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Revista de biología marina y oceanografía

versión On-line ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.52 no.1 Valparaíso abr. 2017

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572017000100001 

 

REVISIÓN

 

Ecología de invasiones marinas en Chile continental: ¿Qué sabemos y que nos falta por saber?

Ecology of marine invasions in continental Chile: What do we know and we need to know?

 

Cristóbal Villaseñor-Parada1,2,3,4, Aníbal Pauchard2,3 y Erasmo C. Macaya4,5,6

1Departamento de Botánica, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile. cvillasenor@udec.cl
2Laboratorio de Invasiones Biológicas (LIB), Facultad de Ciencias Forestales, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
3Instituto de Ecología y Biodiversidad (IEB), Facultad de Ciencias, Universidad de Chile, Las Palmeras 3425, Ñuñoa, Santiago, Chile
4Laboratorio de Estudios Algales (ALGALAB), Departamento de Oceanografía, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas, Universidad de Concepción, Casilla 160-C, Concepción, Chile
5Millennium Nucleus Ecology and Sustainable Management of Oceanic Island (ESMOI), Coquimbo, Chile
6Centro FONDAP de Investigación en Dinámica de Ecosistemas Marinos de Altas Latitudes (IDEAL), Chile


ABSTRACT

The Chilean coast has fewer reports of introduced species for other shores worldwide, which could correspond to a natural phenomenon generated by oceanographic conditions, or an artifact caused by lack of available information. We analyzed 71 papers indexed in Web of Science related with ecology of marine invasions in the Chilean coast, published between 1998-2014, and we determined the current state of the discipline in Chile, and identified the trends (e.g., temporal, spatial, taxonomic) of the investigation. Most of the papers studied species naturalization stage, and very few deal with invasive species. The number of papers per year increases linearly with time, suggesting a growing interest of the scientific community in the study of the ecology of marine invasions. The amount of available information (i.e., number of publications) is not homogeneous among administrative regions, and most papers have examined specific sectors within each region (usually near the regional capital). Regions with high maritime traffic (e.g., Valparaíso, Magallanes) have been scarcely studied. With the exception of Coquimbo and Los Lagos, researches by region have been performed on a few taxa. Hardly any studies cover large spatial scales, although several of them do perform monitoring programs on longer time scales (e.g., monthly, yearly). Our results suggest that the number of exotic species in Chile may be underestimated. Field observations, periodic updating of catalogs and use of molecular tools are proposed as measures to achieve a greater understanding of the issue at national level.

Key words: Conservation, naturalized species, invasive species, spatial scale, temporal scale


RESUMEN

La costa chilena presenta menos reportes de especies introducidas respecto a otras costas a nivel mundial, lo que podría corresponder a un fenómeno natural generado por condiciones oceanográficas, o bien a un artefacto producido por falta de información disponible. Mediante el análisis de 71 trabajos indexados en Web of Science, relacionados con ecología de invasiones marinas en la costa chilena, publicados entre 1998-2014, determinamos el estado actual de esta disciplina en Chile, e identificamos las tendencias de las investigaciones realizadas. La mayoría de las publicaciones se relacionan con especies en etapa de naturalización, y pocas con especies invasoras. El número de publicaciones por año incrementa linealmente, sugiriendo un creciente interés de la comunidad científica respecto al tema. La cantidad de información disponible (i.e., número de publicaciones) no es homogénea entre las regiones administrativas, y la mayoría de los trabajos son realizados sectores puntuales dentro de cada región (usualmente cercanos a la capital regional). Regiones con alto tráfico marítimo (e.g., Valparaíso, Magallanes) han sido muy poco estudiadas. A excepción de la región de Coquimbo y Los Lagos, los trabajos por región apuntan a unos pocos taxa. Muy pocos trabajos abarcan grandes escalas espaciales, aunque varios de ellos realizan experimentos a escalas de tiempo mayores (e.g., mensual, anual). Nuestros resultados permiten sugerir que el número de especies reportadas como introducidas en Chile podría estar subestimado. Observaciones en terreno, actualización periódica de catastros y utilización de herramientas moleculares, son propuestos como medidas para una mayor comprensión del tema a nivel nacional.

Palabras clave: Conservación, especie naturalizada, especie invasora, escala espacial, escala temporal


INTRODUCCIÓN

Durante los últimos años se ha observado a nivel mundial un creciente aumento en el número de investigaciones relacionadas con ecología de invasiones a través del tiempo (Puth & Post 2005, Lockwood et al. 2007), aunque el esfuerzo de investigación está fuertemente sesgado hacia Norteamérica y Europa (Pyšek et al. 2008). En sistemas marinos, la investigación en ecología de invasiones también ha aumentado temporalmente (Puth & Post 2005, Davidson & Simkanin 2012), sin embargo, han sido bastante menos estudiados en comparación con sistemas terrestres y dulceacuícolas (Puth & Post 2005).

En la comunidad científica de Chile, el interés en temas relacionados con ecología de invasiones también se ha incrementado (Quiroz et al. 2009), pero al igual como ocurre a nivel mundial, dicho aumento se ha dado principalmente en sistemas terrestres, mientras que sistemas marinos han sido menos investigados, y sólo recientemente abordados (Castilla et al. 2005, Castilla & Neill 2009). A pesar de ello, la introducción de especies es considerada como una clara amenaza a la conservación de ecosistemas acuáticos chilenos (Gajardo & Laikre 2003, Camus 2005).

Según Castilla & Neill (2009), 51 especies en la costa de Chile continental son introducidas o al menos criptogénicas (i.e., especies de las que no puede demostrarse si son nativas o exóticas, sensu Carlton 1996), un número mucho menor al reportado para otras costas como Nueva Zelanda (n= 109; Cranfield et al. 1998), Estados Unidos (n= 298; Ruiz et al. 2000), Francia (n= 104; Goulletquer et al. 2002), Italia (n= 110; Ambrogi 2002) y Australia (n= 99; Hewitt et al. 2004). Castilla & Neill (2009) atribuyen este bajo número de especies introducidas a una resistencia natural de la costa chilena basado en sus características oceanográficas (e.g., sistema de corrientes frías a lo largo de toda la costa; zonas de mínimo oxígeno en el norte; baja cantidad de golfos, bahías y estuarios al norte de Chiloé; baja temperatura y salinidad en la zona de canales del sur de Chile) y una resistencia biótica (i.e., resistencia a la invasión provocada por la comunidad residente mediante interacciones negativas; Kimbro et al. 2013) generada por depredadores bentónicos.

Por otra parte, el número de reportes de especies introducidas en un país también puede depender de diferentes factores metodológicos y socio-culturales, como la dificultad de acceso al muestreo de diversos hábitats, la disponibilidad de registros históricos, el esfuerzo en investigación y el nivel de desarrollo del país (Cartlon 2009, McGeoch et al. 2010). Países en desarrollo como Chile, tienen menor cantidad de publicaciones relacionadas con invasiones que países desarrollados (Nuñez & Pauchard 2010), y la cantidad de información disponible (e.g., número de publicaciones) se relaciona positivamente con el número de especies reportadas como introducidas (McGeoch et al. 2010). Por esta razón, conocer la cantidad y tipo de información que se ha generado en Chile respecto a ecología de invasiones marinas podría ayudar a clarificar si el bajo número de especies introducidas reportadas para Chile es producto de una resistencia natural de la costa chilena ante la invasión (e.g., características oceanográficas, resistencia biótica), o bien a un artefacto (i.e., factor que perturba la correcta interpretación del resultado) producto del menor esfuerzo en investigación y/o una desigual cantidad de información disponible a lo largo de la costa (i.e., sectores de la costa chilena menos estudiados que otros).

A partir de una búsqueda de la literatura relacionada con ecología de invasiones marinas en Chile, los objetivos de este trabajo fueron: a) conocer el estado actual respecto al tema, identificando los principales temáticas que se estudian en Chile, y b) analizar las tendencias temporales (número de publicaciones a través del tiempo), espaciales (número de publicaciones por región administrativa) y taxonómicas (principales taxa estudiados) de los trabajos vinculados a ecología de invasiones marinas, así como las escalas (espaciales y temporales) abarcadas en dichos estudios.

MATERIALES Y MÉTODOS

a) Criterios de inclusión y exclusión de artículos

Como una aproximación de la cantidad de información disponible para Chile, se utilizó el conjunto de publicaciones relacionadas directamente con ecología de invasiones marinas (e.g., reportes de nuevas especies, impactos ecológicos y económicos generados, distribución en la costa chilena, modelos), las cuales fueron obtenidas a partir de una exhaustiva búsqueda en ISI Web of Knowledge entre 1998 y 2014 (Web of Science®). No se consideraron trabajos anteriores a 1998 pues en ese año se comenzó a abordar el tema de invasiones marinas en Chile por entidades como la Comisión Permanente del Pacífico Sur (e.g., Reunión de expertos para analizar los efectos ecológicos de la introducción de especies exóticas en el Pacífico SE, Báez et al. 19981). Además los trabajos con antelación a dicho año son bastante escasos (Castilla et al. 2005). En esta búsqueda se incluyeron artículos, revisiones y comentarios, publicados en revistas WOS nacionales y extranjeras, cuyos resultados estuvieran directamente relacionados con sistemas marinos de Chile continental. Fueron excluidos de este análisis trabajos relacionados netamente con la fisiología y obtención de productos naturales a partir de especies introducidas, así como también aquellos destinados a incrementar el rendimiento y mejorar las condiciones de cultivo en especies introducidas con fines comerciales como la ostra del Pacífico Crassostrea gigas (Thunberg, 1793); los abalones Haliotis discus hannai (Ino, 1953) y Haliotis rufescens (Swainson, 1822); o las especies de salmónidos Oncorhynchus mykiss (Walbaum, 1792), Oncorhynchus kisutch (Walbaum, 1792), Oncorhynchus tshawytscha (Walbaum, 1792) y Salmo salar (Linnaeus, 1758). No fueron excluidos de este análisis trabajos relacionados con estas especies que incluyeran aspectos relacionados con la conservación, o efectos sobre componentes bióticos del sistema (e.g., introducción de especies no objetivo, efectos sobre su fauna asociada, interacciones bióticas con especies nativas). En el caso de especies anádromas, como las especies de salmones introducidos en el sur de Chile, sólo se incorporaron aquellos trabajos en los cuales la totalidad, o al menos parte de los experimentos y/u observaciones, fueron realizados en sistemas marinos, mientras que artículos que hacían referencia exclusivamente a sistemas dulceacuícolas no fueron incluidos. Trabajos relacionados con mamíferos introducidos asociados a sistemas marinos como el visón en el extremo sur de Chile, tampoco fueron incluidos.

b) Clasificación de artículos y análisis de los datos

Los trabajos (a excepción de aquellos en formato de revisión y/o comentarios) fueron clasificados según la temática abordada, la especie estudiada, la etapa en la que se encuentra en el proceso de invasión, la región administrativa en la que se realizaron los experimentos u observaciones, y la duración de los experimentos y/o muestreos. Un mismo trabajo podía abarcar más de una temática, especie exótica o región administrativa.

Los trabajos analizados fueron clasificados en 10 categorías según la temática abordada: a) primeros reportes, b) trabajos genéticos, c) depredación, d) facilitación, e) competencia, f) biología reproductiva, g) estrategias de dispersión y persistencia, h) efectos socio-económicos, i) modelos y j) distribución en la costa chilena.

Para determinar la etapa del proceso de invasión en la que se encuentra la especie estudiada, se siguió la clasificación propuesta por Blackburn et al. (2011), en donde se considera como especies exóticas a aquellas cuya presencia en una región biogeográfica se debe a la introducción intencional o accidental como consecuencia de la actividad humana, especies naturalizadas a aquellas especies exóticas que luego de haber sido introducidas se reproducen constantemente y mantienen poblaciones estables sin la intervención directa de los seres humanos, y especies invasoras a aquellas especies naturalizadas que tras su establecimiento se propagan desde su punto de introducción ocupando hábitats naturales, y que en algunos casos pueden dominar los hábitats invadidos. En este trabajo se considera especies exclusivamente exóticas a aquellas introducidas con fines de cultivo pero que no forman poblaciones naturales como la ostra Crassostrea gigas y los abalones Haliotis spp. En cuanto a las especies de salmones, en este trabajo las consideramos como naturalizadas, y no como invasoras, ya que la expansión y ocupación de hábitats naturales se da principalmente en cuencas de ríos y lagos.

La relación entre el número de publicaciones y el año de publicación fue evaluada mediante regresión lineal.

Los trabajos realizados en terreno fueron clasificados según las regiones políticas abarcadas en los experimentos u observaciones (en estudios cuyo objetivo era determinar la distribución de la especie exótica en la costa chilena, se consideraron todas aquellas regiones muestreadas aun cuando la especie exótica no se encontrara en dicha región). En trabajos que fueron realizados en laboratorio se consideró la región desde la cual fueron obtenidas las muestras. Trabajos que consistían en modelos (e.g., de nicho, socio-económicos) fueron incluidos sólo cuando se tomaron datos en terreno para parámetros puntuales.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Los primeros trabajos que sintetizaron la información existente, y entregaron listados de especies marinas exóticas en Chile son relativamente recientes (e.g., Castilla et al. 2005, Castilla & Neill 2009), y producto de la sinergia entre taxónomos y ecólogos. Estos trabajos (y sus correspondientes listados) constituyen la base para trabajos subsiguientes relacionados con invasiones en sistemas marinos chilenos.

En el catastro de Castilla et al. (2005) se identifican 47 especies exóticas y criptogénicas (15 de ellas deliberadamente introducidas para acuicultura), mientras que en el catastro de Castilla & Neill (2009) el número se eleva a 51. Desde entonces, algunas revisiones realizadas para taxa particulares han efectuado nuevos reportes de especies exóticas no incluidas en los catastros anteriores (e.g., 6 especies de poliquetos perforadores, Moreno et al. 2006; 2 especies de ascidias, Turon et al. 2016; 8 especies de macroalgas marinas, Villaseñor-Parada et al.2). Por otra parte, algunos trabajos han clarificado el estatus para especies que se creían exóticas, pero en realidad correspondían a especies nativas (e.g., el poliqueto Polydora bioccipitalis (Blake & Woodwick, 1972), Riascos et al. 2009; 6 especies de macroalgas, Villaseñor-Parada et al.2). La revisión más reciente referente a especies introducidas en Chile, ha identificado para sistemas marinos y dulceacuícolas un total de 21 especies de macro y microalgas, y 79 especies de moluscos, poliquetos y peces, de origen exótico (LIB 2016)3.

En nuestra búsqueda bibliográfica, se seleccionaron un total de 71 publicaciones WOS (ex ISI) (ver Suplemento) relacionadas directamente con ecología de invasiones en sistemas marinos de la costa de Chile continental publicados entre 1998 y 2014, en las cuales sólo se estudiaron 27 de estas especies (Tabla 1).

 

Tabla 1. Número de trabajos por cada una de las especies exóticas en
la costa chilena que han sido objetos de estudio en los artículos
analizados, con información respecto a su estatus, las regiones
administrativas donde se han realizado experimentos o búsquedas
para cada una de ellas (simbología descrita en leyenda de la Fig. 3)
y las temáticas abordadas en dichos trabajos (categorías
son simbolizadas con letras descritas en Materiales y métodos)
Table 1. Number of works for each of exotic species in the Chilean coast
that have been subject of study in the analyzed papers, with information
about their status, administrative regions where experiments or searches
have been performed (symbology described in legend of Fig. 3) and the
themes addressed in those work (categories are symbolized
with letters described in Materials and methods)

La ascidia Pyura praeputialis (Heller, 1878) es la especie que ha recibido mayor atención en cuanto al número de trabajos publicados, siendo modelo de estudio para todas las temáticas analizadas (Tabla 1). Sin embargo, la distribución de esta especie en Chile se encuentra restringida a la Bahía de Antofagasta, lo que dificulta la extrapolación de dichos resultados al resto de la costa chilena. La macroalga Codium fragile subsp. fragile (Suringar) Hariot (antes C. fragile subsp. tomentosoides(van Goor) P.C.Silva) y el bivalvo Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819) son otras dos especies con alto número de trabajos, pero sólo C. fragile ha sido modelo de estudio para una amplia variedad de temáticas (Tabla 1).

La mayoría de los artículos analizados (60%) evalúan especies en etapa de naturalización (Fig. 1a), es decir que forman poblaciones estables sin intervención humana directa, pero no hay evidencia de una tendencia a invadir. Por otra parte, sólo un 24% de los artículos evalúan especies invasoras, lo que marca una clara diferencia con lo observado en sistemas terrestres en donde más del 50% de las publicaciones tanto en plantas como animales tienen como objetivo a especies invasoras (Quiroz et al. 2009).

 

Figura 1. a) Porcentaje de trabajos relacionados con ecología de invasiones
marinas en Chile clasificados según estatus de la especie introducida.
b) Número de trabajos según temática abordada. En interacciones
bióticas: blanco representa depredación, gris facilitación
y negro competencia
Figure 1. a) Percentage of papers related to ecology of marine invasions in
Chile by the status of introduced species. b) Number of papers as topics
addressed. In biotic interactions: predation in white,
facilitation in gray, and competition in black

 

Según Castilla & Neill (2009) la mayoría de las especies introducidas en la costa de Chile mantienen rangos acotados de distribución, y las únicas especies que se comportan como invasoras (i.e., expanden su rango de distribución en el área introducida) corresponden a la anémona criptogénica Anemonia alicemartinae (Häussermann & Försterra, 2001) y la macroalga asiática Codium fragile, por lo que es esperable que la cantidad de publicaciones relacionadas con especies invasoras sea menor que las relacionadas con especies naturalizadas. No obstante, durante los últimos años se ha observado un incremento significativo en el rango de distribución de algunas especies exóticas que hasta ese entonces no se consideraban invasoras, como la ascidia Ciona robusta (Hoshino & Tokioka, 1967) (antes Ciona intestinalis (Linnaeus, 1767)) (Madariaga et al. 2014), y las macroalgas Mastocarpus latissimus (Harvey) S.C. Lindstrom, Hughey & Martone (Macaya et al. 2013), Schottera nicaeensis (J.V.Lamouroux ex Duby) Guiry & Hollenberg (Villaseñor-Parada et al. 2014) y
Asparagopsis armata Harvey (Ramírez et al. 2007). Por esta razón, una re-evaluación de las categorías asignadas a cada especie introducida (i.e., naturalizada, invasora) se hace necesaria, de acuerdo a los nuevos antecedentes que se puedan conocer respecto al comportamiento de estas especies en sistemas costeros chilenos.

Síntesis del análisis de la literatura seleccionada

De los 71 trabajos seleccionados, 7 correspondían a revisiones y comentarios cuya finalidad era sintetizar información respecto a un amplio espectro de especies exóticas en sistemas marinos (e.g., Castilla et al. 2005, Camus 2005), o bien, en algunos taxa particulares (e.g., abalones, Godoy & Jerez 1998, Flores-Aguilar et al. 2007; poliquetos perforadores, Moreno et al. 2006; salmones, Gajardo & Laike 2003, García de Leaniz et al. 2010). El resto de los trabajos fueron agrupados en 6 categorías, respecto a los tópicos abordados (en donde un mismo trabajo podía abordar más de un tópico) (Fig. 1b, Tabla 1).

a) Primeros reportes

La mayoría de los trabajos analizados correspondieron a reportes puntuales de la ocurrencia de una nueva especie, en algún lugar particular de la costa chilena. Estos reportes eran acompañados de una descripción morfológica, y en algunos casos estaban respaldados con análisis moleculares, que permitieron inferir el lugar de origen de dicha introducción.

La costa del Pacífico NO (i.e., sudeste asiático) ha sido identificada como el lugar de origen de varias especies exóticas en la costa chilena, como las macroalgas Polysiphonia morrowii Harvey (Kim et al. 2004), Scytosiphon tenellus Kogame (Camus et al. 2005) y Codium fragile (Provan et al. 2005). El Atlántico NE en cambio, ha sido identificado como el lugar de origen de la medusa Aurelia aurita (Linnaeus, 1758) (Häussermann et al. 2009).

La identificación de vectores de introducción, en cambio, ha sido menos evaluada, y sólo argumentada a partir de observaciones indirectas. Por ejemplo, la ocurrencia de los poliquetos perforadores exóticos Polydora uncinata (Sato-Okoshi, 1998), Terebrasabella heterouncinata (Fitzhugh & Rouse, 1999), Polydora rickettsi (Woodwick, 1961) y Dipolydora giardi (Mesnil, 1896) en conchas de abalones y ostras japonesas de sistemas de cultivos, ha permitido inferir una introducción de estas especies mediante acuicultura (Radashevsky & Olivares 2005, Vargas et al. 2005, Moreno et al. 2006), mientras que, basado en la dinámica del tráfico marítimo en la Patagonia, se ha deducido una introducción de Aurelia aurita desde el Atlántico NE mediante aguas de lastre (Häussermann et al. 2009).

b) Trabajos genéticos

Una buena parte de los trabajos analizados incorporaban análisis genéticos. Algunos de estos trabajos reportaban por primera vez la especie en Chile y mediante la comparación de secuencias, identificaban el lugar desde donde fueron introducidas (ver ejemplos en la sección primeros reportes).

Estudios genéticos también han permitido aclarar la real identidad taxonómica de especies crípticas, por ejemplo, Tarifeño et al. (2012) a partir del uso de Polimorfismos de Longitud de Fragmentos de Restricción (RFLP) identificaron la presencia de la especie introducida Mytilus galloprovincialis (Lamarck 1819) en la costa de Concepción, la cual había sido erróneamente identificada como la especie nativa Mytilus chilensis (Hupe 1854).

Otros estudios genéticos han sido utilizados para caracterizar genética y/o fenotípicamente las poblaciones introducidas (e.g., Astorga et al. 2002), y detectar procesos de hibridación con especies nativas (e.g., Westfall & Gardner 2013).

c) Interacciones bióticas: Depredación

Especies exóticas sirven como alimento para aves marinas, por ejemplo Pyura praeputialis en el norte de Chile (Pacheco & Castilla 2000, 2001) y salmones en la costa sur (Jiménez et al. 2013).

En algunos casos, depredadores nativos pueden generar una importante resistencia biótica sirviendo como control biológico para evitar el crecimiento de especies exóticas dañinas, sobre implementos utilizados en el cultivo de moluscos (Dumont et al. 2009, 2011a, b). Esta resistencia biótica generada por depredadores bentónicos, junto a las características
oceanográficas particulares de la costa chilena, han sido propuestas como factores que generan una barrera natural ante la invasión de nuevas especies (Castilla & Neill 2009).

La evaluación de potenciales efectos que especies marinas introducidas, aún no naturalizadas, podrían generar ante un eventual escape (i.e., supervivencia en sistemas naturales de un organismo mantenido en cautiverio; Falk-Petersen et al. 2006) ha sido evaluada sólo para el abalón Haliotis discus hannai (Stotz et al. 2006). Esta especie es capaz de consumir hasta el 5% de su peso corporal desde una variada oferta de macroalgas, lo que constituye un importante riesgo para las comunidades de macroalgas nativas (Camus 2005, Stotz et al. 2006).

d) Interacciones bióticas: Facilitación

Interacciones positivas han sido observadas entre especies nativas y exóticas, por ejemplo, Pyura praeputialis genera una matriz que es utilizada como sustrato secundario para el asentamiento de numerosas especies bentónicas, lo que incrementa significativamente la diversidad local (Cerda & Castilla 2001, Castilla et al. 2004a, 2014). Además, moluscos exóticos en sistemas de cultivo son infectados por poliquetos perforadores de conchas que utilizan a estas especies como nuevos sustratos de asentamiento (Vargas et al. 2005, Avilés et al. 2007a, b; Rozbaczylo et al. 2007).

Sin embargo, la facilitación no sólo puede ocurrir entre especies nativas y exóticas, sino además entre dos especies exóticas, por ejemplo, en el norte de Chile, la macroalga de origen asiático Neosiphonia harveyi (Bailey) M.-S. Kim, H.-G. Choi, Guiry & G.W. Saunders, es el epifito más conspicuo en la macroalga invasora Codium fragile, la que además de proporcionarle un sustrato secundario para su asentamiento, podría servirle como un potencial vector de dispersión secundaria (Villaseñor-Parada & Neill 2011).

e) Interacciones bióticas: Competencia

Competencia es la interacción biótica que ha sido menos evaluada en ecología de invasiones marinas en Chile (Fig. 1). Ocurrencia de competencia entre especies exóticas y nativas ha sido reportada entre salmones y la fauna íctica nativa (Soto et al. 2001), entre la ascidia exótica Pyura praeputialis y el mitilido nativo Perumytilus purpuratus (Lamarck, 1819) (Castilla et al. 2004b, Caro et al. 2011), y entre el briozoo Bugula neritina (Linnaeus, 1758) y especies incrustantes en sistemas artificiales (Cifuentes et al. 2010).

Potencial competencia entre el abalón Haliotis discus hannai y herbívoros nativos ha sido evaluada en laboratorio, ante un eventual escenario de escape desde centros de cultivo (Stotz et al. 2006).

f) Biología reproductiva

Varios trabajos describen aspectos reproductivos y de biología del desarrollo de especies exóticas marinas, algunos en comparaciones con especies nativas (e.g., Toro et al. 2012, González et al. 2014, Oyarzún et al. 2014), y otros han sido utilizados para explicar estrategias de dispersión (mencionadas más adelante).

g) Estrategias de dispersión

Diferentes métodos de dispersión han sido identificados para especies exóticas entre los que se incluyen la adhesión a estructuras antrópicas y mecanismos alternativos de reproducción (usualmente de tipo asexual).

La anémona Anemonia alicemartinae, si bien es una especie dioica, no se han encontrado machos maduros, por lo que, al parecer, su reproducción es exclusivamente asexual mediante fisión binaria (Häussermann & Försterra 2001). López et al. (2013) proponen como mecanismo de dispersión una estrategia de `desprendimiento y re-adhesión' basada en el desprendimiento desde el sustrato de individuos que, luego de quedar a la deriva, se re-adhieren en localidades cercanas, permitiéndoles colonizar paulatinamente nuevos sitios.

Para la macroalga Codium fragile, se han descrito 2 estrategias de dispersión: a) fragmentación y liberación de talos a la deriva que le permitiría a las zonas más reproductivas del talo (i.e., sección apical) llegar a nuevos sitios y liberar gametos que, mediante partenogénesis, podrían dar origen a nuevos individuos (Villaseñor-Parada et al. 2013); y b) liberación de
utrículos aislados, los que, mediante reproducción vegetativa, podrían dar origen a nuevos individuos, aún más rápido que su congénere nativa Codium bernabei A.V.González, M.E.Chacana & P.C.Silva (González et al. 2014).

La macroalga roja Mastocarpus latissimus, también ha mostrado un incremento significativo en su rango de distribución a través del tiempo (Macaya et al. 2013), lo que podría verse favorecido por el desprendimiento de talos reproductivos y liberación de papilas (estructuras que contienen cistocarpos) a la deriva (Oróstica et al. 2012).

En el norte de Chile se ha observado el importante rol de boyas a la deriva, como mecanismo efectivo de dispersión a larga distancia para algunos invertebrados introducidos como Ciona robusta o Bugula neritina (Astudillo et al. 2009). En el sur de Chile, Manríquez et al. (2014) han estudiado las comunidades incrustantes en pilotes de muelles en sectores con alto tráfico marítimo. Si bien no encontraron presencia de especies introducidas, dicho trabajo entrega resultados novedosos y muy útiles para ayudar a dilucidar el rol potencial de estructuras antrópicas como lugar de refugio para estas especies, a la espera de condiciones óptimas para el establecimiento en sistemas naturales.

Por último, en el norte de Chile se ha observado cómo el asentamiento de individuos juveniles de la ascidia Pyura praeputialis ocurre generalmente en las periferias de colonias pre existentes, lo que podría constituir un mecanismo de auto facilitación intraespecífica (Alvarado et al. 2001).

h) Efectos socio-económicos

Algunos trabajos han evaluado el efecto directo de especies exóticas sobre actividades económicas, como por ejemplo, la disminución del rendimiento en el cultivo de Gracilaria spp. en el norte de Chile con el incremento en la abundancia de Codium fragile, que provoca un enlentecimiento en el proceso de extracción al invertir tiempo en desprender ambas macroalgas (Neill et al. 2006).

Otros trabajos en cambio, han evaluado la efectividad de mecanismos para contrarrestar los efectos negativos de las especies invasoras, principalmente de aquellas que son parte de las comunidades incrustantes que sobrecrecen en sistemas de cultivo, como Ciona robusta o Pyura praeputialis. Algunos de estos mecanismos incluyen la aplicación de sustancias antifouling derivadas de cultivos de bacterias (Zapata et al. 2007) y el uso de depredadores bentónicos como controladores biológicos (Dumont et al. 2011a, b).

i) Modelos

Algunos trabajos han aplicado modelos de nicho ecológico para identificar hábitats más susceptibles a ser invadidos, ante una eventual expansión de especies con alto potencial invasor a nivel mundial, como Crassostrea gigas, Ciona robusta y Codium fragile (Carrasco & Baron 2010, Madariaga et al. 2014). Estos trabajos muestran la alta vulnerabilidad de gran parte de la costa chilena, ante la invasión de dichas especies.

Otros trabajos evalúan la sustentabilidad de los cultivos de abalones mediante la aplicación de modelos eco-sociales (Ortiz & Stotz 2007), y el `auto-raleo' en mantos del tunicado Pyura praeputialis mediante modelos morfométricos (Guiñez & Castilla et al. 2001).

j) Distribución en Chile

La distribución a lo largo de la costa chilena ha sido descrita sólo para 4 especies exóticas: Anemonia alicemartinae (Häusermann & Försterra 2001), Mytilus galloprovincialis (Toro et al. 2005), Codium fragile (Neill et al. 2006), y Mastocarpus latissimus (Macaya et al. 2013).

 

Análisis cuantitativo de la literatura relacionada con ecología de invasiones marinas en Chile

a) Tendencia temporal del estudio de ecología de invasiones marinas en Chile

El número de artículos por año incrementa significativamente con el tiempo (Fig. 2), sugiriendo un creciente interés en investigación relacionada con invasiones marinas. Sin embargo, este incremento pareciera ser más bien lineal y no
exponencial como se ha observado en sistemas terrestres de Chile (Quiroz et al. 2009), sistemas marinos a nivel mundial (Davidson & Simkanin 2011), o sistemas terrestres y dulceacuícolas a nivel mundial (Puth & Post 2005); quizás porque el desarrollo de la ecología de invasiones marinas en Chile es incipiente comparado con los otros casos.

 

Figura 2. Número de publicaciones relacionadas con ecología de invasiones
marinas en Chile a través del tiempo (1998-2014). Se muestra
además el resultado del análisis de regresión lineal
Figure 2. Number of papers related to ecology of marine invasions in Chile
over time (1998-2014). The result of the linear regression
analysis is also shown

 

b) Distribución espacial de la información disponible

La cantidad de investigaciones realizadas no es homogénea a lo largo de Chile (Fig. 3a). Un alto número de investigaciones han sido realizadas en localidades de las regiones de Antofagasta y Los Lagos (19 y 15 trabajos respectivamente), mientras que otras regiones como Arica y Tarapacá han sido escasamente estudiadas.

 

Figura 3. a) Número de trabajos realizados por región político-administrativa.
b) porcentaje de trabajos por taxa realizado en cada región.
Números arábigos sobre las barras indican el número de especies
exóticas estudiadas para cada taxa en cada región. Un mismo trabajo
podía abarcar más de una región administrativa y más de un taxa.
XV= Región de Arica y Parinacota, I= Región de Tarapacá, II= Región de
Antofagasta, III= Región de Atacama, IV= Región de Coquimbo, V= Región
de Valparaíso, VI= Región de O'Higgins, VII= Región del Maule,
VIII= Región del Biobío, IX= Región de la Araucanía, XIV= Región de
Los Ríos, X= Región de Los Lagos, XI= Región de Aysén
y XII= Región de Magallanes
Figure 3. a) Number of papers written by geopolitical region. b) percentage
of papers for taxa held on each geopolitical region. Arabic numerals on
the bars indicate the number of exotic species for each taxa studied on
each region. One same work could cover more than one geopolitical region
and more than one taxa. XV= Arica and Parinacota Region, I= Tarapacá
Region, II= Antofagasta Region, III= Atacama Region, IV= Coquimbo Region,
V= Valparaíso Region, VI= O'Higgins Region, VII= Maule Region,
VIII= Biobío Region, IX= Araucanía Region, XIV= Los Ríos Region,
X= Los Lagos Region, XI= Aysén Region and XII= Magallanes Region

 

Muy pocas investigaciones se han realizado en las regiones de Valparaíso y Magallanes, las que se caracterizan por un alto tráfico marítimo en sus costas (el que suele asociarse a una alta intensidad en la presión de propágulos, Hewitt et al. 2009).

Además, si consideramos los grupos taxonómicos sobre los cuales se han realizado los trabajos, existe una tendencia a investigar el mismo grupo taxonómico (y usualmente la misma especie) por región (Fig. 3b). Por ejemplo, a pesar de ser Antofagasta la región más estudiada, los trabajos están sesgados hacia un grupo en particular (i.e., ascidias, Fig. 3b) y a pesar que se han estudiado cuatro de estas especies, casi la totalidad de dichos trabajos han sido realizados en sólo una: Pyura praeputialis. De la misma manera, en la región del Biobío, la tercera con más publicaciones a nivel nacional, el 60% de ellas corresponden a estudios sobre Mytilus galloprovincialis (Fig. 3b). Esta misma tendencia es observada en casi todo el país, a excepción de las regiones de Coquimbo y Los Lagos, en donde no sólo se estudia equitativamente una amplia variedad de grupos taxonómicos, sino que además, son las regiones en las que se estudia la mayor cantidad de especies introducidas (7 especies en Coquimbo y 14 especies en Los Lagos, Fig. 3b).

Por último, una tendencia observada en casi todas las regiones fue el fuerte `centralismo' en las investigaciones. A excepción de trabajos que buscaban identificar la distribución de especies exóticas a lo largo de la costa chilena, la mayoría de las investigaciones eran realizadas en los mismos sectores, usualmente cercanos a la capital regional o a sedes universitarias (e.g., Bahía de Antofagasta en Antofagasta, Bahía Calderilla en Atacama, Bahía La Herradura en Coquimbo, Bahía de Concepción en el Biobío, Mar interior de Chiloé y Seno de Reloncaví en Los Lagos, Estrecho de Magallanes en Magallanes).

Basado en los avances en cuanto a taxonomía y sistemática, la problemática de acceso y muestreo a una mayor variedad de hábitats marinos, y la disponibilidad de registros históricos, Carlton (2009) considera que la cantidad de especies exóticas reportadas para la costa chilena por Castilla et al. (2005) y Castilla & Neill (2009) se encuentra subestimada, siendo entre cinco y diez veces más. En este trabajo, la desigual cantidad de información a lo largo del país, el sesgo hacia una especie o grupo taxonómico particular, y el `centralismo' dentro de las regiones administrativas, constituyen evidencia de falta de información respecto a las especies exóticas en la costa de Chile continental. Considerando que la cantidad de información disponible se relaciona directamente con la cantidad de reportes de especies exóticas (McGeoch et al. 2010),
este trabajo entrega evidencia que apoya la hipótesis que la baja cantidad de reportes de especies exóticas en sistemas marinos chilenos se debe más bien a un artefacto (producto de la heterogeneidad de cantidad de información disponible) que a una resistencia natural de la costa chilena ante la invasión.

c) Escala espacial y temporal abarcada en los estudios

En ecología de invasiones, al igual que en el resto de las subdisciplinas de la ecología, la escala (tanto espacial como temporal) en la cual se desarrollan las investigaciones, cobra gran importancia en la interpretación y extrapolación de los resultados obtenidos (Davis et al. 2000, Pauchard & Shea 2006, Stachowicz & Byrnes 2006).

Los cambios en la escala espacial, se asocian a un aumento en la heterogeneidad ambiental, afectando diversos procesos (e.g., dispersión, relación diversidad exótica vs. diversidad nativa, control, impacto) que son claves para entender el fenómeno de la invasión (Pauchard & Shea 2006). Respecto a la escala espacial abarcada en las investigaciones realizadas en la costa de Chile continental, la gran mayoría de los trabajos fueron realizados en una sola región (Fig. 4a), en uno o más sitios (usualmente cercanos). En general, las investigaciones abarcaban ciertos sectores de la costa (cercanos a la capital regional o a centros universitarios), tal como se describe en la sección anterior. Cuatro trabajos abarcaron 2 regiones (usualmente contiguas) y solo los trabajos cuyo objetivo fue evaluar la distribución de especies exóticas a lo largo de Chile, abarcaron escalas espaciales más grandes (>2 regiones).

 

Figura 4. a) Número de regiones administrativas abarcadas.
b) Duración de los experimentos u observaciones,
en los trabajos analizados
Figure 4. Number of administrative regions covered.
b) Time length of experiments or observations in
the analyzed papers

 

Por otra parte, el incremento en la escala temporal permite evaluar el comportamiento de la especie con los cambios en la disponibilidad de recursos y la dinámica de las poblaciones nativas, que por lo general no son constantes en el tiempo (Davis et al. 2000, Stachowicz & Byrnes 2006). En cuanto a la escala temporal abarcada en los trabajos analizados, los resultados son más homogéneos, ya que, si bien la mayoría de las investigaciones duraron menos de un mes, un buen número de ellas abarcaban estudios estacionales, anuales e interanuales (Fig. 4b).

Por último, trabajos que evalúen fenómenos a múltiples escalas entregan resultados novedosos que permiten descubrir propiedades emergentes asociadas a estos cambios de escala (Pauchard & Shea 2006). Sin embargo, ninguno de los trabajos analizados evaluó patrones a diferentes escalas.

CONCLUSIONES

Uno de las principales tendencias observadas en esta revisión, es el creciente número de reportes de especies exóticas en la costa de Chile continental. El uso de herramientas moleculares en la identificación de estas especies (e.g., `DNA barcoding') ha permitido grandes avances, incluso en la identificación del origen de la introducción, y su potencial vector. El uso de estos análisis ha permitido corroborar la identidad taxonómica de especies exóticas, por ejemplo Collantes & Muñoz-Muga (2009) reportaron la introducción de la macroalga roja Grateloupia intestinalis (Harvey) Setchell ex P.G. Parkinson en un sector muy puntual de la Bahía de Valparaíso, pero análisis moleculares han determinado que corresponde a Glaphyrosiphon chilensis M.E. Ramírez, Leister & P.W. Gabrielson, especie que se había descrito previamente para la costa de la región de Los Ríos (P. Muñoz-Muga, com. pers.)4. Los avances en estas materias son muy importantes en la actualización de catastros de especies exóticas ya existentes.

En cuanto a la distribución de las especies exóticas a lo largo de la costa chilena, aún no es del todo clara, no sólo por la falta de trabajos dedicados a determinar su distribución, sino además, por el difícil acceso a ciertos sectores (e.g., zona de los canales y fiordos en el extremo sur). Esto ha llevado a que los catastros de especies exóticas, incluso los más actualizados (e.g., LIB 2016)3 infieran la distribución de estas especies en base a revisiones de artículos publicados o bien muestras conservadas en herbarios y/o museos. Si bien las colecciones de museos han sido reconocidas como herramientas eficaces para el estudio de la biodiversidad en general (Ramírez 2001) e invasiones biológicas en particular (Fuentes et al. 2013), el uso exclusivo de este tipo de información puede sesgar la información hacia zonas más estudiadas, lo que presenta una desventaja frente a muestreos in situ. Observaciones periódicas en terreno, sobre todo en zonas muy intervenidas como los alrededores de centros portuarios y/o acuícolas, podrían entregar información útil que permitiría
actualizar la información de catastros previos. Por ejemplo, algunas especies exóticas como la ascidia Asterocarpa humilis (Heller, 1878) y el briozoo Bugula flabellata (Thompson in Gray 1848), cuya distribución se creía restringida a la costa norte del país (Clarke & Castilla 2000, Astudillo et al. 2009), han sido encontradas varios kilómetros más al sur, adheridas a barcos y sustratos artificiales, en el sector portuario de la Bahía de Concepción (Cancino & Gallardo 2004, Pinochet 2016).

La falta de información respecto a la distribución de las especies exóticas, y su tasa de expansión en la costa chilena, influye también en la categorización de las especies introducidas (e.g., naturalizada, invasora). Tradicionalmente sólo dos especies, Codium fragile y Anemonia alicemartinae, eran consideradas invasoras por expandir su rango de distribución tras su introducción en la costa chilena (Castilla et al. 2005, Castilla & Neill 2009). Sin embargo, trabajos más recientes han detectado un aumento en el rango de distribución de varias especies exóticas cuya distribución se creía acotada a ciertos sectores de la costa (e.g., Asparagopsis armata, Ramírez et al. 2007; Mastocarpus latissimus, Macaya et al. 2013; Schottera nicaeensis, Villaseñor-Parada et al. 2014; Ciona robusta, Madariaga et al. 2014), lo que indica un comportamiento invasor en estas especies. Observaciones periódicas en la costa chilena podrían detectar otras especies con un comportamiento similar.

Por último, la cantidad de información, desigual a nivel nacional y sectorial a nivel regional, y con sesgos hacia ciertos grupos taxonómicos, constituye un fuerte argumento para apoyar la idea de una subestimación del número de especies exóticas en la costa de Chile continental. Estudios basados en cuidadosos trabajos taxonómicos y sistemáticos, exhaustivas recopilaciones de datos históricos y acuciosas observaciones en terreno, permitieron cuadruplicar el número de especies exóticas en la costa de Sudáfrica, la cual se creía una de las más prístinas a nivel mundial (Mead et al. 2011). Un análisis de este tipo en las costas chilenas podría entregar interesante información al respecto.

AGRADECIMIENTOS

Todos los autores agradecen los comentarios de revisores anónimos que permitieron mejorar significativamente el manuscrito original. Este trabajo forma parte de la tesis para optar al grado de Doctor en Ciencias Biológicas área Botánica de C V-P quien es financiado por Beca CONICYT para doctorado nacional N°21110927. ECM y CV-P agradecen el financiamiento de CONICYT a través de su programa FONDAP, Proyecto N°15150003. AP y CV-P agradecen el financiamiento del Instituto de Ecología y Biodiversidad mediante los proyectos ICM P05-002 y CONICYT PFB-23 .

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2Villaseñor-Parada C, A Pauchard, ME Ramírez & EC Macaya. Macroalgas exóticas en la costa de Chile continental: patrones espaciales, temporales, taxonómicos y ecológicos. Latin American Journal of Aquatic Research [aceptado con cambios mayores]
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4<pilar.munoz@cienciasdelmar.cl>

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Recibido el 6 de noviembre de 2015 y aceptado el 2 de noviembre de 2016
Editor Asociado: Pilar Muñoz M.

 

 

Suplemento. Listado de los 71 trabajos utilizados en el análisis de la literatura relacionada con Ecología de Invasiones Marinas en Chile
Supplement. List of the 71 papers used in the analysis of the literature related to Marine Invasion Ecology in Chile

 

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67. Villaseñor-Parada C & PE Neill. 2011. Distribución espacial de epifitos en el talo de la macroalga introducida Codium fragile subsp. tomentosoides en el submareal de Caldera. Revista de Biología Marina y Oceanografía 46(2): 257-262. Full text via SciELO

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71. Zapata M, F Silva, Y Luza, M Wilkens & C Riquelme. 2007. The inhibitory effect of biofilms produced by wild bacterial isolates to the larval settlement of the fouling ascidia Ciona intestinalis and Pyura praeputialis. Electronic Journal of Biotechnology 10(1): 149-159.

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