas (cp: 12 - 32,5 cm; p: 17,5 - 832 g), sendo que estavam parasitados 148 (32%) hospedeiros. Dos 229 P. maculatus coletados no rio Paraná, 93 (41%) eram machos (cp: 9,5 - 29,5 cm; p: 16 - 545 g) e 136 (59%) eram fêmeas (cp: 9 - 35 cm; p: 13 - 975 g) e 42 (9%) peixes estavam infectados por pelo menos uma espécie de Digenea. O número de peixes infectados por Digenea foi significativamente mais elevado nos hospedeiros do rio São Francisco do que nos hospedeiros provenientes do rio Paraná (c2 = 86,7; p < 0,0001).

Foram encontradas nove espécies de Digenea representadas por seis espécies com espécimes adultos, uma espécie com espécimes jovens e duas espécies com espécimes larvais (metacercárias). Dentre os Allocreadiidae, foram encontrados espécimes adultos de Creptotrema creptotrema1 e de Crepidostomum platense22 localizados no intestino anterior de P. maculatus dos rios São Francisco (nova localidade para as duas espécies) e do rio Paraná (nova localidade para C. creptotrema). Os únicos registros de C. creptotrema foram realizados em Leporinus elongatus de localidade brasileira não especificada1 e em P. maculatus do Estuário de Guaiba, RS20. O tegumento da região das ventosas pode apresentar papilas ou aspecto rugoso, o que teria levado os autores do táxon nominal a confundir essas estruturas com espinhos por ocasião de sua descrição original21. Foram observadas papilas na região das ventosas e ausência de espinhos no tegumento dos espécimes de C. creptotrema encontrados em P. maculatus. Espécimes representativos examinados: nº 32.187a-e (CHIOC). Crepidostomum platense foi descrita de Pimelodus clarias (L.), Iheringichthys labrosus e Rhinodoras dorbignyi da Argentina22 tendo sido sugerida a presença dessa espécie no Brasil10 e registrada pela primeira vez em P. maculatus do Estuário de Guaiba, Porto Alegre, RS20. Espécimes representativos examinados: nº 32.188a-f (CHIOC). Espécimes de Prosthen-hystera obesa, representante de Callodistomidae foram coletados na vesícula biliar de P. maculatus do rio São Francisco e do rio Paraná. Essa espécie é amplamente distribuída no Brasil em diversos hospedeiros1,10,23-25. Considerando os registros de P. obesa em Salminus brevidens (Cuv.) e não em S. maxillosus já que essa espécie não ocorre na bacia do rio São Francisco26, no presente estudo podemos confirmar sua ocorrência na bacia do rio São Francisco de hospedeiros provenientes de Lassance, MG1,24 e de hospedeiros provenientes de Pirapora, MG, e de Barra, BA25. No São Francisco, essa espécie foi registrada também em Acesthrorhamphus sp.1. Na bacia do rio Paraná, P. obesa foi citada ocorrer em S. maxillosus25, 27 e em Cynopotamus amazonum 25. Além dos registros no Brasil, P. obesa foi encontrada em Centropomus undecimalis em México28. Prosthenhystera obesa foi redescrita a partir de microscopia óptica de luz e eletrônica de varredura de espécimes de diversos hospedeiros e diferentes localidades, apresentando ampla variação morfológica principalmente do tamanho e forma do corpo e dos testículos25. No presente trabalho, classificamos os espécimes encontrados na vesícula biliar de P. maculatus como jovens ou imaturos baseados nas medidas de P. obesa proveniente de P. clarias apresentadas por essas autoras. Espécimes de Thometrema overstreeti, Derogenidae, foram coletados no estômago e intestino anterior de P. maculatus do rio Paraná. Além do registro em P. maculatus do Estuário de Guaiba, RS29, T. overstreeti foi registrada de P. clarias maculatus e P. albicans (Val.) da bacia do rio da Prata, Argentina30, de S. maxillosus do rio Paraná, Argentina31 e de outros hospedeiros29. As medidas dos espécimes encontrados no presente estudo, enquadram-se com as já apresentadas para o mesmo hospedeiro no Brasil29. Espécimes de Plehniella coelomica, representante de Sanguinicolidae foram coletados na cavidade celomática de P. maculatus dos rios São Francisco e Paraná (novas localidades)22. Espécimes coletados em P. albicans e P. clarias maculatus do rio da Prata permitiram manter Plehniella como táxon distinto de Sanguinicola pela presença dos sistemas reprodutores masculino e feminino confluentes em um só poro genital dorsal com ampliação da diagnose de Cardicolinae e de Plehniella32. Nos espécimes coletados de P. maculatus, foi observada a posição dorsal, subterminal e submediana do único poro genital. Além desses Digenea, foram encontradas também metacercárias de Clinostomum sp., Clinostomidae, localizadas na musculatura associada às brânquias e de Diplostomum sp., Diplostomidae, localizadas no parênquima renal cefálico, musculatura associada à bexiga gasosa e placas faringeanas de P. maculatus dos rios São Francisco e Paraná.

No rio São Francisco os Digenea totalizaram 1.062 espécimes e no rio Paraná 984 espécimes. As espécies mais prevalentes (superior a 10%) em P. maculatus do rio São Francisco, foram C. platense, P. coelomica e metacercárias de Diplostomum sp. (Tabela 1). Não houve diferença significativa na prevalência de C. platense, P. coelomica e metacercárias de diplostomídeos entre P. maculatus machos e fêmeas do rio São Francisco (Tabela 2). Crepidostomum platense apresentou diminuição da prevalência em hospedeiros maiores (r = -0,85, p = 0,007). Embora esse padrão tenha ocorrido para P. coelomica, o resultado foi menos evidente (r = -0,76, p = 0,026). Inversamente, as metacercárias de Diplostomum sp., apresentaram elevação da prevalência nas classes de comprimento padrão mais elevadas de P. maculatus (r = 0,89, p = 0,003). Os resultados dos testes estatísticos e respectivas significâncias da prevalência das espécies em relação ao sexo e em relação ao comprimento padrão dos hospedeiros do rio São Francisco, estão apresentados na tabela 2.

Os C.platense apresentou intensidade média de infecção e abundância média mais elevada entre os Digenea do São Francisco e do Paraná (Tabela 1). A intensidade média dos Digenea de P. maculatus do São Francisco foi mais elevada nas fêmeas do que machos (C. platense - t = -0,547, p = 0,588; P. coelomica _ t = -1,043, p = 0,301; Diplostomum sp. - t = -2,280, p = 0,026) tendo sido significativa essa diferença apenas para as metacercárias de Diplostomum sp.

Não houve influência significativa do sexo de P. maculatus do São Francisco sobre a abundância média das espécies de Digenea (Tabela 3). Considerando a abundância média e o comprimento padrão dos hospedeiros, ela foi significativamente mais elevada nos hospedeiros maiores para as metacercárias de Diplostomum sp. (rs = 0,167, p = 0,009) (Tabela 3).

Todas as espécies de Digenea de P. maculatus do rio Paraná apresentaram prevalência inferior a 10% (Tabela 1).




Plehniela coelomica foi classificada como especialista e as demais espécie de Digenea já registradas em diferentes tipos de hospedeiros não pimelodídeos foram consideradas generalistas.

Dos C. creptotrema, C. platense, P. obesa, T. overstreeti e P. coelomica que utilizam organismos do próprio sistema aquático durante seu desenvolvimento foram classificadas como autogênicas, enquanto Clinostomum sp. e Diplostomum sp. foram consideradas alogênicas.

O aspecto biométrico (comprimento padrão e peso relacionados ao sexo de P. maculatus das duas bacias hidrográficas) foi similar, indicando homogeneidade nas características das duas amostras populacionais de hospedeiros. Machos foram menores e menos pesados que as fêmeas, tendo sido verificado aumento de peso coin-cidente com o período reprodutivo da espécie entre dezembro e fevereiro33-35.

O sistema digestório de P. maculatus revela adaptação para dieta variada, de hábito alimentar onívoro com preferência por matéria de origem animal e tendência à ictiofagia36-38. De dieta variada, P. maculatus consome algas, larvas e adultos de insetos e artrópodos, crustáceos, moluscos e peixes entre outros ítens alimentares encontrados no conteúdo gástrico e intestinal39-43, tendo sido considerada espécie eurifágica43. Entre as espécies onívoras, foi a mais abundante no alto rio Paraná, tendo ocorrido em todo o sistema hídrico principalmente nos ambientes lênticos (lagoas e canais)44-45.

Considerando a ocorrência de parasitos em P. maculatus, em hospedeiros congenéricos e pimelodídeos, apenas P. coelomica foi considerada especialista e ocorreu nas duas bacias hidrográficas. As demais espécies registradas em diferentes tipos de hospedeiros foram classificadas como generalistas.

Parasitos em habitats com temperatura de água constante podem ser divididos em grupos que infectam o peixe diretamente por meio de larvas natantes (oncomiracídios, cercárias, etc) e em grupos que infectam o peixe através do alimento consumido por ele46. No caso de Digenea, os dois caminhos explicam a ocorrência das espécies encontradas em P. maculatus dos dois sistemas hídricos. No caso do consumo, os parasitos podem aumentar quando os peixes comem mais alimentos. As infracomunidades de Digenea apresentaram distribuição agregada no hospedeiro. Diferenças no hábito alimentar de P. maculatus durante as fases de vida e diferentes tamanhos (relação presa-predador), tipos de distribuição dos hospedeiros intermediários, dispersão espacial (vida livre móvel, vida livre imóvel, no hospedeiro intermediário e nos vetores) e temporal (estágio de repouso o qual é resistente às condições climáticas variáveis e desfavoráveis) dos estágios infectantes e as raras evidências sobre reação do hospedeiro ao parasitismo justificam a distribuição agregada encontrada a qual é comum entre os endoparasitos47-48.

No rio São Francisco, o parasitismo por Diplostomum sp. nos hospedeiros maiores foi significativo e a intensidade média foi signi-ficativamente mais elevada nas fêmeas do que nos machos. A disponibilidade de espaço maior em hospedeiros maiores favoreceram a instalação dessas larvas. Como as cercárias emergem do hospedeiro intermediário (molusco) e podem encistar livremente no estágio de metacercárias sem requerer segundo hospedeiro intermediário11, o comportamento alimentar bentônico de P. maculatus pode ter favorecido o encontro e fixação das cercárias de Diplostomum sp. no hospedeiro. Além disso, a prevalência e a abundância média aumentaram em peixes maiores, como reflexo de maior espaço disponível para instalação dos espécimes através de sucessivas infecções a que o peixe está sujeito à medida que cresce49-50. Essas larvas já foram registradas em diversos tipos de peixes (generalistas) devido seu hábito parasitário oportunista e também foram encontradas associadas aos mandis no rio Paraná. Os índices parasitários de Diplostomum sp. mais elevados no rio São Francisco do que no rio Paraná, indicam que P. maculatus constitui importante ponte para esse parasito atingir seu hospedeiro definitivo principalmente no rio São Francisco. No rio Paraná essa espécie oportunista tem sido encontrada em outros peixes otimizando a manutenção de seu ciclo biológico51. Embora prejuízos aos hospedeiros tenham sido relacionados à infecção por essas metacercárias decorrentes principalmente de sua instalação no olho52-53, no presente estudo, as metacercárias localizadas nas brânquias e adjacências das placas faringeanas pareceram não alterar o desen-volvimento e atividades dos peixes. Prova-velmente essa localização não compromete a utilização de recursos energéticos pelo hospedeiro e não afeta sua higidez. No rio São Francisco, próximo à região de coleta de P. maculatus, foram observados biguás - Phalacrocorax brasilianus e garças - Casmerodius albus e Egretta thula, entre outras aves piscívoras, predando P. maculatus. Elas mantêm grupos para alimentação e descanso sob o sol (observação pessoal e relato de pescadores). Provavelmente os dejetos dessas aves contendo ovos desses parasitos são liberados na água ou regiões adjacentes. Como moluscos fazem parte da dieta de P. maculatus ou eles estão associados aos outros organismos também predados, o local de coleta dos hospedeiros representa um ambiente favorável pela concentração ou agregação das fases larvais infectantes (miracídios e cercárias) aos moluscos e peixes, respectivamente. Como metacercárias ativas e livres nos peixes, evoluem para adultos quando os peixes são utilizados na dieta das aves piscívoras. O local de coleta de P. maculatus no São Francisco favoreceu as relações bióticas indispensáveis para a transmissão de Diplostomum sp. constatadas através do resultado obtido. Esse resultado, em parte, estaria associado a várias hipóteses que sustentam que o predomínio de parasitos larvais em peixes é justificado em ambientes cujas interações entre peixes e aves ou outros vertebrados piscívoros são favorecidos (lagos eutróficos em relação a oligotróficos, ambientes menos profundos, ambientes lênticos em relação aos de correnteza mais acentuada, etc.)50, 54-55. Por outro lado, esse resultado pode ser sustentado pela morfometria do sistema aquático a qual influencia na composição das espécies de parasitos já que exercem efeitos sobre a disponibilidade e acessibilidade dos hospedeiros intermediários potenciais como presas56.

Plehniella coelomica apresentou índices parasitários mais elevados relacionados aos peixes menores e machos. Esses resultados indicam consumo de hospedeiros intermediários em épocas distintas por P. maculatus, ou alimentação seletiva do hospedeiro nas diferentes fases de tamanho durante seu crescimento. Nesse caso, hospedeiros menores ou jovens, teriam justificado seu parasitismo devido ao hábito malacófago, o que estaria de acordo com o predomínio de moluscos na dieta de P. maculatus do rio São Francisco57 e elevada exploração de moluscos pelo mandis jovens43. Durante as necropsias diversas conchas de gastrópodes foram encontradas no sistema digestório de P. maculatus das duas localidades.

Embora proposto que relacionamentos entre hospedeiros e parasitos são constantes a despeito de diferenças límnicas58 e existam comunidades de parasitos semelhantes entre localidades diferentes para uma mesma espécie de peixe59, a análise das diferenças ambientais em relação à morfometria dos sistemas aquáticos, as características físicas e químicas e as interações bióticas50, 54-56, 60, confrontam a hipótese anterior. No presente estudo, o ambiente límnico menos variável (vazão de água do rio controlada pela represa de Três Marias) na região de coleta de P. maculatus no rio São Francisco favoreceu as infrapopulações de Digenea. A disponibilidade e acesso de hospedeiros intermediários aos definitivos, pela dieta variável do hospedeiro de diferentes tamanhos ocasionou prevalência e intensidade parasitárias mais elevadas de determinadas espécies conforme a idade ou o tamanho de P. maculatus, sendo que o maior tamanho das fêmeas foi importante para o aumento da área disponível para o estabelecimento das metacercárias de Diplostomum sp. e Clinostomum sp. e os parasitos da cavidade geral como P. coelomica. Embora, as diferenças nas condições abióticas tenham alterado a prevalência, a abundância e as relações interespecíficas dos Digenea em P. maculatus, o relacionamento hospedeiro-parasito pareceu ser mantido nos dois sistemas. As pequenas alterações constatadas na composição e distribuição das espécies de Digenea de P. maculatus, podem ser devidas ao modo de infecção e à idade filogenética do sistema hospedeiro-parasito, como processos dinâmicos da evolução61. A composição de Digenea em P. maculatus dos dois sistemas hídricos, pode estar sinalizando o tempo de existência dessas relações bióticas quando a fragmentação desses dois sistemas manteve isoladas as duas populações de P. maculatus. Divergência morfológica moderada entre espécimes de P. maculatus do São Francisco e alto rio Paraná sugerem isolamento entre essas populações7, sendo a hipótese de vicariância mais parcimoniosa do que a de dispersão dos peixes entre as duas bacias hidrográficas62-63. A divergência encontraria subsídios na separação dessas drenagens ocorrida no terciário médio ou superior e na formação definitiva da drenagem do alto Paraná no holoceno7. A análise da fauna de Digenea pode constituir subsídio para a hipótese de que as diferenças morfológicas observadas entre as populações de P. maculatus das duas bacias poderia ser um reflexo de um tempo geológico curto de isolamento entre essas populações. As pequenas variações na fauna parasitária desse hospedeiro das duas bacias pode ser devido ao recente isolamento desses sistemas hídricos. Nesse período de isolamento das populações de peixes, as espécies de Digenea cujo relacionamento mais especializado (mais antigo) com o hospedeiro e as espécies generalistas e oportunistas, foram mantidas e poucas se estabeleceram como reflexo da utilização de nichos disponíveis no hospedeiro nos dois sistemas. O período relativamente curto sob o ponto de vista evolutivo, permitiria evidenciar discreta alteração no relacionamento hospedeiro-parasito entre as duas populações a despeito de diferenças límnicas ou geográficas. Sob pressões seletivas atuando diferentemente em cada sistema, os parasitos e seus hospedeiros ao longo do tempo podem reagir diferentemente64. Digenea especialista colonizou os mandis de forma exclusiva em cada sistema e os Digenea generalistas ocorreram nos dois ambientes mas em número mais reduzido. Assim, as diferenças observadas entre os componentes bióticos dos dois ambientes não são conspícuas o suficiente para a comprovação de vicariância, mas podem constituir um alicerce para a hipótese de que as variações entre as populações são pequenas devido ao isolamento em espaço temporal curto. O registro de metacercárias e jovens espécimes de Digenea em P. maculatus evidenciam o papel de P. maculatus como hospedeiro intermediário ou paratênico e incluem essa espécie de peixe numa categoria intermediária na rede alimentar dos dois sistemas hídricos, nos quais eles participam como predadores e como presas dos carnívoros de topo.

Com exceção de P. obesa, todas as espécies de Digenea encontradas em P. maculatus do rio São Francisco tiveram sua distribuição geográfica conhecida ampliada para esse sistema hídrico. Para a fauna helmintológica do rio Paraná, constituem primeiro registro C. creptotrema e P. coelomica.

REFERÊNCIAS

1.- Travassos L, Artigas P, Pereira C. Fauna helminthologica dos peixes de água doce do Brasil. Arch Inst Biol S Paulo 1928; 1: 5-68.         [ Links ]

2.- TAKEMOTO R M, PAVANELLI G C. Ecological aspects of proteocephalidean cestodes parasites of Paulicea luetkeni (Steindachner) (Osteichthyes: Pimelodidae) from the Paraná river, Paraná, Brazil. Revista UNIMAR 1994; 16: 17-26.         [ Links ]

3.- MACHADO M H, PAVANELLI G C, TAKEMOTO R M. Influence of host's Sex and size on endoparasitic infrapopulations of Pseudoplatystoma corruscans and Schizodon borelli (Osteichthyes) of the high Paraná river, Brazil. Rev Bras Parasitol Vet 1994; 3: 143-8.         [ Links ]

4.- MACHADO M H, PAVANELLI G C, TAKEMOTO R M. Influence of of the type of environment and of the hydrological variation in endoparasitic infrapopulations of Pseudoplatystoma corruscans (Agassiz) and Schizodon borelli (Boulenger) (Osteichthyes) of the high Paraná river, Brazil. Revta bras Zool 1995; 12: 961-76.         [ Links ]

5.- MACHADO M H, PAVANELLI G C, TAKEMOTO R M. Structure and diversity of endoparasitic infracommunities and the trophic level of Pseudoplatystoma corruscans and Schizodon borelli (Osteichthyes) of the high Paraná river, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 1996; 91: 441-8.         [ Links ]

6.- BRASIL-SATO M C, PAVANELLI G C. ecological and reproductive aspects of Neoechinorhynchus pimelodi Brasil-Sato & Pavanelli (Eoacanthocephala: Neoechinorhynchidae) of Pimelodus maculatus Lacépède (Siluroidei: Pimelodidae) of the São Francisco river, Brazil. Revta Brasil Zool 1999; 16: 73-82.         [ Links ]

7.- Shibatta O A. Estudo comparativo ao nível intra-específico de Salminus hilarii, Pimelodus cf. maculatus, Leporinus cf. elongatus e Eigenmannia cf. virescens (Pisces, ostariophysi) das bacias do alto Paraná e São Francisco, através da análise morfométrica multivariada. São Carlos, PPG-ERN, Universidade Federal de São Carlos, 78p. (Dissertação de Mestrado), 1993.         [ Links ]

8.- Fowler H W. Os Peixes de Água Doce do Brasil. Vol. VI. Arq Zool São Paulo 1951; 405-625.         [ Links ]

9.- EIRAS J C, TAKEMOTO R M, PAVANELLI G C. métodos de estudo e técnicas laboratoriais em parasitologia de peixes. Maringá: Eduem 2000; 173.         [ Links ]

10.- TRAVASSOS L, FREITAS J F T, KOHN A. Trematódeos do Brasil. Mem Inst Oswaldo Cruz 1969; 67: 1-886.         [ Links ]

11.- YAMAGUTI S. Synopsis of digenetic trematodes of vertebrates. Tokio: Keigaku Publishing Co. 1971; 1074.         [ Links ]

12.- BROOKS d r, o'GRADY r t, GLEN D R. The phylogeny of the Cercomeria Brooks, 1982 (Platyhelminthes). Proc Helm Soc Wash 1985a; 52: 1-20.         [ Links ]

13.- BROOKS d r, o'GRADY R T, GLEN D R. Phylogenetic analysis of the Digenea (Platyhelminthes: Cercomeria) with comments on their adaptive radiation. Can J Zool 1985b; 63: 411-43.         [ Links ]

14.- Brooks D R. A summary of the database pertaining to the phylogeny of the major groups of parasitic platyhelminths, with a revised classification. Can J Zool 1989; 67: 714-20.         [ Links ]

15.- Bush A O, Lafferty K D, Lotz J M, Shostak A W. Parasitology meets ecology on its own terms: Margolis et al. revisited. J Parasitol 1997; 83: 575-583.         [ Links ]

16.- Zar J E. Biostatistical Analysis. New Jersey: Prentice-Hall, Inc. 1996; 662.         [ Links ]

17.- BUSH A O, AHO J M, KENNEDY C R. Ecological versus phylogenetic determinants of helminth parasite community richness. Evolutionary Ecology 1990; 4: 1-20.         [ Links ]

18.- BUSH A O, HOLMES, J C. Intestinal helminths of lesser scaup ducks: an interactive community. Can J Zool 1986; 64: 142-52.         [ Links ]

19.- ESCH g w, KENNEDY C R, BUSH A O, AHO J M. patterns in helminth communities in freshwater fish in Great Britain: alternative strategies for colonization. Parasitology 1988; 96: 519-32.         [ Links ]

20.- Kohn A, FRÓES O M. Saccocoelioides godovy n. sp. (Haploporide) and other trematodes parasites of fishes from the Guaiba estuary, RS, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 1986; 81: 67-72.         [ Links ]

21.- KOHN A. Redescription of the type-material of Creptotrema creptotrema Travassos, Artigas & Pereira, 1928 (Digenea, Allocreadiidae). Mem Inst Oswaldo Cruz 1984; 79: 377-9.         [ Links ]

22.- szidat l. Trematodes nuevos de peces de agua dulce de la republica argentina y un intento para aclarar su caracter marino. Revista del Instituto Nacional de Investigacion de las Ciencias Naturales y Museo Argentino de Ciencias Naturales "Bernardino Rivaldavia" 1954; 3: 1-85.         [ Links ]

        [ Links ]

24.- Travassos L, Kohn A. Lista dos helmintos parasitos de peixes encontrados na Estação Experimental de Biologia e Piscicultura de Emas, Pirassununga, Estado de São Paulo. Papéis Avulsos Dep Zool 1965; 17: 35-52.         [ Links ]

25.- Kohn A, Fernandes B M M, Baptista-Farias M F D. Redescription of Prosthenhystera obesa (Diesing, 1850) (Callodistomidae, Digenea) with new host records and data on morphological variability. Mem Inst Oswaldo Cruz 1997; 92: 171-9.         [ Links ]

26.- Britski H A, Sato Y, Rosa, A B S. Manual de identificação de peixes da região de Três Marias (Com chaves de identificação para os peixes da bacia do São Francisco). Brasília: Câmara dos Deputados/CODEVASF 1988; 115.         [ Links ]

27.- Pavanelli G C, Arana S, Alexandrino de Pèrez A C et al. Parasitose por Prosthenhystera obesa (Diesing, 1850) (Trematoda-Callodistomidae) em vesícula biliar de "dourado", Salminus maxillosus (Pisces-Salmininae). Peruíbe: SIMBRAq, 7, EMBRAPOA 2, Anais 1992; 167-72.         [ Links ]

28.- CABALLERO C E, JIMÉNEZ, F G. Presencia de Prosthenhystera obesa (Diesing, 1856) Travassos, 1920 (Trematoda, Digenea) en peces comestibles de agua dulce do Mexico. Rev Biol Trop 1969; 15: 283-7.         [ Links ]

29.- Kohn A, Fernandes B M M, Gibson D I, Fróes O M. On the Brazilian species of halipegine genera (Trematoda: Derogenidae) from fishes, with new morphological data, hosts and synonyms. Systematic Parasitology 1990; 16: 201-11.         [ Links ]

30.- LUNASCHI L I. Helmintos parasitos de peces de agua dulce de la Argentina X. Tres nuevas especies del género Thometrema Amato, 1968 (Trematoda-Derogenidae). Neotropica 1988; 34: 23-32.         [ Links ]

31.- Hamann M I. Halipegus ovocaudatus (Vulpian, 1859) Looss, 1899 (Hemiuridae, Halipeginae) parasita de Rana esculenta Linne, de Europa y Genarchella genarchella Travassos, Artigas y Pereira, 1928 (Hemiuridae, Halipeginae) parasita de Salminus maxillosus Valenciennes, 1840 del sudeste de America del Sur. Anatomia y posicion sitematica. Physis 1986; 44: 19-24.         [ Links ]

32.- Lunaschi L I. Helmintos parasitos de peces de agua dulce de la Argentina. IV. Acerca de la validez del genero Plehniella Szidat, 1951 (Trematoda - Sanguinicolidae). Neotropica 1985; 31: 149-54.         [ Links ]

33.- Godinho H M. Contribuição ao estudo do ciclo reprodutivo do Pimelodus maculatus Lacépède, 1803 (Pisces, Siluroidei) associado a variações morfológicas do ovário e a fatores abióticos. São Paulo, Universidade de São Paulo, 94 p. (Tese de Doutorado), 1972.         [ Links ]

34.- Godinho H, Fenerich N, Chaves H R, Barker J M B. Comprimento e idade na primeira maturação sexual do mandi Pimelodus maculatus Lac. Ciênc Cult 1972; 24: 345-6.         [ Links ]

35.- Basile-Martins M A, Godinho H M, Fenerich N A, Barker J M B. Influência de fatores abióticos sobre a maturação dos ovários de Pimelodus maculatus Lac., 1803 (Pisces, Siluroidei). B Inst Pesca 1975; 4: 1-14.         [ Links ]36.- Godinho H M. Estudos anatômicos sobre o trato alimentar de um Siluroidei, Pimelodus maculatus Lacépède. Rev bras Biol 1967; 27: 425-33.         [ Links ]

37.- Godinho H, Tokumaru M, Ferri A G. Histologia do trato digestivo de Pimelodus maculatus Lacépède, 1803 (Pisces, Siluroidei). Rev bras Biol 1970; 30: 583-93.         [ Links ]

38.- Menin E, Mimura O M. Anatomia comparativa do intestino de duas espécies de peixes teleostei de hábitos alimentares distintos. Revista Ceres 1992; 39: 308-41.         [ Links ]

39.- Ihering R von. Relatórios parciais da Comissão Technica de Piscicultura do Nordeste, Recife 1993; 19-52.         [ Links ]

40.- Menezes R S, Menezes M F. Notas sobre o regime alimentar de algumas espécies ictiológicas de água doce do nordeste. Rev Brasil Biol 1946; 6: 537-42.         [ Links ]

41.- Bonetto A A, Pignalberi C, Cordiviola E. Ecologia alimentaria del "amarillo" y "moncholo", Pimelodus clarias (Bloch) y Pimelodus albicans (Valenciennes) (Pisces, Pimelodidae). Physis 1963; 24: 87-94.         [ Links ]

42.- Basile-Martins M A, Godinho H M, Chaves H R, Barker J M B. Considerações preliminares sôbre o regime alimentar do mandi Pimelodus maculatus Lac. (Pisces-Siluriformes). Ciênc Cult 1971; 23: 270.         [ Links ]

43.- Basile-Martins M A, Cipólli M N, Godinho H M. Alimentação do mandi Pimelodus maculatus Lacépède, 1803 (Osteichthyes, Pimelodidae), de trechos dos rios Jaguari e Piracicaba, São Paulo - Brasil. B Inst Pesca 1986; 13: 17-9.         [ Links ]

44.- AGOSTINHO a A, júlio jR H F, gomes L et al. composição, abundância e distribuição espaço-temporal da ictiofauna. In: Vazzoler A E A M, AGOSTINHO A A, HAHN N S (Ed.) A planície de inundação do alto rio Paraná: aspectos físicos, biológicos e socioeconômicos. Maringá: Eduem 1997a; 179-207.         [ Links ]

45.- AGOSTINHO A A, HAHN N S, GOMES L C, BINI L M. Estrutura trófica. In: Vazzoler A E A M, AGOSTINHO A A, HAHN N S (Ed.) A planície de inundação do alto rio Paraná: aspectos físicos, biológicos e socioeconômicos. Maringá: Eduem 1997b; 229-48.         [ Links ]

46.- Bauer O N, Karimov S B. Patterns of parasitic infections of fishes in a water body with constant temperature. J Fish Biol 1990; 36: 1-8.         [ Links ]

47.- Kennedy C R Reproduction and dispersal, p. 143-160. In: C R Kennedy (ed.). Ecological Aspects of Parasitology. Amsterdam: NorthHolland Publishing Company. 1976.         [ Links ]

48.- ANDERSON R m, GORDON D M. Process influencing the distribution of parasite numbers within host populations with special emphasis on parasite-induced host mortalities. Parasitology 1982; 85: 373-98.         [ Links ]

49.- Noble E R. Fishes and their parasite-mix as objects for ecological studies. Ecology 1960; 41: 593-6.         [ Links ]

50.- Dogiel V A. Ecology of the parasites of freshwater fishes. In: Dogiel V A, Petrushevski G K, Polyanski Y I (Ed.) Parasitology of Fishes. London: Oliver & Boyd 1961; 1-47.         [ Links ]

51.- PAVANELLI G C, MACHADO M H, TAKEMOTO R M. Fauna helmíntica de peixes do rio Paraná, região de Porto Rico, Paraná. In: Vazzoler A E A M, AGOSTINHO A A, HAHN N S (Ed.) A planície de inundação do alto rio Paraná: aspectos físicos, biológicos e socioeconômicos. Maringá: Eduem 1997; 307-29.         [ Links ]

52.- Martins M L. Doenças infecciosas e parasitárias de peixes. 2ª ed., Jaboticabal: Funep 1988; 66.         [ Links ]

53.- SILVA-SOUZA A T. Estudos do parasitismo de Plagioscion squamosissimus (Heckel, 1840) (Perciformes, Sciaenidae) por Diplostomum (AustroDiplostomum) compactum (Lutz, 1928) (Trematoda, Digenea) no rio Tibagi, PR. São Carlos, PPG-ERN, Universidade Federal de São Carlos, 125p. (Tese de Doutorado), 1998.         [ Links ]

54.- WISNIEWSKI W L. Characterization of the parasitefauna of an eutrophic lake (parasitofauna of the biocenosis of Druzno Lake. Part I). Acta Parasitol Pol 1958; 6: 1-64.         [ Links ]

55.- ESCH g w. Impact of ecological succession on the parasite fauna in centrarchids from oligotrophic and eutrophic systems. Am Midl Nat 1971; 86: 160-8.         [ Links ]

56.- Marcogliese D J, Cone D. Importance of lake characteristics in struturing parasite communities of salmonids from insular Newfoundland. Can J Zool 1991; 69: 2962-7.         [ Links ]

57.- Souza M R F, Torres G E. Alimentação natural, especificidade alimentar e capacidade malacófaga do Pimelodus maculatus Lacépède, 1803 (Osteichthyes, Siluriformes, Pimelodidae) da represa de Três Marias, MG. Belo Horizonte, III Encontro Anual de Aquicultura de Minas Gerais 1984; 16-8.         [ Links ]58.- HALVORSEN o. Studies of the helminth fauna of Norway. XVIII. On the composition of the parasite fauna of coarse fish in the river Glomma, southeastern Norway. Norway J Zool 1971; 19: 181-92.         [ Links ]

59.- WOOTEN R. The metazoan parasite-fauna of fish from Hanningfield Reservoir, Essex in relation to features of the habitat and host populations. J Zool 1973; 171: 323-31.         [ Links ]

60.- KENNEDY C R, LAFFOLEY D'A, BISHOP G, .,et al. communities of parasites of freshwater fish in Jersey, Channel Islands. J Fish Biol 1986; 29: 215-26.         [ Links ]

61.- SHULMAN S S. Specificity of Fish Parasites. In: Dogiel V A, Petrushevski G K, Polyanski Y I (Ed.) Parasitology of Fishes. London: Oliver & Boyd 1961; 104-16.         [ Links ]

62.- Menezes N A. Distribuição e origem da fauna de peixes de água doce das grandes bacias fluviais do Brasil. B Inst Pesca 1972; 16: 73-8.         [ Links ]

63.- Lowe-McCONNELL R H. Estudos ecológicos de comunidades de peixes tropicais. São Paulo: Edusp 1999; 535.         [ Links ]

64.- SINDERMANN C J. effects of parasites on fish populations - Pratical considerations. Int J Parasitol 1991; 17: 371-82.         [ Links ]

Agradecimentos: Ao Dr Yoshimi Sato Chefe da Estação de Hidrobiologia e Piscicultura de Três Marias, MG, e ao convênio CEMIG/CODEVASF, pelo apoio logístico e material e à Dra Delir Noronha, Curadora da Coleção de Helmintos (CHIOC) pelo empréstimo de espécimes representativos examinados.

 

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