Introducción
El primer caso reportado de uso de resonancia magnética durante el embarazo fue en 1983, para confirmar la presencia de acretismo placentario1. En las últimas tres décadas la resonancia magnética fetal (RMF) ha revolucionado el diagnóstico en útero de patologías fetales, ya que tiene muchas ventajas sobre la ultrasonografía (US) prenatal, no está limitada por obesidad materna, la posición fetal o la presencia de oligohidramnios2. A pesar de esto, la US sigue siendo el estándar de oro para la evaluación de la mayoría de gestantes. Se debe tener en cuenta que el uso de RMF está indicado en casos de alta complejidad donde la ultrasonografía no provee información suficiente3.
El Colegio Americano de Radiología aceptó el uso de RMF en cualquier etapa del embarazo, cuando el riesgo-beneficio lo indique y los otros métodos diagnósticos no proveen información suficiente. Sin embargo, es ideal esperar hasta las 18 semanas de gestación para realizar este estudio ya que antes existen limitaciones debido al tamaño del feto y el exceso de movimiento. La RMF es un método no invasivo, no involucra radiación y no tiene efectos secundarios reportados2.
Las anormalidades cerebrales fetales son altamente prevalentes, ocurren en 3 de cada 1.000 embarazos. Se asocian a un alto nivel de morbilidad, por lo que se ha propuesto la RMF cerebral como complemento ideal a la evaluación por US. Griffihs et al., en 2016, encontraron que el rendimiento diagnóstico de anormalidades fetales cerebrales de la US fue de 70% en fetos con edad gestacional menor a 24 semanas y de 64% en fetos mayores de 24 semanas. Este bajo rendimiento después de las 24 semanas, es atribuido a la osificación del cráneo y al descenso de la cabeza fetal hacia la pelvis de la madre. Al adicionar la RMF, la exactitud diagnóstica alcanza un 92% para fetos menores de 24 semanas y para los mayores alcanza hasta un 94%4.
Las patologías cerebrales detectadas por RMF se clasifican en malformaciones corticales, anormalidades comisurales, ventriculomegalia, patologías infratentoriales y patologías adquiridas. Dentro de estas, la agenesia del cuerpo calloso es la anormalidad congénita cerebral más común. La principal indicación para este estudio es ventriculomegalia diagnosticada por US. El 85% de los casos de ventriculomegalia están asociados a otras alteraciones. Una de las ventajas de la RMF, es la posibilidad de realizar una evaluación anatómica fetal completa en busca de alteraciones relacionadas en otros sistemas2,3,4,5.
Para una adecuada interpretación de la RMF cerebral se requiere de un radiólogo con experiencia y conocimiento en embriología y anatomía cerebral, capaz de reconocer los procesos del desarrollo como la neurulación, formación cortical y mielinización, entre otros. En el presente trabajo se realizó una descripción de la experiencia de un centro de alto nivel en la implementación de RMF cerebral.
Materiales y métodos
Se realizó un estudio descriptivo, observacional y retrospectivo. Se analizaron todos los casos de RMF almacenados en el sistema PACS. Se registró en una base datos la información clínica e imagenológica disponible en los informes radiológicos e historia clínica. Todas las imágenes revisadas fueron extraídas del sistema de almacenamiento PACS y la información clínica del sistema de gestión SAP de la institución.
Se evaluaron las características demográficas y clínicas, incluyendo edad, semanas de gestación, tipo de gestación (embarazo único o múltiple), enfermedad materna o fetal que fue la indicación de la toma del estudio. Se revisaron los hallazgos imagenológicos encontrados y la conclusión del reporte de radiológico. Se agruparon los casos según la clasificación de patologías fetales cerebrales por RMF, en la mayoría de los casos se encontraron múltiples alteraciones, por lo que se escogió el diagnóstico principal en la conclusión del reporte para clasificar los hallazgos. Adicionalmente, los hallazgos asociados fueron clasificados de manera independiente. Se revisaron los registros de historia clínica, en búsqueda de estudios post natales. Se escogieron los casos más representativos y académicamente interesantes para presentar las imágenes.
Los estudios imagenológicos fueron adquiridos en dos equipos de resonancia magnética uno de 1.5 T (Avanto, SIEMENS, Erlangen, Alemania) y otro de 3 T (Skyra, SIEMENS, Erlangen, Alemania). Se realizaron las siguientes secuencias: T2 haste sagital, coronal y axial para determinación de la orientación del cráneo fetal (FOV read= 240mm, grosor del corte= 3mm), T2 truf axial, sagital y coronal (FOV read= 240mm, grosor del corte 2mm), y difusión axial (FOV read= 300mm, grosor del corte= 3mm).
Análisis estadístico
Se realizó un análisis exploratorio de los datos para verificar y corregir los datos extremos y datos faltantes, con el fin de asegurar la calidad y total digitación de la base de datos. Las variables numéricas fueron descritas por medio de la medida de tendencia central promedio y la desviación estándar, o mediana y rango intercuartílico dependiendo de la distribución de los datos y se presentaron como proporciones en tablas de frecuencias.
Resultados
En el periodo comprendido entre septiembre de 2011 y abril del 2017 se encontraron 36 estudios de RMF cerebral. La edad promedio de las pacientes fue 29.7 años, con una edad gestacional promedio de 31.8 semanas, uno de los casos era menor de 24 semanas. Todos los casos fueron gestación única. En el 91,7% de los casos (n= 33) el feto estaba posición cefálica. La indicación más frecuente para la toma del estudio fue ventriculomegalia 33.3% (n=12) (Tabla 1).
El hallazgo más frecuente detectado por RMF fue ventriculomegalia 47,2% (n= 17), seguido de las patologías adquiridas 16.7% (n=6) donde se incluyeron infección por Zika, hidranencefalia y lesiones hipóxicas. Adicionalmente, se encontraron alteraciones del tubo neural en el 13,9% de los casos (n= 5), donde se incluyeron malformación de Arnold-Chiari, meningocele, espina bífida y ventriculus terminalis. En las anormalidades comisurales (8,3%, n= 3), se detectaron disgenesia y agenesia del cuerpo calloso. En el 11.1% (n=4) de los estudios, no se detectaron anomalías y fueron reportados como normales (Tabla 2).
Se revisaron los hallazgos asociados reportados, encontrando que el 30.5% (n=11) de los casos tenían hallazgos asociados, dentro de los cuales el más común fue ventriculomegalia 30% (n= 3) y anormalidades comisurales 30% (n= 3) (Tabla 3). Se encontró una alteración en otro sistema, una hernia diafragmática izquierda.
Adicionalmente, se revisaron los registros de historia clínica en búsqueda de estudios post natales. Se encontraron 5 casos que contaban con estudios posteriores al nacimiento, 3 tuvieron ecografía transfontanelar, 1 resonancia magnética cerebral y 1 escanografía cerebral. Se describieron los hallazgos prenatales y postnatales (Tabla 4).
Discusión
La RMF tiene múltiples ventajas sobre US, ya que permite una realizar evaluación con mayor detalle anatómico, sin limitaciones por obesidad materna, posición fetal o presencia de oligohidramnios2, con la posibilidad de realizar una evaluación multisistémica, lo cual es importante para excluir anomalías asociadas o casos sindrómicos. Adicionalmente, la RMF permite identificar alteraciones adicionales a las detectadas por US en el 40 - 50% de los casos6. En esta revisión se detectaron hallazgos asociados en el 30.5% de los casos, encontrando una hernia diafragmática congénita izquierda, y otras anomalías asociadas en el sistema nervioso central como ventriculomegalia y anormalidades comisurales.
La indicación más frecuente para la realización de una RMF fue ventriculomegalia, lo cual es compatible con lo reportado en la literatura. El hallazgo más común también fue ventriculomegalia, donde se incluyeron los casos de colpocefalia, ventriculomegalia y megacisterna magna. La colpocefalia es uno de los hallazgos indirectos de anormalidades en el cuerpo calloso; en esta revisión, se encontraron 10 casos con colpocefalia, de los cuales 2 tenían asociado una anormalidad en el cuerpo calloso2,5,7.
La ventriculomegalia es una patología causada por sobreproducción, destrucción u obstrucción del drenaje de líquido cefalorraquídeo (LCR). El 50% - 80% de los casos están asociados a otra malformación, como agenesia del cuerpo calloso, anormalidades de la migración o hemorragia intraventricular. Múltiples estudios han demostrado que la RMF tiene una alta sensibilidad y especificidad en el diagnóstico e identificación de la etiología de la ventriculomegalia5,7,8. En este estudio se encontraron 5 casos de ventriculomegalia, de los cuales 2 tenían anomalías asociadas, una de estas fue una hernia diafragmática congénita.
El cuerpo calloso comienza su formación en la octava semana de gestación y termina en la semana veinte de gestación7,8. Esto es de gran importancia, ya que la evaluación en edades gestacionales tempranas puede mostrar cambios normales del neurodesarrollo, que pueden ser confundidos con un hallazgo patológico. En esta revisión no se encontraron casos con edad gestacional menor a 20 semanas, por lo que no se cuenta con este posible sesgo.
Las anormalidades comisurales se asocian a otras alteraciones como anormalidades en los sulcos, malformación de Dandy-Walker y Arnold-Chiari II. La RMF es de alta utilidad al evaluar el cuerpo calloso, ya que su modalidad multiplanar permite visualizar toda la longitud de esta estructura. El diagnóstico temprano de esta patología es crucial, ya que el 27% de los casos tendrán un retraso en el neurodesarrollo. Existen signos indirectos de la agenesia del cuerpo calloso, como colpocefalia, ausencia del septum pellucidum y lipoma interhemisférico2,7,8. Se encontraron 3 casos con disgenesia o agenesia del cuerpo calloso, dos tenían asociados otros hallazgos, uno tenía una dilatación del sistema ventricular y otro una malformación de Arnold-Chiari II con mielomeningocele. En las malformaciones de la fosa posterior o infratentoriales, están incluidas alteraciones como malformación de Dandy-Walker, hipoplasia, displasia o hemorragia cerebelar. Estudios previos demuestran que la RMF es significativamente superior que la US al evaluar patologías infratentoriales5,7. En esta revisión se detectaron dos casos de Dandy-Walker, uno se presentó asociado a colpocefalia y otro estaba asociado a porencefalia con una lesión hipóxico-isquémica. Dentro de las patologías adquiridas se encuentran los infartos isquémicos, hemorragias, tumores y calcificaciones secundarias a enfermedades maternas o fetales, como las infecciones perinatales. Los tumores fetales intracraneales son infrecuentes, se asocian a otras alteraciones como polihidramnios, macrocefalia y ventriculomegalia8,9,10. En este estudio, se detectaron 6 casos con una patología adquirida, una lesión hipóxico isquémica, dos casos de hidranencefalia y tres casos de infección por Zika.
La hidranencefalia es una entidad que se presenta 1 de cada 5.000 embarazos, donde hay una ausencia casi completa de los hemisferios cerebrales y un saco membranoso lleno de LCR, tejido glial y ependimario. Su etiología es variable, se proponen accidentes vasculares, infecciones perinatales, exposición a tóxicos, entre otros11,12. Ninguno de estos antecedentes estuvo presente en los dos casos que tuvieron hallazgos sugestivos de hidranencefalia.
La infección causada por el virus Zika produce graves alteraciones en el desarrollo del sistema nervioso central. Los hallazgos por imágenes pueden ser: microcefalia, calcificaciones cerebrales subcorticorticales, alteraciones en el patrón de los giros, ventriculomegalia, anormalidades del cuerpo calloso, disminución de los volúmenes cerebrales y agrandamiento de la cisterna magna y espacio subaracnoideo extraaxial13,14. En este estudio se encontraron tres casos con sospecha de infección por Zika, dos se confirmaron por reacción en cadena de la polimerasa (PCR) para Zika en cordón umbilical y líquido amniótico. Dos de los casos cuentan con estudios imagenológicos postnatales, en ambos se evidencia correlación entre los hallazgos pre y postnatales, además, los hallazgos concuerdan con lo descrito en la literatura como característico de síndrome congénito de Zika (Tabla 4).
Las alteraciones del tubo neural ocurren en 1 de cada 3.000 nacidos vivos, el subtipo más común es el mielomeningocele, que puede estar asociado a malformación de Arnold-Chiari tipo II. El papel de la RMF en este tipo de alteraciones es crucial, ya que existen métodos quirúrgicos prenatales que se usan para el cierre de estas malformaciones y la imagen por resonancia es usada para la evaluación prequirúrgica15. En la revisión actual, se detectaron 5 alteraciones del tubo neural, un caso de espina bífia, otro de meningocele con médula anclada, un caso de Arnold Chiari, otro de ventriculus terminalis16 y un caso de Arnold Chiari II asociado a mielomeningocele.
En este estudio se encontraron 5 casos que cuentan con estudios postnatales, al revisar los hallazgos, se encontró que en todos los casos hay una correlación entre ambos hallazgos, incluso con diferentes modalidades, incluyendo ecografía transfontanelar, RM y escanografía.
Existen múltiples estudios que evalúan la aplicación de métodos avanzados en RMF. El principal problema en estas técnicas es el movimiento fetal, ya que limita la adquisición de la imagen. Se ha evaluado volumetría cerebral fetal y su evolución en el desarrollo prenatal, concluyendo que el crecimiento cerebral varía según el área, las regiones frontales y parieto-temporales crecen más rápidamente. En estudios de difusión se ha encontrado que los coeficientes aparentes de difusión (ADC) se reducen con el aumento de la edad gestacional, esto se puede explicar por el incremento en la mielinización. Estudios en conectividad representan un reto más grande, debido a que los tiempos de adquisición son mayores, siendo más susceptible la aparición de artefactos por movimiento. Sin embargo, en publicaciones recientes, Mitter et al. han reportado visualización de tractos sensoriales, motores y del cuerpo calloso17. Existen estudios de espectroscopia que han revelado que la principal limitante es el tamaño del voxel, que no permite una evaluación regional, encontrado que los hallazgos de un feto de 34 semanas son comparables con un recién nacido. Shetty et al. encontraron que hay técnicas que pueden usarse para mejorar la calidad de la RMF con espectroscopia, como las técnicas de reconstrucción usadas en espectroscopia cardíaca, donde también existen interferencias por el movimiento del corazón9. Hykin et al. realizaron estudios funcionales que detectaron respuesta a estímulos visuales y auditivos, especialmente al hablar la madre18. El uso de estas técnicas en diagnóstico prenatal es prometedor, se requieren de estudios adicionales donde se busquen herramientas que disminuyan los artefactos que limitan estas técnicas10,19,20,21,22.
Un aspecto que se debe tener en cuenta al usar la RMF, son sus implicaciones éticas, ya que las cualidades del método permiten una mayor exactitud diagnóstica y van a jugar un rol importante en la determinación del pronóstico del embarazo. Esto tiene repercusiones en la decisión para terminación del embarazo. Consideramos que es importante realizar una valoración global en un equipo multidisciplinario, teniendo en cuenta la severidad de las alteraciones y sus asociaciones para la toma de decisiones.
Conclusiones
La resonancia magnética fetal es un método con múltiples ventajas sobre el ultrasonido, mayor detalle anatómico, mejor resolución espacial, no está limitada por obesidad materna, oligohidramnios o la posición fetal.
El uso de técnicas avanzadas multimodales, ayudan en el diagnóstico diferencial en patologías del SNC. Se requieren estudios adicionales que evalúen la efectividad y utilidad de estas técnicas en etapa gestacional.
Al analizar de manera cualitativa los hallazgos por imagen de RMF prenatal y estudios postnatales encontramos que existe una buena correlación entre ambos hallazgos.
Conflictos de interés Los autores declaran no tener conflictos de interés.