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Revista de biología marina y oceanografía

On-line version ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.48 no.2 Valparaíso Aug. 2013

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572013000200007 

 

ARTÍCULOS

Patrones de abundancia y talla de Holothuria sanctori, Holothuria mammata y Holothuria arguinensis (Echinodermata: Holoturoidea) en la isla de Gran Canaria, Atlántico oriental

Abundance and size patterns of Holothuria sanctori, Holothuria mammata and Holothuria arguinensis (Echinodermata: Holoturoidea) off Gran Canaria Island, eastern Atlantic

 

Pablo G. Navarro1,2, Sara García-Sanz2 y Fernando Tuya2

1Instituto Canario de Ciencias Marinas, Ctra. Taliarte s/n, Telde, 35200, Las Palmas, España. pgonnav@gmail.com
2BIOGES, Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, 35017, Las Palmas de Gran Canaria, España


ABSTRACT

The spatio-temporal abundance and size patterns of Holothuria sanctori, H. mammata and H. arguinensis were studied from February 2009 to January 2010, off Gran Canaria Island. Holothuria sanctori coloration patterns and the influence of bottom rugosity on holothurian abundances were also studied. Holothuria sanctori was the most abundant species with 1.13 ± 0.29 ind m-2, followed by H. mammata with 0.16 ± 0.22 ind m-2 and H. arguinensis with 0.04 ± 0.05 ind m-2. Holothuria arguinensis showed the bigger sizes, with a mean length of 255.07 ± 55.49 mm, followed by H. mammata with 234.29 ± 45.10 mm and H. sanctori with 181.35 ± 29.15 mm. Only 9 <100 mm H. sanctori individuals were found throughout the study, and none of H. mammata or H. arguinensis. The abundance and size did not vary between annual seasons, except small punctual fluctuations. The 3 species showed consistent temporal abundance patterns among locations. Holothuria sanctori coloration is related with the size of individuals. Bottom rugosity influences the abundance of holothurians, having maximum abundances of H. sanctori on medium rugosity bottoms and of H. mammata and H. arguinensis on high rugosity areas. This study represents a clear advance in our knowledge of the class Holothuroidea in Canary Islands, and highlights some aspects which structure holothurian populations in rocky bottoms.

Key words: Rugosity, sea cucumber, beche de mer, Canary Islands, Atlantic Ocean


RESUMEN

Se estudiaron los patrones espacio-temporales de abundancia y talla de Holothuria sanctori, H. mammata y H. arguinensis desde febrero de 2009 a enero de 2010 en la isla de Gran Canaria. Se estudió también si la coloración de H. sanctori variaba con la talla de los individuos y si la rugosidad del sustrato influía sobre la abundancia de holoturias en el mismo. Holothuria sanctori fue la especie más abundante con 1,13 ± 0,29 ind m-2, seguida de H. mammata con 0,16 ± 0,22 ind m-2 y de H. arguinensis con 0,04 ± 0,05 ind m-2. La especie que presentó mayor talla fue H. arguinensis, con una talla media de 255,07 ± 55,49 mm seguida de H. mammata con 234,29 ± 45,10 mm y de H. sanctori con 181,35 ± 29,15 mm. Solo se encontraron 9 individuos <100 mm de H. sanctori y ninguno de H. mammata o H. arguinensis. La abundancia y la estructura de tallas no variaron entre estaciones anuales, salvo pequeñas fluctuaciones puntuales. Entre localidades, las 3 especies presentaron patrones de abundancia temporales consistentes. La coloración de H. sanctori está relacionada con la talla de los individuos. La rugosidad del sustrato influye en la abundancia de holoturias, observándose las máximas abundancias de H. sanctori con rugosidades medias del sustrato y de H. mammata y H. arguinensis con altas. Este trabajo es un avance en el conocimiento de la clase Holothuroidea en Canarias principalmente sobre los aspectos que estructuran las poblaciones de holoturias en fondos rocosos.

Palabras clave: Rugosidad, holoturia, pepino de mar, Islas Canarias, océano Atlántico


INTRODUCCIÓN

Las holoturias o pepinos de mar son equinodermos de la clase Holothuroidea que, desde el punto de vista ecológico, desempeñan un papel fundamental en las comunidades bentónicas, al actuar como recicladores de nutrientes y agentes de bioturbación (Bakus 1973, Barnes 1977, Uthicke & Klumpp 1998, Uthicke 1999, 2001), permitiendo el movimiento y oxigenación de los suelos y evitando la estratificación de los fondos (Bakus 1973, Richmond & Martínez 1993). Su participación en estos procesos los convierte en organismos indispensables para el funcionamiento de los ecosistemas marinos.

Su distribución en el sustrato depende de muchos factores, algunos de los cuales son: i) profundidad, existiendo poblaciones desde zonas costeras y charcos intermareales a profundidades abisales, donde representan casi el 90% de la biomasa total (Pawson 1970, Belyaev 1972, Hendler et al. 1995, Hadel et al. 1999); ii) temperatura (Pérez-Ruzafa 1984), variando las abundancias entre zonas tropicales, templadas y polares; iii) salinidad (Hyman 1955, Pérez-Ruzafa 1984), encontrando holoturias en desembocaduras de ríos y zonas intermareales con cambios radicales de salinidad; iv) luz (Pérez-Ruzafa 1984), ya que la mayoría de holoturoideos tienen fototropismo negativo, esto es, permanecen ocultos o semi-ocultos en grietas o cuevas durante el día y poseen una marcada actividad nocturna; v) rugosidad y complejidad del sustrato (Rooker et al. 1997), en principio, zonas rocosas con mayor rugosidad del sustrato albergan abundancias mayores de organismos; y/o vi) alimento (Pérez-Ruzafa 1984), zonas con mayor disponibilidad de materia orgánica presentan mayores densidades que otras con baja disponibilidad (Yingst 1982, Sibuet 1984).

La distribución espacial de las holoturias no es constante durante el año, manifestando diferencias en las abundancias entre estaciones, meses o incluso días (Zhou & Shirley 1996). Existen ejemplos de cambios en las abundancias inter-estacionales de especies de holoturia, como Parastichopus californicus (Woodby et al. 1993) o Cumumaria frondosa en Alaska (Zhou & Shirley 1996). Algunos de estos cambios pueden ser producto de estrategias reproductivas, cambios en la disponibilidad de alimento, condiciones ambientales o al propio ciclo vital de la especie, existiendo especies que migran a otras profundidades o hábitats en algún periodo de su vida (Conand 1993).

En Canarias, existen principalmente 3 hábitats submareales someros donde se encuentran holoturias: i) rocas con macroalgas; ii) rocas desprovistas de cualquier tipo de cobertura vegetal, causados principalmente por la acción de alimentación del erizo Diadema africanum; y iii) praderas constituidas por la fanerógama marina Cymodocea nodosa en zonas arenosas. Las especies de holoturia más comunes que se pueden encontrar en estos hábitats son: Holothuria sanctori (Delle Chiaje, 1823), Holothuria mammata (Panning, 1939) y Holothuria arguinensis (Khoeler et Vaney, 1906), aunque en las islas occidentales también suele aparecer Euapta lappa (J. Mueller, 1850), una especie de afinidad más tropical. En Canarias, también se ha descrito H. dakarensis (Panning, 1939, Pérez-Ruzafa et al. 1992) y su diferenciación de H. mammata resulta complicada a simple vista (Borrero-Pérez et al. 2009, 2010).

A pesar de ser un grupo de especies relativamente abundantes y presentes en casi todas las costas de Canarias, existen muy pocos estudios sobre la biología o ecología de las holoturias en esta región. Pérez-Ruzafa (1984), publicó un estudio taxonómico, ecológico y biogeográfico de las especies presentes en Canarias y Pérez-Ruzafa & Marcos (1987) publicaron el comportamiento de algunas de ellas en la isla de Tenerife. Tuya et al. (2006), estudiaron las abundancias de holoturias en varios hábitats de las islas de Gran Canaria y Tenerife. Sin embargo, actualmente no hay antecedentes de estudios en los patrones espacio-temporales de abundancia y talla de holoturias en el archipiélago Canario a través de un determinado periodo de tiempo. Los objetivos de este trabajo fueron conocer patrones de variabilidad espacio-temporal en la abundancia y estructura de tallas de las holoturias que habitan en fondos rocosos someros vegetados de la isla de Gran Canaria, y determinar si existe una relación entre la rugosidad y la abundancia de holoturias y una relación entre los patrones de coloración de la especie H. sanctori con la talla.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Localidades de estudio

El estudio se realizó entre febrero de 2009 y enero de 2010 en la isla de Gran Canaria, Archipiélago Canario, España (28ºN, Atlántico oriental, Fig. 1). Se seleccionaron 3 localidades de sustrato rocoso vegetado con macroalgas en distintas zonas de la isla. Las localidades seleccionadas fueron: Playa del Cabrón (PC) (27°52'14.84"N; 15°23'2.31"W), Risco Verde (RV) (27°51'25.16"N; 15°23'15.90"W), y Sardina del Norte (SN) (28°9'9.87"N; 15°41'53.18"W) (Fig. 1). Las profundidades estuvieron comprendidas entre los 3 y los 10 m, aproximadamente.

Los fondos muestreados en la isla de Gran Canaria son fondos rocosos volcánicos que forman un cinturón a lo largo de la línea de costa hasta yuxtaponerse con fondos arenosos. Están formados por lenguas de basalto que se introducen el mar generando fondos abruptos y rugosos, pero mayormente carentes de bloques.

 

Figura. 1. Mapa de localización del área de estudio en el Atlántico oriental (derecha) y localidades muestreadas en la isla de Gran Canaria (izquierda)

Figure. 1. Location of the study area in the eastern Atlantic (right) and study sites in Gran Canaria Island (left)

 

Diseño muestral

Para identificar los patrones de variación temporal de las holoturias en la isla de Gran Canaria se muestrearon las 3 localidades en invierno, primavera, verano y otoño. En cada estación anual se realizaron 3 muestreos aleatorios, manteniendo una cierta equidistancia entre meses para evitar que los 3 muestreos se concentraran en una ventana temporal reducida, y siempre coincidiendo en el periodo lunar comprendido entre cuarto menguante y cuarto creciente; i.e., las fases lunares con menos amplitud mareal, con el fin de eliminar la variabilidad que pudiera estar asociada a los cambios entre fases lunares.

Debido al carácter nocturno de estas especies en Canarias y al comportamiento críptico de algunas de ellas durante el día (Hammond 1982), todos los muestreos se realizaron durante la noche, con ayuda de focos submarinos (Tuya et al. 2006). Para cuantificar la abundancia de cada especie se utilizó una modificación del método de círculo de muestreo empleado por Toral & Martínez (2004) en las Islas Galápagos. Una pareja de buceadores realizó n = 4 círculos de muestreo de 2 m de radio (12,5 m2) al azar, en cada localidad; i.e., 50 m2 muestreados por localidad y por mes. Para cada círculo, se utilizó una cuerda lastrada en ambos extremos; un buceador sostenía el final de la cuerda, nadando en círculo, anotando la abundancia y talla de las holoturias encontradas dentro del mismo. Además, se realizó una búsqueda exhaustiva de holoturias juveniles bajo las rocas o en grietas dentro del círculo. Los círculos de muestreo se espaciaron de 10 a 20 m entre sí. En todo el estudio, se muestrearon un total de 1.800 m2 de sustrato rocoso.

 

Estructura de tallas

La talla de las holoturias se midió in situ, sin manipular a los animales, utilizando una cinta métrica flexible para medir el largo total del individuo en mm (distancia de boca al ano). Este método conlleva un pequeño estimado de error, ya que los pepinos de mar en el momento de la medición pueden estirarse o contraerse, pero disminuye la manipulación y consiguiente estrés de los mismos a la hora de su medida.

 

Coloración

La coloración en H. mammata y H. arguinensis no es muy variable: dorso y vientre marrón violáceo oscuro con pies claros en H. mammata y dorso marrón oscuro con vientre marrón claro o amarillento en H. arguinensis. Holothuria sanctori, sin embargo, presenta una coloración muy variable, desde marrón muy oscuro a marrón claro, pasando por marrón oscuro con anillos blanquecinos alrededor de las papilas dorsales, o marrón claro con anillos marrón oscuro y coloraciones donde el blanco predomina sobre el marrón.

Se elaboró una escala de coloración en H. sanctori de 3 niveles: i) marrón (M), tegumento completamente marrón, sin manchas blancas alrededor de las papilas; ii) marrón y blanca (M/B), tegumento principalmente marrón, pero con menos del 50% de su cuerpo cubierto de manchas blancas alrededor de las papilas; y iii) blanca (B), tegumento cubierto por más del 50% de manchas blancas alrededor de las papilas que confiere una coloración casi blanca al individuo.

 

Rugosidad del sustrato

Se calculó el índice de rugosidad utilizando una modificación de la técnica de `cadena y cinta' (Talbot & Goldman 1972, Risk 1972, Luckhurst & Luckhurst 1978, Kingsford & Battershill 1998), usando una cadena y una cinta métrica de 2 m de longitud. La cadena se colocó siguiendo el contorno de las rocas y grietas y se midió después la longitud de la cadena desde el punto central hasta el extremo de la cadena con la cinta métrica. La relación entre la longitud de la cadena extendida y encogida se utilizó como índice de rugosidad (IR). Tomando 5 medidas de IR se calculó el índice de rugosidad medio (IRM) de cada círculo. Para el análisis del IRM se utilizaron los datos directos, pero para facilitar su representación gráfica y obtener figuras más claras, se definieron una serie de categorías de IRM: <0,1; 0,11-0,2; 0,21-0,3; 0,31-0,4; 0,41-0,50; 0,51-0,60; 0,61-0,70; >0,70. Los valores pequeños se corresponden con rugosidades altas y los valores altos corresponden a rugosidades del sustrato bajas.

 

Análisis de datos

Para evaluar el efecto de la temporalidad (i.e., estacionalidad) sobre los patrones de abundancia, a lo largo del año se realizó un análisis de la varianza por permutaciones de 3 factores, para cada una de las 3 especies, que incluyó: 1) `Localidad', factor aleatorio (3 niveles correspondientes a las localidades de PC, RV y SN); 2) `Estación', factor fijo y ortogonal respecto a `Localidad' (4 niveles, correspondientes a las 4 estaciones climáticas anuales: invierno, primavera, verano y otoño) y 3) `Mes', factor aleatorio y anidado dentro de `Estación' (3 niveles, correspondientes a los 3 muestreos dentro de cada estación). Se chequeó la homogeneidad de varianzas con el test de Levene. Los datos de abundancia de las 3 especies fueron transformados a raíz cuadrada para conseguir homogeneidad de varianzas. El número de permutaciones para todos los análisis fue de 4999.

Para evaluar el efecto de la temporalidad (i.e., estacionalidad) sobre la estructura de tallas de cada especie se obtuvo una tabla de contingencia 2 x N que incluyó las proporciones de individuos de las distintas tallas para cada estación anual. El factor `estación' tenía 4 categorías (invierno, primavera, verano y otoño) y se constató su significancia mediante un test Chi cuadrado (χ2), seleccionando sólo las clases de talla más abundantes de cada especie.

Para estudiar la relación entre la talla y la coloración de H. sanctori se ejecutaron tablas de contingencia 2 x N. El factor `talla' fue categorizado en rangos, seleccionado aquellas con más abundancia: 91-120; 121-150; 151-180; 181-210; 211-240 mm. El factor `coloración' tenía 3 categorías: Marrón; Marrón/Blanco; Blanco. Para analizar si existían diferencias significativas entre la talla y la coloración se realizó un test de Chi cuadrado (χ2). Los valores correspondientes a las diferentes localidades se agregaron con el fin de obtener resultados más robustos.

Para evaluar la influencia de la rugosidad del sustrato sobre la abundancia de holoturias se ajustaron los datos de abundancia de cada especie con el Índice de Rugosidad Medio (IRM) mediante una regresión no lineal tipo Weibull para H. sanctori y una regresión lineal simple para H. mammata y H. arguinensis. Las regresiones se ajustaron con aquellos modelos que proporcionaron una mejor bondad de ajuste (parsimonia).

 

RESULTADOS

Patrones de abundancia

De las 2.383 holoturias muestreadas, 2.032 fueron H. sanctori (85,30%), 280 H. mammata (11,70%) y 71 H. arguinensis (3%). Holothuria sanctori fue la especie más abundante con 1,13 ± 0,29 ind m-2 (media ± DE), seguida de H. mammata con 0,16 ± 0,22 ind m-2 y de H. arguinensis con 0,04 ± 0,05 ind m-2. Las máximas densidades medias por mes, para H. sanctori, fueron 1,74 ± 0,23 ind m-2 y un total de 261 ejemplares, mientras que las mínimas fueron de 0,70 ± 0,52 ind m-2 y 105 ejemplares (Tabla 1). Para H. mammata, la densidad media mensual estuvo comprendida entre 0,29 ± 0,45 ind m-2 (n = 44) y 0,05 ± 0,09 ind m-2 (N = 8) (Tabla 1). Para H. arguinensis, la densidad media mensual fluctuó entre 0,12 ± 0,20 ind m-2 (N = 18) y 0,01 ± 0,02 ind m-2 (N = 2) (Tabla 1).

 

Tabla 1. Abundancias totales y densidades medias de 3 especies de holoturias en la isla de Gran Canaria

Table 1. Total abundances and mean densities of 3 sea cucumber species off Gran Canaria Island

 

Se muestrearon un total de 851 holoturias en la localidad Playa del Cabrón (PC), 814 en Risco Verde (RV) y 718 en Sardina del Norte (SN). Las densidades medias entre localidades presentaron diferencias significativas para las 3 especies (Tabla 2; ANDEVA: `Localidad', P < 0,01 para las 3 especies). En H. sanctori, la densidad media fue 0,91 ± 0,50 ind m-2 (N = 547) en PC, 1,28 ± 0,44 ind m-2 (N = 767) en RV y 1,20 ± 0,25 ind m-2 (N = 718) en SN (F = 7,5107; P = 0,0054; Fig. 2a). Para H. mammata, la densidad media fue 0,41 ± 0,22 ind m-2 (N = 246) en PC y 0,06 ± 0,05 ind m-2 (N = 34) en RV (F = 98,84; P = 0,0002; Fig. 2b). Para H. arguinensis, la densidad media fue 0,10 ± 0,09 ind m-2 (N = 58) en PC y 0,02 ± 0,02 ind m-2 (N = 13) en RV (F = 13,733; P = 0,0002; Fig. 2c). En SN no se registró ningún individuo de H. mammata ni de H. arguinensis.

 

Tabla 2. Resultados del ANDEVA de 3 vías contrastando el efecto de los factores `Estación', `Localidad' y `Mes' sobre la abundancia de H. sanctori, H. mammata y H. arguinensis

Table 2. Results of 3-way ANOVA testing the effects of `Season', `Location' and `Month' factors over the abundances of H. sanctori, H. mammata and H. arguinensis

 

Figura. 2. Densidades medias. a) Holothuria sanctori, b) H. mammata y c) H. arguinensis por localidad y estación. Las barras de error representan el error estándar de la media

Figure. 2. Mean density. a) Holothuria sanctori, b) H. mammata and c) H. arguinensis by location and season. Error bars are standard errors of means

Para H. sanctori, se observó un aumento aparente, aunque no significativo (ANDEVA, F = 0,755, P = 0,676 Tabla 2), para la densidad media de individuos, durante primavera y verano (Fig. 2a). Para H. mammata, este ligero aumento se produjo en verano (ANDEVA, F = 1,916, P = 0,130; Tabla 2), mientras que en otoño e invierno sus densidades medias permanecieron constantes (Fig. 2b). H. arguinensis no presentó diferencias significativas en la densidad media a lo largo del año (ANDEVA, F = 1,579, P = 0,198; Fig. 2c; Tabla 2). Las 3 especies presentaron patrones de abundancia temporales consistentes entre localidades (ANDEVA, F = 1,8576, P = 0,1614; F = 0,76997, P = 0,5988; F = 0,13772, P = 0,9936, para H. sanctori, H. mammata y H. arguinensis, respectivamente; Tabla 2).

 

Estructura de tallas

La especie que presentó mayor talla fue H. arguinensis, con una talla media de 255,07 ± 55,49 mm (N = 71) y una talla máxima de 370 mm. La talla media de H. mammata fue de 234,29 ± 45,10 mm (N = 280), con una talla máxima de 350 mm. Finalmente, la talla media de H. sanctori fue la menor, con 181,35 ± 29,15 mm (N = 2.032) y una talla máxima de 300 mm (Tabla 3). A lo largo del estudio, sólo se encontraron 9 individuos <100 mm de H. sanctori (1 de 30 mm, 5 de 50 mm y 3 de 60 mm), en la localidad de SN (Fig. 3a). No se encontraron ejemplares <100 mm de H. mammata ni de H. arguinensis (Figs. 3b y 3c).

 

Tabla 3. Tallas medias, mínimas y máximas (mm) de 3 especies de holoturias en la isla de Gran Canaria

Table 3. Mean, minimum and maximum sizes (mm) of 3 sea cucumber species off Gran Canaria Island

 

Figura 3. Distribución de clases tallas. a) H. sanctori, b) H. mammata y c) H. arguinensis (en mm) en la isla de Gran Canaria (datos agrupados para las 4 estaciones anuales)

Figure 3. Size-class distribution. a) H. sanctori, b) H. mammata and c) H. arguinensis (in mm) off Gran Canaria Island (pooled data for the 4 annual seasons)

La estructura de tallas fluctuó entre estaciones anuales para H. sanctori (χ2 = 54,296; P = 0,004; gl = 30), siendo las tallas comprendidas entre 160 y 190 mm las más abundantes en primavera y verano (Fig. 4a). Holothuria mammata, a pesar de no mostrar diferencias significativas entre estaciones (χ2 = 41,209; P = 0,083; gl= 30), sí presentó más individuos de tallas comprendidas entre 200-220 mm y 250 mm en verano que en el resto de estaciones (Fig. 4b). Holothuria arguinensis no mostró diferencias estacionales (χ2 =34,161; P = 0,412; gl= 33), siendo las tallas 190 mm, 220-250 mm y 280 mm las más abundantes (Fig.4c).

 

Figura 4. Estructura de tallas. a) H. sanctori, b) H. mammata y c) H. arguinensis para cada estación anual (datos agrupados para las 3 localidades)

Figure 4. Size structure. a) H. sanctori, b) H. mammata and c) H. arguinensis for each annual season (pooled data for the 3 locations)

 

Coloración en H. sanctori

Se registraron 797 (39,2%) ejemplares con coloración marrón (M), 408 (20,1%) blancos (B) y 827(40,7%) marrón/blanco (M/B). En las 3 localidades muestreadas hubo una proporción similar de individuos M y M/B, pero siempre un menor número de B, cercano a la mitad (Tabla 4, Fig. 5). Se detectó una conexión entre la coloración de H. sanctori y el tamaño de la misma (χ2= 20,221 P = 0,010, gl = 8). La proporción de individuos B disminuyó al aumentar la talla.

 

Tabla 4. Frecuencias y porcentajes de coloración de Holothuria sanctori por localidad

Table 4. Coloration patterns fequency of Holothuria sanctori by location

 

Figura 5. Distribución de los patrones de coloración de Holothuria sanctori en función de las clases de talla. M= marrón, M/B= marrón con blanco y B= blanco

Figure 5. Holothuria sanctori coloration pattern distribution according to size-classes. M= brown, M/B= brown/white and B= white

 

Rugosidad del sustrato

El índice de rugosidad medio (IRM) de la isla de Gran Canaria estuvo comprendido entre 0,08 y 0,63 (Fig. 6), con una media de 0,31 ± 0,12 (N = 2.384). Se obtuvo una relación significativa entre la rugosidad del sustrato y la abundancia de H. sanctori. Cuando la rugosidad del sustrato fue alta (< 0,1), H. sanctori fue poco abundante. Con rugosidades bajas (> 0,5), en cambio, las abundancias fueron más altas, pero es con rugosidades medias (0,1-0,5) cuando se observaron las máximas abundancias de esta especie (Fig. 6a). Holothuria mammata y H. arguinensis presentaron una relación lineal significativa entre la abundancia y el IRM. La abundancia máxima de individuos de ambas especies se observó en rugosidades altas y a medida que la rugosidad del sustrato era menor, disminuyó también el número de individuos presentes (Fig. 6b).

 

Figura 6. Abundancia. a) H. sanctori, b) H. mammata y H. arguinensis frente al Índice de Rugosidad Medio (IRM) del substrato. a) la línea continua representa una regresión no lineal tipo Weibull (R2= 0,9955, P = 0,0090); b) las líneas continua y discontinua representan regresiones lineales (R2= 0,9728, P = 0,0137 y R2= 0,9690, P = 0,0156) para H. mammata y H. arguinensis, respectivamente

Figure 6. Abundance. a) H. sanctori, b) H. mammata and c) H. arguinensis over Mean Rugosity Index (IRM). a) the solid line represents a Weibull-type non-linear regression (R2= 0.9955, P = 0.0090); b) the solid and dotted lines represent a linear regression (R2= 0.9728, P = 0.0137 and R2= 0.9690, P = 0.0156) for H. mammata and H. arguinensis, respectively

 

DISCUSIÓN

Patrones de abundancia

En general, no se observaron diferencias significativas en la abundancia de holoturias entre estaciones a lo largo del año. Las pequeñas diferencias en las abundancias de H. sanctori entre primavera/verano y otoño/invierno observadas en este estudio pueden ser debido a estrategias reproductivas, ya que el valor máximo del Índice Gonadal de esta especie se da entre mayo y agosto (Navarro et al. 2012). Algunas especies tienden a concentrarse y agregarse en periodos reproductivos para poder incrementar el éxito de la fertilización de gametos durante el desove (Gutt & Piepenburg 1991, Tyler et al. 1992, Mercier et al. 2000a, b), como ocurre con Holothuria whitmaei en las costas australianas (Shiell 2005) o con Parastichopus californicus en Alaska (Zhou & Shirley 1996, Cameron & Frankenboner 1986). Para H. mammata y H. arguinensis, estas diferencias de abundancia podrían seguir el mismo patrón que para H. sanctori y estar relacionadas con la época de máxima maduración sexual de la especie; sin embargo, es necesario estudiar el ciclo reproductivo de estas especies para poder confirmar esta suposición. Otro factor que podría estar originando estas pequeñas fluctuaciones en las densidades de H. sanctori, durante determinadas estaciones del año, es la disponibilidad de alimento. Según Wiedemeyer (1992), la actividad de las holoturias está fuertemente influida por la abundancia o escasez de recursos alimenticios. De esta manera, sedimentos que contengan poca materia orgánica estimularían que los individuos recorran distancias mayores para ocupar sedimentos con contenidos orgánicos más altos.

Las bajas densidades observadas para H. mammata y H. arguinensis a lo largo del estudio pueden haber estado acentuadas por el reducido tamaño de la unidad de muestreo. Debido a las diferencias de abundancia entre especies, la aplicación de un único método de muestreo multi-específico para las 3 especies puede haber subestimado el tamaño real de las poblaciones de estas 2 especies.

La identificación de H. mammata y H. dakarensis es muy complicada, incluso analizando sus espículas (Borrero-Pérez et al. 2009), por lo que puede que alguno de los individuos analizados e identificados como H. mammata sea realmente H. dakarensis. Para ello, se está llevando a cabo un estudio de genética de las especies de holoturia de Canarias que pueda arrojar luz en la identificación de estas 2 especies.

 

Estructura de tallas

La estructura de tallas de H. sanctori fluctuó entre estaciones, siendo las tallas más frecuentes las comprendidas entre 160 y 190 mm para primavera y verano. Holothuria mammata, presentó pequeñas diferencias estacionales, siendo el verano cuando aparecieron un mayor número de individuos con tallas entre 200 y 250 mm. Holothuria arguinensis no presentó diferencias estacionales a lo largo del año, probablemente debido al bajo número de especímenes encontrados.

Durante el estudio, se encontraron tan sólo 9 ejemplares de H. sanctori < 100 mm. Estos individuos se localizaron debajo de grandes piedras y en cavidades casi inaccesibles para los buceadores. Este hecho pone de manifiesto el marcado carácter críptico de los primeros estadios de las especies de holoturias en fondos someros de Canarias. De hecho, a nivel mundial sólo existen unas pocas publicaciones sobre individuos juveniles con observaciones in situ (Young & Chia, 1982, Tiensongrusmee & Pontjoprawiro 1988, Cameron & Frankboner 1989, Daud et al. 1993, Muliani 1993, Wiedemeyer 1994, Hamel & Mercier 1996, Ramofafia et al 1997, Mercier et al. 2000a, Purcell et al. 2002, Purcell 2004), ya que la mayoría de las observaciones proceden de individuos cultivados en instalaciones de acuicultura.

Tampoco hay que descartar migraciones entre hábitats de estadios juvenil a adulto (James et al. 1994, Lokani et al. 1995), ya que esto ocurre en otras especies, e.g., Holothuria scabra, cuyos juveniles viven en las hojas de fanerógamas marinas y migran posteriormente a zonas de arena como adultos (Mercier et al. 2000a). El conocimiento de los patrones de distribución de estas primeras fases de vida resulta imprescindible para una adecuada gestión de poblaciones adultas.

 

Coloración de H. sanctori

El cambio de coloración es un proceso que se ha descrito en otras especies de holoturias, como Isostichopus fuscus en Galápagos, cuyos individuos tienen variaciones de color dependiendo del color del sustrato sobre el que habiten (Sonnenholzner 1997). Los juveniles de Holothuria fuscogilva en Kiribati (Purcell & Tekanene 2006), en Maldivas (Reichenbach 1999) y en Fiji (Gentle 1979), presentan un patrón de coloración completamente distinto al de adultos. La razón principal la atribuyen al efecto de camuflaje, que puede proporcionarles la coloración amarilla y negra en su hábitat de juvenil, que después va cambiando a medida que van creciendo y ocupando otros hábitats.

El color de H. sanctori parece estar relacionado con la talla de los individuos. El cambio progresivo de coloración de blanco a marrón de algunos ejemplares a medida que el individuo crece puede ser debido a razones de camuflaje debido a su carácter marcadamente críptico.

 

Rugosidad del sustrato

La rugosidad o complejidad del sustrato es uno de los factores que normalmente limitan la abundancia de holoturias y, en general, de muchos otros invertebrados y vertebrados marinos (Rooker et al. 1997, Entrambasaguas 2008). En el caso del hábitat de H. sanctori, H. mammata y H. arguinensis en Canarias, al predominar los sustratos rocosos volcánicos, la complejidad del hábitat puede llegar a ser muy alta y por tanto alcanzar valores de rugosidad media elevados (0,05). Holothuria sanctori, en Gran Canaria, sigue una función gaussiana, con pocos individuos a altas y bajas rugosidades y muchos individuos a rugosidades medias. Una de las razones de este comportamiento es la tendencia de esta especie a refugiarse en las horas diurnas. En zonas con poca rugosidad, al no haber huecos o grietas donde refugiarse, estarían más expuestos a posibles depredadores, al igual que ocurre con otros equinodermos (Entrambasaguas et al. 2008). Altas rugosidades, por otra parte, suponen substratos con desplomes y marcada verticalidad, lo que limita enormemente su movimiento y búsqueda diaria de alimento. Es probable que las rugosidades del sustrato rocoso favorezcan la abundancia de esta especie de holoturia en la isla de Gran Canaria, excepto en el caso de substratos de marcada verticalidad. En H. mammata y H. arguinensis, la relación entre la abundancia y la rugosidad del sustrato es lineal, existiendo muchos individuos a rugosidades altas y pocos individuos si el sustrato es menos rugoso. Esta relación positiva de la abundancia de estas 2 especies con la rugosidad del sustrato coincide con los resultados obtenidos por Mendes et al. (2006) en su estudio con Holothuria grisea en Brasil, donde la abundancia de individuos presentaba una relación lineal directa frente al IRM. Esto respalda la idea de que cuanto más rugoso sea el sustrato, más refugios habrá y más holoturias podrá albergar, hecho que es común en otras especies de equinodermos (Entrambasaguas et al. 2008).

Este estudio representa la primera contribución al conocimiento de los patrones de abundancia y talla de 3 especies de holoturia del Atlántico oriental, hasta ahora muy poco estudiadas.

 

AGRADECIMIENTOS

Queremos agradecer la ayuda de todos los buceadores que colaboraron en la recogida de datos durante las inmersiones nocturnas, especialmente a Juan Martínez, Diogo Tavares, Jon Vilches, Raúl Bordón y Emanuel. FT agradece en apoyo económico del Ministerio de Economía y Competitividad de España a través del programa `Ramón y Cajal'. SG-S agradece el apoyo económico, a través de la beca de doctorado, del Cabildo de Gran Canaria.

 

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Recibido el 4 de julio de 2012 y aceptado el 15 de mayo de 2013
Editor: Claudia Bustos D.

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