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Bosque (Valdivia)

versión On-line ISSN 0717-9200

Bosque (Valdivia) vol.36 no.1 Valdivia  2015

http://dx.doi.org/10.4067/S0717-92002015000100002 

REVISIONES

 

Transporte y reciclaje de CO2 en el interior del árbol: factores que complican la estimación de la respiración leñosa a través de la emisión radial de CO2

Transport and recycling of CO2 inside trees - factors complicating the estimation of wood respiration through CO2 radial efflux

 

Jesús Rodríguez-Calcerrada a*, Roberto Salomón, Luis Gil a

*Autor de Correspondencia: a Universidad Politécnica de Madrid, GENFOR Grupo de Investigación en Genética y Fisiología Forestal, E.T.S.I. Montes, Ciudad Universitaria S/N, 28040 Madrid, España, tel.: 0034 913367113, jesus.rcalcerrada@upm.es


SUMMARY

Tree trunks and roots have a variable and often important proportion of live cells. Respiration provides energy and carbon skeletons required by these living cells for their maintenance and proliferation. In the process of respiration, soluble sugars previously synthesized by leaves and young stems are oxidized and carbon dioxide (CO2) is produced as a byproduct. For this reason, it has been amply considered that rates of radial CO2 efflux from trunks and stems are equivalent to rates of respiration. However, it has been observed that the CO2 produced in respiration does not immediately or fully diffuse out to the atmosphere. Thus, even if in some circumstances radial CO2 efflux is a good surrogate of wood respiration, we must not consider both variables as equivalent. In 2008, Teskey et al. reviewed the main factors affecting the concentration, mobility and emission of CO2 in tree stems, namely: corticular photosynthesis, resistance of anatomical elements to radial CO2 diffusion, and solubility and transport of CO2 in xylem sap. Here we update this topic with recent findings reported in literature and in Spanish language. With this work we intend to engage a broader audience in the investigation of wood CO2 efflux and respiration, an understudied topic of central importance for modeling the carbon balance of forest ecosystems and the atmospheric CO2 concentration in the future.

Key words: carbon flux, respiratory metabolism, carbon pool, forest decline, CO2 internal transport.


RESUMEN

Los troncos y raíces de los árboles tienen una proporción de células vivas variable, que en algunas especies, por ejemplo de angiospermas, puede llegar a ser elevada. El mantenimiento de las células y su proliferación son posibles gracias a la energía procedente de la respiración. En este proceso se consumen azúcares, generándose energía, precursores de numerosos compuestos químicos, y dióxido de carbono (CO2). Tradicionalmente se ha considerado que la tasa de emisión de CO2 de los troncos y las raíces era equivalente a su tasa de respiración. Sin embargo, desde hace ya varias décadas, se ha observado que la liberación de CO2 desde el interior de las células hasta la atmósfera no es completa ni inmediata, por lo que la emisión de CO2 de un segmento de tronco o raíz no debe considerarse como el reflejo de su tasa de respiración, aunque en determinadas circunstancias pueda ser un indicador muy próximo. En 2008, Teskey et al. revisaron los principales factores que afectan la concentración, movilidad y emisión de CO2 en los troncos; principalmente la fotosíntesis cortical, la resistencia de los tejidos a la difusión de CO2 y la solubilidad del mismo en la savia. En este trabajo queremos actualizar el conocimiento sobre tales procesos y dar a conocer, en lengua española, la complejidad de un tema, el de la respiración de los órganos leñosos, que tiene una relevancia en la investigación sobre la sanidad de los bosques mayor de la que se le ha dado hasta ahora.

Palabras clave: flujo de carbono, stock de carbono, metabolismo respiratorio, decaimiento del bosque.


 

INTRODUCCIÓN

La respiración proporciona energía y productos intermedios a otras vías metabólicas esenciales para la supervivencia, crecimiento y reproducción de las plantas. En el proceso de la respiración los árboles consumen parte de los azúcares asimilados previamente a través de la fotosíntesis, una parte variable según las especies, la edad, las condiciones ambientales y la época del año, que suele oscilar entre el 40 y el 60 % entre ecosistemas forestales (Rambal et al. 2014). En determinadas circunstancias, por ejemplo cuando se suceden periodos desfavorables como heladas, sequías, enfermedades o plagas de insectos, el mantenimiento de la actividad respiratoria puede llegar a desequilibrar las reservas de carbono (azúcares solubles y almidón) del árbol. Es importante conocer cómo las tasas de respiración se ven afectadas por las variaciones ambientales para llegar a modelizar su efecto en los árboles y predecir el estado de los bosques en el futuro. Sin embargo, en el caso de los órganos leñosos, la cuantificación de la respiración no es una tarea sencilla (Teskey et al. 2008, Trumbore et al. 2013). Aunque la madera tiene una actividad metabólica relativamente baja, su contribución a la biomasa del bosque es elevada. Por ejemplo, en robledales mediterráneos perennifolios de hoja ancha, la biomasa de ramas y troncos supone aproximadamente 5 kg m-2 de carbono, algo menos que las raíces (6 kg m-2), y en conjunto suponen más del 95 % de la biomasa del árbol (Peñuelas et al. 2004). Por este motivo, la imprecisión en la cuantificación de la respiración de los órganos leñosos puede tener repercusiones importantes a la escala del bosque. Es necesario entender mejor la respiración leñosa para ser capaces de modelizar su evolución en el futuro y su impacto en el balance de carbono de los bosques e incluso en la concentración atmosférica de CO2. El objetivo de este trabajo es hacer una revisión concisa de los procesos físicos y biológicos que modulan los flujos de CO2 en el árbol; en concreto, se hace hincapié en diversos factores que afectan al flujo radial de CO2 desde el interior del tronco o la raíz hasta la atmósfera, y que por tanto limitan la utilidad de la emisión de CO2 como estimador de la respiración de las células vivas del tronco o la raíz. Se considera importante difundir esta información de forma sencilla y en lengua española, de manera que pueda resultar útil a científicos, gestores, y estudiantes que inicien su investigación en el tema.

Entre los trabajos pioneros en el estudio de la respiración leñosa destacan los de Müller (1924) y Johansson (1933). En ellos, y en la literatura precedente, se asumía que la tasa de emisión de CO2 de los tallos equivalía a su tasa respiratoria. Este fundamento ha sido y es la base para estudiar diversos aspectos ecológicos forestales relacionados con la respiración leñosa, como su importancia en la adaptación del árbol al medio (Ryan et al. 1995), la variación con los tratamientos selvícolas (Lavigne 1987), la influencia de factores climáticos (Rodríguez-Calcerrada et al. 2014a) y la separación de costes de mantenimiento y crecimiento (Ryan 1990). También a partir de medidas puntuales se llega a modelizar la respiración de troncos y raíces a grandes escalas espaciales, por ejemplo a las escalas de rodal, bosque o región, empleando ecuaciones de extrapolación (upscaling) que incluyen la superficie total o más comúnmente el volumen de albura del árbol por unidad de superficie de terreno (Rodríguez-Calcerrada et al. 2014a). El éxito de este enfoque (medir la emisión de CO2 para estimar la respiración) se basó en tres ventajas que ofrece en comparación con otros métodos: escasa perturbación en el árbol, posibilidad de muestrear zonas amplias simultáneamente, y relativa sencillez en la adquisición de datos. Hoy en día se sigue empleando la emisión de CO2 para estimar la respiración de troncos y raíces, pero en la mayoría de trabajos se reconocen las limitaciones para considerarlo como un equivalente inequívoco de la tasa de respiración. Estas limitaciones están relacionadas principalmente con tres mecanismos que se detallan en las secciones siguientes: la resistencia al transporte radial del CO2; el transporte axial del CO2 disuelto en la savia; y el reciclaje del CO2 en el interior del tronco a través de la fotosíntesis y otras reacciones químicas (figura 1).

 

Figura 1. Los troncos de los árboles liberan dióxido de carbono (CO2)
a la atmósfera a través de la corteza. Una parte del CO2 que se
registra en un punto concreto del tronco, por ejemplo, utilizando un
equipo de análisis de gases por infrarrojo (A), procede de la respiración
de las células vivas subyacentes. Sin embargo, otra parte puede provenir
disuelto en la savia de otras zonas del árbol, por ejemplo las raíces,
o incluso del suelo (B). Además, el CO2 que se produce en la respiración
de las células locales no difunde instantáneamente ni en su totalidad
hacia el exterior. Diversas barreras físico-químicas limitan la difusión hacia
la atmósfera, por ejemplo el cambium y la corteza, y hacen que el CO2 se
acumule en el interior del tronco (C), donde puede disolverse en la savia
bruta y transportarse hacia la parte superior del árbol (D), o re-asimilarse
a través de reacciones químicas en células no fotosintéticas, (E) y de la
fotosíntesis cortical (F) en troncos más jóvenes. Figura basada en
Teskey et al. (2008).
Tree stems release carbon dioxide (CO2) through bark. A part of the CO2
measured in a point of the stem, for example using a portable infra-red gas
analyzer system (A), comes from the respiration of the living cells beneath.
However, part of the CO2 which is being recorded in that point can come
from the roots or even the soil transported in the sap flow (B). Moreover,
the CO2 respired locally does not fully or immediately diffuse to the atmosphere.
Several physicochemical barriers limit CO2 radial diffusion, such as the
cambium, phloem and bark, and make CO2 accumulates in the xylem, where
it can dissolve in the sap and move upwards (D) or be re-assimilated through
non-photosynthetic (E) and photosynthetic (F) reactions. Figure based on
Teskey et al. (2008).

 

RESISTENCIA AL FLUJO RADIAL DE CO2

El CO2 que se produce en el interior de la mitocondria durante la respiración acaba liberándose a la atmósfera tras atravesar múltiples barreras. El CO2 emitido por una célula de parénquima del xilema de un tronco debe atravesar primero las membranas y la pared celular; y una vez en los espacios intercelulares del tronco, no difunde rápidamente hacia el exterior, sino que se ve ralentizado por los elementos conductores del xilema y por el cambium, el floema y, por último, la corteza externa. En el xilema, la disposición y estructura de los elementos conductores, así como la estructura de las membranas de las punteaduras que conectan los elementos conductores y a estos con el parénquima radialmente influyen en la permeabilidad al paso del CO2 (Gartner et al. 2004, Kitin et al. 2009). El cambium, debido a su elevado contenido hídrico (de Schepper et al. 2012) y a la elevada resistencia del agua a la difusión del CO2 (~104 veces mayor que la del aire), ofrece una elevada resistencia al flujo de CO2 hacia el exterior, siendo su permeabilidad dependiente de los espacios entre las células iniciales de los radios parenquimáticos (Hook and Brown 1972). La corteza externa es el último elemento que ralentiza la difusión de CO2, siendo su grosor, estructura (e.g. presencia de lenticelas) y composición química, los principales factores que afectan a su permeabilidad (Pfanz et al. 2002).

Las barreras al flujo radial de CO2 no son solo físicas. La proporción de aire y savia en el interior del tronco afecta la rapidez con que el CO2 difunde hacia el exterior. También la propia concentración de CO2 en el interior del tronco afecta al flujo radial. Cuanto mayor es la concentración interna de CO2, mayor es la velocidad de emisión al exterior, debido al movimiento del CO2 por difusión hacia zonas con menor concentración. En este sentido, una manera de cuantificar la resistencia al flujo radial es a través de la relación entre la diferencia de concentración interna y externa de CO2 y la tasa de emisión. La pendiente de esta relación varía entre árboles, incluso entre clones, e indican una resistencia al flujo radial variable, de modo que cuanto mayor es la pendiente, mayor es la resistencia al flujo de salida (Steppe et al. 2007; figura 2).

 

Figura 2. La resistencia al flujo radial de CO2
desde el xilema hasta la atmósfera se puede
estimar como la pendiente entre tal flujo (eje
de abscisas) y la diferencia entre la concentración
de CO2 dentro y fuera del árbol (eje de ordenadas).
Por ejemplo, un individuo de una especie con un
grueso ritidoma (Quercus suber L.) podría ofrecer
mayor resistencia a la salida del CO2 que otro
perteneciente a una especie con un ritidoma
menos grueso (Fagus sylvatica L.). Datos teóricos
basados en el estudio de Steppe et
al. (2007).
Resistance to radial CO2 efflux from the xylem to
the atmosphere can be calculated as the slope of
the linear relationship between radial CO2 efflux
(X axis) and the difference between the concentration
of CO2 inside and outside of the tree (Y axis). For
example, the resistance to radial CO2 efflux could
be higher in an individual with thick bark (Quercus
suber
L.) than in another belonging to a species with
thinner bark (Fagus sylvatica L.). Theoretical data
based on Steppe et al. (2007).

 

En cierto modo la resistencia al flujo radial también puede evaluarse comparando el grado de ajuste de la tasa de emisión de CO2 y la temperatura. Debido al efecto de la temperatura en la velocidad de las reacciones enzimáticas, la temperatura y la emisión de CO2 están generalmente relacionadas de manera exponencial. En ocasiones, el grado de ajuste entre ambas variables es mayor cuando se considera la temperatura previa a la medida de emisión de CO2 en lugar de la temperatura simultánea (Ryan et al. 1995; figura 3). Este desfase temporal, que depende de la propia evolución de la temperatura del tronco a lo largo del día, podría estar ligado a la resistencia al flujo radial de CO2 Cuanto mayor es el intervalo temporal para un mejor ajuste entre la emisión de CO2 y la temperatura, mayor es la resistencia al flujo radial de CO2. En ocasiones este desfase es de varias horas (Ryan et al. 1995, Maier y Clinton 2006), hecho que sugiere que el CO2 tarda varias horas en atravesar el tronco y liberarse a la atmósfera, y es coherente con los rangos de resistencia a la difusión observados por Steppe et al. (2007). No obstante, la anomalía en la relación entre el flujo radial de CO2 y la temperatura también podría corresponderse con otros fenómenos, como el transporte de CO2 en el flujo de savia (McGuire y Teskey 2002, 2004, Hölttä y Kolari 2009, Tarvainen et al. 2014), descrito en la sección siguiente.

 

Figura 3. A) El flujo radial de CO2 a menudo muestra una relación de histéresis con
la temperatura del tronco a la que se realiza la medida, es decir, a una misma temperatura,
los valores de flujo son más bajos por el día que por la noche. En ocasiones, si se relaciona
el flujo radial de CO2 con la temperatura que se registraba varias horas antes de la medida,
la histéresis desaparece y la relación se ajusta mejor a una curva exponencial. Una posible
explicación de este fenómeno es que, debido a la resistencia que ofrece el tronco a la difusión
de CO2, el flujo que se registra en un momento dado se corresponde mejor con la temperatura
que se registraba horas antes que con la temperatura simultánea. B) En relación con esto,
a menudo el incremento de la temperatura durante el día es más rápido que el descenso
vespertino, de modo que, por el día, la diferencia entre la temperatura registrada en el
momento de medir el flujo radial de CO2 y, por ejemplo, la que se registraba 3 horas antes,
es mayor que por la noche. Datos teóricos basados en trabajos previos observando tendencias
similares en Pinus taeda L. (Maier y Clinton 2006) y Quercus ilex (Rodríguez-Calcerrada et al. 2014a).
A) Radial CO2 efflux often shows a hysteretic relationship with concomitant temperature;
that is, at a given temperature, values of radial CO2 efflux are lower during the day than
at night. Sometimes the hysteresis disappears when radial CO2 efflux is related to the
temperature recorded several hours before instead of the concomitant temperature. A possible
explanation of this phenomenon is that, because of stem resistance to CO2 radial diffusion, CO2
efflux at a given time is actually reflecting the respiratory activity of living cells at previous
temperatures. B) The rise of temperature during the day is higher than the decrease during
the evening; thus, during the day, the difference between the temperature recorded at the
time of measuring radial CO2 efflux and that recorded, for example, 3 hours before, is higher
than during the night. Theoretical data based on previous works reporting similar trends in
Pinus taeda
L. (Maier and Clinton 2006) and Quercus ilex (Rodríguez-Calcerrada et al. 2014a).

 

Las limitaciones a la difusión radial de CO2 tienen como consecuencia que la emisión de CO2, pueda no ser indicativa de la actividad respiratoria actual, sino de la actividad respiratoria previa.

TRANSPORTE AXIAL DE CO2

Como consecuencia de la respiración de los tejidos vivos y de las barreras a la difusión del CO2, este se acumula en el interior del tronco hasta alcanzar, en algunas ocasiones, concentraciones 650 veces superiores a la atmosférica (e.g. 26 % en árboles de Quercus agrifolia Nee., Teskey et al. 2008). Una parte del CO2 que se acumula en el tronco se disuelve en la savia y es transportado hacia la parte superior del árbol gracias a la transpiración. Por ello, sería posible que durante el día se infraestimase la tasa de respiración en un punto a partir de la tasa de emisión de CO2. De igual manera, una parte del CO2 que se origina en las raíces o incluso en el suelo viaja en la savia hacia el tronco (Teskey y McGuire 2007), y como consecuencia, se podría registrar una emisión de CO2 en un punto del tronco superior a la tasa de respiración que realmente tienen las células subyacentes. En ambos casos, la "exportación" o la "importación" de CO2 desde o hacia el punto donde se está midiendo la emisión radial de CO2 genera incertidumbre en atribuir dicha tasa de emisión a la de la respiración (Trumbore et al. 2013). Ya en los años 30 del siglo pasado surgieron las primeras críticas en este sentido (Teskey et al. 2008).

El impacto del transporte axial de CO2 en la fiabilidad de la emisión de CO2 como indicador de la respiración dependerá de la solubilidad del CO2 en la savia y de la tasa de transpiración del árbol. Atendiendo a la Ley de Henry, el CO2 disuelto en la savia se encuentra en equilibrio con el CO2 en fase gaseosa - medible con microelectrodos o sensores no dispersivos de infrarrojo (NDIR) - y puede ser estimado una vez conocido el pH y la temperatura de la savia, aplicando las ecuaciones expuestas en McGuire y Teskey (2002). En especies con flujos de savia elevados, por ejemplo especies riparias, el impacto podría ser mayor que en aquellas con menores flujos de savia, por ejemplo, especies Mediterráneas adaptadas a la sequía como Quercus ilex L. (Rodríguez-Calcerrada et al. 2014a). Es posible estimar la magnitud del flujo axial de CO2 a partir de la concentración de CO2 interna y el flujo, temperatura y pH de la savia. Si además se mide la emisión (radial) de CO2 y las variaciones de la concentración de CO2 internas, se puede llegar a estimar la respiración como la suma de los tres componentes (McGuire y Teskey 2004; figura 4). En el trabajo de McGuire y Teskey (2004) el flujo axial registrado en un periodo de 24 h variaba entre 0.6 y 3.2 mol CO2 m-3 albura en Liquidambar styraciflua L. y Platanus occidentalis L., respectivamente, lo que suponía un 14 y un 55 % de la respiración.

 

Figura 4. La respiración de un volumen de tronco se puede estimar como la
suma del CO2 producido y disuelto en savia que se transporta hacia la copa
del árbol (calculado a su vez como la diferencia entre el flujo axial registrado
en la parte superior (A) e inferior (B) del segmento del tronco estudiado;
flechas verticales), el CO2 que difunde radialmente (flecha horizontal), y las
variaciones internas de CO2 que suceden en ese volumen de tronco (cuadro
blanco). Para calcular el flujo axial de CO2 se necesita saber la concentración
interna de CO2 (puntos A y B), la velocidad del flujo de savia, y su pH y
temperatura. Este método fue propuesto por McGuire y Teskey (2004).
The rate of respiration of a stem volume can be estimated as the CO2 produced
on it and dissolved in sap moving upwards (which in turn is calculated as the
difference between axial CO2 flux in A and B; vertical arrows), the CO2 diffusing
radially (horizontal arrow), and the internal variation of CO2 occurring in the
considered volume (white square). To calculate axial CO2 flux several variables
need to be measured: internal CO2 concentration (in A and B), and velocity, pH
and temperature of xylem sap. This method was proposed by McGuire and Teskey (2004).

 

También la velocidad de savia o la solubilidad del CO2, y por tanto el flujo axial de CO2, pueden variar a lo largo del tiempo, por ejemplo a lo largo del día y el año. Se ha visto que en algunas especies el pH de la savia, y por tanto la solubilidad del CO2, varían estacionalmente de manera marcada, aunque no en otras, probablemente debido al efecto variable del flujo de savia en la concentración de cationes y aniones de la savia (Aubrey et al. 2011, Erda et al. 2014). A lo largo del día, la contribución del flujo axial de CO2 a la respiración obviamente también cambia, siendo menor durante la noche, cuando el flujo de savia es prácticamente nulo. Por ejemplo, en el trabajo de McGuire y Teskey (2004), la albura de Platanus occidentalis exhibía un flujo axial en las horas centrales del día en que la transpiración era máxima muy superior al registrado durante 24 h (103 mmol CO2 m-3 s-1), es decir un 71 % de la respiración estimada a partir del balance de masa entre el flujo axial, radial y de almacenamiento del CO2. Igualmente, Saveyn et al. (2008) observaron que el flujo axial en Populus deltoides Bartr. ex Marsh. variaba entre 1,3 y 4,8 mol CO2 m-3 albura día-1 (es decir 3 y 18 % del total de la respiración) en días nublados y soleados, respectivamente. Fue precisamente el hecho de que la emisión de CO2 fuese menor a lo largo del día que la noche, a una temperatura comparable (figura 4), lo que indujo a pensar que, durante el día, la savia transportaba CO2. Varios autores han observado una relación negativa entre el flujo de savia y la emisión de CO2, y han discutido esta relación como el resultado del transporte de CO2 en la savia a otras zonas del árbol (Negisi et al. 1979, McGuire et al. 2007). De modo parecido, se podría interpretar la relación positiva entre el flujo de savia y la emisión de CO2 en el tronco como el resultado de la "importación" de CO2 desde las raíces o el suelo hasta el punto donde se mide la emisión de CO2 (Zach et al. 2010, Bužková et al. 2014). En otras ocasiones, se ha observado que a elevadas tasas de transpiración aumenta la depresión diurna de emisión de CO2 (medida como la diferencia entre la emisión diurna de CO2 observada y estimada a partir de los valores de temperatura y emisión de CO2 nocturnos; Maier y Clinton 2006, Hölttä y Kolari 2009, Etzold et al. 2013, figura 5). La prueba definitiva del transporte axial de CO2 la han proporcionado los estudios con marcadores isotópicos de carbono, que han mostrado como CO2 marcado incorporado a la planta por las raíces llega hasta las hojas donde se asimila a través de la fotosíntesis (Bloemen et al. 2013).

 

Figura 5. El transporte de CO2 en la savia puede ocasionar: A) que a una cierta
temperatura, el valor de flujo radial de CO2 por el día sea menor que el modelizado
a partir de la relación entre la temperatura y el flujo radial de CO2 por la noche,
cuando no existe flujo de savia; y B) que a medida que la velocidad de savia sea
mayor, la diferencia entre el valor de flujo radial de CO2 modelizado y observado
también lo sea. Datos teóricos basados en observaciones de Maier y Clinton (2006)
y Hölttä y Kolari (2009), entre otros estudios.
Diurnal transport of CO2 in sap flow can cause: A) that at a given temperature,
radial CO2 efflux at daytime is lower than the one modeled from the relationship of
temperature and radial CO2 efflux over the night, when sap flow is negligible; and B),
that as sap velocity increases, the difference between the modeled and observed
value of radial CO2 efflux also increases. Theoretical data based on observation in
Maier and Clinton (2006) and Hölttä and Kolari (2009), among others.

 

A pesar de las evidencias irrefutables de la existencia de un transporte de CO2 a lo largo del árbol, es muy probable que la histéresis en la relación entre la temperatura y la emisión de CO2 no se deba única y exclusivamente al flujo de savia. Esta afirmación se debe a la existencia de trabajos en los que se aprecia que la variación del flujo de savia no se corresponde con la variación en la emisión de CO2 (Edwards y Wullschleger 2000), o se discute que el estatus hídrico de la planta, relacionado con los procesos metabólicos de crecimiento y mantenimiento celular, ejerce un papel importante en las emisiones de CO2 (Saveyn et al. 2007). Nuestros datos en árboles de Quercus pyrenaica Willd. y Populus canadensis también muestran una buena correlación entre flujo de savia y depresión diurna de CO2 en momentos de alta transpiración; sin embargo, en ausencia de flujo de savia, la depresión en la emisión de CO2 muestra mejores correlaciones con potenciales hídricos o potenciales de turgencia, sugiriendo que el estatus hídrico de la planta subyacente a los flujos de savia es el causante principal de estas depresiones en la emisión de CO2 (Salomón et al. datos sin publicar). La fotosíntesis en las células de clorénquima situadas bajo la peridermis de los tallos - proceso descrito en la siguiente sección - también podría hacer que la emisión de CO2 diurna fuese menor que la nocturna a una temperatura dada (Pfanz et al. 2002).

La temperatura y la sequía en climas estacionales pueden variar a lo largo del año y afectar el flujo de savia, el flujo axial de CO2, y por tanto, la precisión con que la emisión de CO2 refleja la respiración. Sin embargo, existen aún muy pocos trabajos que hayan explorado este aspecto a lo largo de periodos de tiempo prolongados. A fecha actual, solo Etzold et al. (2013) han evaluado las variaciones estacionales de la concentración de CO2 en el interior de troncos, de Picea abies (L.) Karst.), y su relación con factores físicos y biológicos.

RECICLAJE DE CO2

Otra parte del CO2 que producen las células vivas del tronco se re-asimila y, por tanto, no llega a emitirse a la atmósfera. La infraestimación de la respiración a partir de la emisión de CO2 por este motivo puede llegar a ser importante ya que el reciclaje químico del CO2 alcanza en algunos árboles más del 97 % del CO2 respirado (Wittmann et al. 2006). El principal proceso de reciclaje de CO2, local o a larga distancia tras el transporte axial, es la fotosíntesis cortical. Las células de parénquima situadas por debajo de la peridermis, sobre todo en individuos jóvenes de especies con ritidomas de escasa entidad, contienen clorofila y a través de la fotosíntesis asimilan parte del CO2 procedente de otras células del tronco sin capacidad de re-asimilación de CO2 (figura 6). En troncos jóvenes, la concentración de clorofila por unidad de área es parecida a la que se puede encontrar en hojas; además, la proporción de clorofila b, con un máximo de absorción distinto al de la clorofila a, es alta y les confiere una elevada eficiencia en la captación de luz. Al igual que sucede en las hojas, la concentración de clorofila y la eficiencia fotoquímica potencial del fotosistema II de las membranas de los cloroplastos influyen en la tasa de fotosíntesis del tronco y sus variaciones entre especies (Berveiller et al. 2007), condiciones abióticas (Wittmann y Pfanz 2008a), o la edad (Wittmann y Pfanz 2008b). Por ejemplo, con la edad de los tallos la fotosíntesis disminuye, en parte debido a la disminución de la luz que penetra la corteza (Pfanz et al. 2002), pero también lo hace la respiración (Wittmann y Pfanz 2008b), de manera que, aunque la eficiencia en la re-asimilación de CO2 disminuya con la edad, esta disminución no es brusca o lineal. Incluso, en algunas especies, árboles de más de 60 años pueden mostrar valores considerables de fotosíntesis cortical (Pfanz et al. 2002).

 

Figura 6. Tallo de 5 años de Pinus canariensis Chr.
Sm. Ex DC seccionado en el que resulta visible una
capa verde de tejido parenquimático fotosintético
bajo la corteza. Dicha capa de células re-asimila parte
del CO2 producido por las células vivas del xilema (visible
aquí tras la eliminación de la corteza) y del floema.
Five-year-old stem of Pinus canariensis Chr. Sm. Ex DC
cut open longitudinally where a layer of parenchyma
containing chlorophyll is visible beneath the bark. These
cells re-assimilate part of the CO2 respired by these and
other cells lacking chlorophyll in the xylem and phloem.

 

La re-asimilación de CO2 respirado en el tronco o las raíces puede ocurrir incluso en las hojas. Utilizando marcadores isotópicos se ha puesto de manifiesto recientemente que hasta un total del 17 % del isótopo de carbono 13C proporcionado a las raíces de árboles jóvenes de Populus deltoides se asimilaba, sobre todo en las ramas más jóvenes (12 %), pero también en las hojas (3 %; Bloemen et al. 2013). Del mismo modo, se observó que el 35 % del carbono marcado y transportado en la savia era re-asimilado en ramillos y hojas de Platanus occidentalis, suponiendo esta cantidad el 6% de la asimilación de CO2 atmosférico por parte de las hojas (McGuire et al. 2009). Este hecho, cuya generalización está aún por examinar, podría revolucionar la forma de interpretar respuestas ecofisiológicas de adaptación o aclimatación a factores abióticos, por ejemplo, la eficiencia del árbol en el uso del agua en relación a la sequía (Ávila et al. 2014). Por otro lado, un estudio reciente sugiere que, de manera recíproca a como el CO2 respirado favorece la fotosíntesis cortical, la liberación de oxígeno en la fotosíntesis favorece la respiración en los tallos (Wittmann y Pfanz 2014).

En las raíces y troncos el CO2 participa en otras reacciones químicas que reducen su emisión a la atmósfera. Además de fijarse a través de la fotosíntesis cortical, el CO2 también puede fijarse en el interior del tronco o las raíces en condiciones de oscuridad a través de la reacción del bicarbonato con el fosfoenolpiruvato (PEP; Pfanz et al. 2002, Bloemen et al. 2013). Además, Hibberd y Quick (2002) sugirieron que el malato que se produce al reaccionar el CO2 con la enzima PEP-carboxilasa, al igual que el CO2, puede viajar en el xilema hasta los cloroplastos de células fotosintéticas de la parte superior del tallo, donde se cataboliza de nuevo hasta CO2, y es finalmente asimilado a través de la fotosíntesis. En resumen, existen diferentes mecanismos a través de los cuales el CO2 se recicla en el árbol y reducen la fiabilidad de la emisión de CO2 como indicador de la actividad respiratoria de un segmento o incluso del árbol en su conjunto.

MÉTODOS DE ESTIMACIÓN DE LA RESPIRACIÓN DEL TRONCO

Los factores descritos previamente demuestran que la emisión de CO2 debe considerarse solo como un indicador de la respiración de los tejidos vivos subyacentes. Midiendo la emisión de CO2 en troncos, se podría subestimar su respiración y contribución a la respiración total del ecosistema debido al reciclaje de CO2 y al transporte de CO2 hacia la parte superior del árbol; pero también se podría sobrestimar la respiración de los troncos y su contribución a la respiración total del ecosistema debido al transporte interno de CO2 desde las raíces hacia arriba. Teskey y McGuire (2007) observaron que el flujo radial de CO2 y la respiración en un segmento del tronco no estaban ni siquiera correlacionados. La desviación entre la emisión de CO2 y la respiración real dependerá de la resistencia al flujo radial, de la solubilidad en la savia, del transporte axial, y del reciclaje de CO2 en los tejidos leñosos. Así, las medidas de emisión de CO2 pueden ser un indicador bastante realista de la respiración cuando la luz que penetra hasta el interior de los troncos es baja (árboles adultos con gruesos ritidomas o en bosques cerrados) y el flujo axial de CO2 es insignificante (especies o periodos de tiempo con bajas tasas de transpiración; véase por ejemplo Rodríguez-Calcerrada et al. 2014b). Xu et al. (2000) propusieron un sencillo método para estimar la respiración del tronco a partir de la emisión de CO2, utilizando un equipo portátil de intercambio gaseoso y una cámara para medir flujos de CO2 en suelos ajustada horizontalmente a un acoplador en el tronco (figura 4). Esta metodología resulta particularmente útil para medir árboles separados por distancias considerables, sin embargo, es laboriosa y poco exhaustiva cuando lo que se pretende es examinar las variaciones de respiración a lo largo del día. Para este fin, es más adecuado medir la emisión de CO2 de forma automática con analizadores de gases no portátiles (Kuptz et al. 2011).

Existen métodos alternativos y más avanzados para estimar la respiración. La estimación propuesta por McGuire y Teskey (2004) basada en la medida simultánea de los flujos axiales, radiales y de almacenamiento de CO2 supone un paso para cuantificar la respiración leñosa con mayor precisión, sobre todo a una escala temporal corta, de horas, en la que los procesos de resistencia radial, reciclaje y transporte axial de CO2 son más evidentes. Sin embargo, esta estimación implica una metodología compleja, cara e invasiva. Es posible que la herida que se hace al introducir los sensores de CO2 en los árboles genere un aumento inicial del CO2 a causa de la activación de distintos mecanismos de reparación de los tejidos (Etzold et al. 2013). Más invasivas aún son las técnicas destructivas en las que se muestrea una porción de tronco o raíz para cuantificar su respiración - o más precisamente su potencial respiratorio - en el laboratorio (Pruyn et al. 2003). En estos casos, además del efecto de la herida, las condiciones de medida - humedad, proporción de gases, etc. - son diferentes de las que los órganos tienen en condiciones naturales. Sin embargo, la principal ventaja de esta técnica es precisamente el control minucioso de las condiciones de medida, que permite una comparación fiable entre muestras.

Por último, además de las técnicas basadas en la medición de la liberación de CO2, merecen destacarse las técnicas basadas en el consumo de oxígeno (O2) para estimar la respiración (Angert et al. 2012ab). Angert et al. (2012b) estimaron que la liberación de CO2 equivalía a 2/3 del consumo de oxígeno, debido al reciclaje y transporte axial del CO2 respirado. Aunque más precisa, esta técnica es también más exigente técnicamente.

Se ha de ser consciente de que todas las técnicas empleadas para estimar la respiración leñosa tienen ventajas e inconvenientes (cuadro 1). No se trata aquí de rechazar o proponer una determinada metodología, sino de incidir en la necesidad de adecuar la técnica y la metodología de medida a las condiciones experimentales y los objetivos del estudio. Solo así se podrá seguir proporcionando información que resulte útil en la investigación de la respiración de los órganos leñosos; un tema del que se conoce muy poco, y en el que es necesario profundizar mucho más para llegar a conocer su regulación metabólica, modulación ambiental e implicaciones ecológicas. La cuantificación de la composición isotópica del carbono respirado (Ubierna et al. 2009, Kuptz et al. 2011, Maunoury-Danger et al. 2013, Mildner et al. 2014) o del oxígeno consumido (Angert et al. 2012b) por el tronco o por sus componentes con tejidos vivos - cambium, floema y albura -, constituye otro paso más hacia la comprensión del proceso de la respiración leñosa.

 

Cuadro 1. Comparación de algunas técnicas utilizadas para estimar la respiración leñosa
basadas en la medición de la emisión de CO2 de manera continua (e.g. Kuptz et al. 2011)
o puntual (e.g. Xu et al. 2000), el balance de masa de flujos internos y externos de CO2
(McGuire y Teskey 2004), la producción de gas de fragmentos de tronco o raíz en viales
(Pruyn et al. 2003) o el consumo de O2 (Angert et al. 2012a).
Comparison of some techniques used to estimate woody respiration using CO2 efflux automatic
(e.g. Kuptz et al. 2011) or manual (e.g. Xu et al. 2000) measurements, mass balance of internal
and external CO2 fluxes (McGuire y Teskey 2004), in vitro CO2 production from stem or root
fragments (Pruyn et al. 2003) or gas influx (Angert et al. 2012a).

1La fiabilidad de la estimación de la respiración depende de la alteración de las condiciones
naturales durante la medida, de los factores no relacionados con procesos respiratorios que
alteran la concentración y flujos de gas, y de las asunciones en los métodos analíticos
posteriores a la medida.
Note: Reliability of respiration estimations depends on the degree of alteration of natural
conditions during measurements, the occurrence of factors not related with respiratory
processes altering gas concentration and fluxes, and the assumptions needed for data
analyses.

 

AGRADECIMIENTOS

Nuestro agradecimiento a Víctor Chano y Álvaro Soto por la fotografía de la figura 6. Jesús Rodríguez-Calcerrada. Agradece la financiación del Ministerio de Ciencia y Competitividad a través de un contrato post-doctoral "Juan de la Cierva".

 

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Recibido: 27.08.14
Aceptado: 16.12.14

 

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