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Revista de biología marina y oceanografía

On-line version ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.52 no.3 Valparaíso Dec. 2017

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-19572017000300018 

 

NOTA CIENTÍFICA

 

Nuevo registro de Ulva australis (Ulvaceae, Chlorophyta) en el norte de Chile

A new record of Ulva australis (Ulvaceae, Chlorophyta) from northern Chile

 

Marta Oróstica1, Martha S. Calderon3,4, Sung Min Boo3, Carolina Sandoval1 y Mario Edding1,2*

1Departamento de Biología Marina, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte, Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
2Centro de Investigación y Desarrollo Tecnológico en Algas (CIDTA), Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte, Larrondo 1281 Coquimbo, Chile. *medding@ucn.cl
3Department of Biology, Chungnam National University, Daejeon 34134, Korea
4Escuela de Ingeniería Ambiental, Universidad Nacional Toribio Rodríguez de Mendoza, Chachapoyas, Perú


ABSTRACT

The diversity of the genus Ulva in South American waters is matter of debate. Specimens of Ulva sp. were collected in northern Chile and analyzed using sequences of rbcL and tufA genes in combination with morphological observations. Molecular analyses revealed the presence of Ulva australis, a native species from northeast Asia that has also been recently recorded in southern Chile. Based on these results, an extension of the geographical distribution of U. australis toward northern Chile is reported.

Key words: Geographical extension, Ulva australis, morphology, green algae


INTRODUCCIÓN

Las especies del género Ulva Linnaeus son cosmopolitas y se distribuyen ampliamente habitando todos los océanos del mundo. En Chile se han registrado 14 especies de Ulva (Guiry & Guiry 2017), basándose principalmente en características morfológicas, siendo Ulva lactuca Linnaeus y Ulva rigida Agardh las especies más ampliamente distribuidas en el país (Ramírez & Santelices 1991).

La taxonomía tradicional de Ulva se ha basado en características morfológicas como la forma y tamaño del talo, presencia/ausencia de dientes marginales, dimensiones celulares y número de pirenoides (Guiry & Guiry 2017). Sin embargo, muchos estudios han demostrado que estas características son altamente variables (Zhang et al. 2013, Wichard et al. 2015, Gao et al. 2016), por lo que la identificación a nivel de especies ha sido particularmente difícil debido a la alta variabilidad morfológica y plasticidad fenotípica intraespecífica. En ese contexto, es fundamental el uso de herramientas complementarias como las técnicas moleculares, las cuales han tenido éxito en identificación de especies de Ulva (Baamondes et al. 2007, Aguilar-Rosas et al. 2008).

El `DNA barcode' es una herramienta taxonómica que fue primeramente utilizada en macroalgas por Saunders (2005) quien demostró que el gen mitocondrial COI (Citocromo Oxidasa I) puede ser usado como un marcador poderoso en la identificación de especies de algas rojas. Sin embargo, en algas verdes el gen COI ha resultado ser el menos aplicable (Hall et al. 2010). Para el DNA barcode en algas verdes otros marcadores moleculares han sido utilizados, como el gen cloroplastidial de la subunidad grande de la RuBisco (rbcL), espaciadores nucleares (ITS) y el gen del cloroplasto codificante del factor de elongación (tufA) (Hall et al. 2010, Vieira et al. 2016). El DNA barcode combinado con análisis morfológicos de estructuras reproductivas y vegetativas es una metodología eficaz para la clarificación de especies en aplicación a las algas verdes (Flagella et al. 2010).

Durante un estudio de comunidades algales en las costas del norte de Chile, se encontró una especie de Ulva creciendo en el intermareal rocoso y sobre el mitílido Perumytilus purpuratus Lamarck, 1819. El análisis de las características morfológicas en el material recolectado no resultó corresponder con las descripciones de las especies de Ulva registradas a la fecha para esta área (Ramírez & Santelices 1991, Hoffmann & Santelices 1997). En consecuencia, el objetivo del presente estudio fue identificar la especie de Ulva recolectada en la zona litoral del norte de Chile utilizando una combinación de análisis morfológicos y moleculares.

 

MATERIALES Y MÉTODOS

Las muestras de Ulva fueron recolectadas en el intermareal rocoso durante el periodo del 27/11/2012 al 2/07/2016. Las colectas incluyeron 5 localidades de la costa de Iquique: Playa Huayquique (20°16'18,26''S; 70°7'53,59''O), Península de Cavancha (20°14'18,74''S; 70°9'1,58''O), Playa Cavancha (20°13'23,60''S; 70°9'8,69''O), Sur Intendencia Regional (20°13'10,78''S; 70°9'17,18''O) y Playa Bellavista (20°13'1,39''S; 70°9'23,78''O). Los talos fueron recolectados manualmente, y una vez limpios de epífitos se preservaron en herbarios y sílica gel para el posterior análisis morfológico y molecular, respectivamente. El material herborizado fue incorporado a los expedientes de muestreo y de colecta del Sistema de Catalogación de muestras del herbario institucional de la Universidad Católica del Norte (UNCOQ registrado en el Index Herbariorum1) y al Museo Nacional de Historia Natural de Santiago, Chile, designados como: SGO 166592, SGO 166593, SGO 166594 y SGO 166595. Además, material herborizado de Ulva fue analizado desde la colección de botánica del Museo Nacional de Historia Natural de Santiago.

El análisis morfológico se realizó usando caracteres taxonómicos claves, macro y microscópicos (tamaño y forma del talo, características del tejido celular, tamaño y forma de la células, posición del cloroplasto). Para las estructuras microscópicas, se realizaron cortes transversales y longitudinales a mano alzada en distintas partes del talo (ápice, medio y base). Algunas muestras fueron teñidas con azul de anilina al 1%, fijadas con HCl al 1% y montadas permanentemente en Syrup (Karo©). Las muestras fueron observadas en un microscopio de luz transmitida (Olympus®, modelo CX131) y en una lupa esteroescópica (Olympus®, modelo SZ31), y posteriormente fotodocumentadas con cámara fotográfica digital acoplada (Canon® S50).

Para el análisis molecular, el gen cloroplastidial rbcL y el gen tufA fueron secuenciados en 15 y 9 individuos de Ulva, respectivamente. El ADN genómico fue extraído de 5 mg de alga seca molida con nitrógeno líquido usando NucleoSpin II Kit (Macherey-Nagel, Düren, Alemania) según protocolo del fabricante y preservado en un refrigerador a 4ºC. Para el gen rbcL se utilizaron los partidores RH1 (5'-ATGTCACCACAAACAGAAACTAAAGC-3') (Manhart 1994) y el recién diseñado R880 (5'-CRATMACTGCRTGCATAGCACGGTG-3'), mientras que para el gen tufA fueron utilizados los partidores tufAF (5'-TGAAACAGAAMAWCGTCATTATGC-3') y tufAR (5'-CCTTCNCGAATMGCRAAWCGC-3') (Famá et al. 2002). Para la amplificación por PCR se usó el reactivo Master Mix que contiene todos los componentes para el PCR excepto los partidores y el ADN de la muestra. El volumen total fue 10 µL y consistió de 5 µL de Quick TaqTM HS DyeMix (TOYOBO Co., Tokio, Japón), 0,2 µL de cada partidor, 1 µL de ADN de la muestra y 3,6 µL de agua destilada. La reacción se realizó en un termociclador C1000™ Thermal Cycler (Bio-Rad., California, EE.UU.) usando los siguientes parámetros: pre-denaturación a 94ºC durante 2 min, seguido de 40 ciclos de 94ºC durante 30 s (desnaturalización), 47°C durante 30 s (alineamiento) y 68°C durante 1 min (extensión). Un µL de cada producto PCR fue sometido a electroforesis en geles de agarosa al 1,6% y fueron purificados utilizando la enzima ExoSAP-IT (USB Corporation, Cleveland, OH, EE.UU). El reactivo ExoSAP-IT fue utilizado, se añadió 2 µL directamente al producto de PCR y fue incubado primero a 37ºC durante 15 min y luego a 80ºC durante 15 min. Las secuencias de la cadena delantera y reversa de los genes rbcL y tufA fueron secuenciadas comercialmente (Genotech, Daejeon, Corea). Los electroferogramas se editaron utilizando el programa Chromas v1.45 (McCarthy 1998). Un total de 24 secuencias han sido generadas y depositadas en la base de datos de secuencias genéticas del GenBank (NCBI) (Supl.1).

Para el análisis filogenético, las secuencias fueron alineadas usando el algoritmo MUSCLE implementado en el programa MEGA5 v.6.06 (Tamura et al. 2013). La selección del mejor modelo de sustitución nucleotídica se llevó a cabo usando el programa PartitionFinder (Lanfear et al. 2012), utilizando la opción de mejor estrategia de partición y el Bayesian Information Criterion (BIC) como modelo de secuencia de evolución. El modelo general de tiempo reversible con distribución gamma y proporción de sitios invariables (GTR + Γ + I) fue seleccionado para los análisis de ambos genes. Los árboles filogenéticos rbcL y tufA fueron construidos mediante máxima similitud (ML). El análisis de máxima similitud se realizó utilizando el programa RAxML HPC-AVX (Stamatakis 2014) implementado en la interfaz raxmlGUI 1.3.1 (Silvestro & Michalak 2012), siendo el soporte evaluado por 1000 bootstraps rápidos.

 

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Análisis molecular

El análisis de filogenia molecular del gen rbcL incluyó un total de 54 especies y 769 pb (caracteres), de los cuales 59 fueron filogenéticamente informativos, siendo Ulvaria splendens (Ruprecht) K.L.Vinogradova y Percursaria percursa (C.Agardh) Rosenvinge usados como grupo externo (Hayden et al. 2003). Para el gen tufA, el análisis incluyó un total de 41 especies y 753 pb (caracteres), de los cuales 124 fueron filogenéticamente informativos, siendo Percursaria percursa, Umbraulva japonica (Holmes) Bae & I.K.Lee y Ulvaria obscura (Kützing) Gayral ex Bliding usados como grupo externo (Kirkendale et al. 2013). La filogenia inferida del alineamiento de las secuencias del gen rbcL y tufA, junto al bootstrap del análisis ML, se muestran en la Figura 1.

La filogenia obtenida concuerda con varios estudios realizados con anterioridad en este grupo (Kraft et al. 2010, Kirkendale et al. 2013, Spalding et al. 2016). Las relaciones filogenéticas entre las especies de Ulva están soportadas débilmente en ambos análisis; sin embargo, los especímenes provenientes de Iquique se ubicaron dentro del clado Ulva australis Areschoug, el cual mostró un alto valor de soporte en ambos análisis.

En el análisis del gen rbcL, sólo las poblaciones de U. australis de Chile (específicamente IQ082016 y IQ082013) variaron en un nucleótido de las otras poblaciones, las cuales tuvieron secuencias idénticas. Por otro lado, el porcentaje de divergencia de las secuencias U. australis y U. lactuca AF387108 fue 0,8%; de U. australis y Ulva sp. AB830527 fue 1,5%; de U. australis y Ulva sp. EU933959 fue 1,6%; y de U. australis y Ulva lactuca EU484413 fue 1,9%. Mientras tanto en el análisis del gen tufA, las poblaciones de Ulva australis de Chile y Australia tuvieron secuencias idénticas, y variaron en tres nucleótidos de la población de China. El porcentaje de divergencia de las secuencias de U. australis y Ulva arasakii Chihara fue 5,2%; de U. australis y U. lactuca, 6,3%; y de U. australis con Ulva ofensas (A.H.S.Lucas) Krafty y Ulva intestinalis Linnaeus fue 7%.

Análisis morfológico

Ulva australis Areschoug 1854: 370

Sinónimo heterotípico: Ulva pertusa Kjellman 1897: 4, pl. 1; pl. 3: figs. 1-8

Especímenes examinados: SGO 166592, SGO 166593, SGO 166594 y SGO 166595

Los especímenes analizados poseen un talo laminar membranoso, diestromático y su color varía desde un verde oscuro hasta un verde claro. El talo de 3-19 cm de alto, de forma variable desde pequeñas rosetas orbiculares a formas lobuladas. Se adhieren al sustrato mediante un pequeño disco formado por rizoides filamentosos incoloros. El talo posee márgenes suaves (carece de dientes microscópicos), con perforaciones de diferentes tamaños y formas. Cuando el individuo es adulto las perforaciones suelen juntarse y dividir el talo longitudinalmente. La zona basal del talo posee arrugas concéntricas alrededor del disco de adhesión, carácter morfológico considerado cómo propio de la especie (Fig. 2).

 

Figura 2. Morfología de Ulva australis. (A-B) Hábito, (C) disco de adhesión y zona
basal con estrías concéntricas (flecha) y (D) vista superficial
del margen de la lámina sin espinas
Figure 2. Morphology of Ulva australis. (A-B) Habit, (C) holdfast and basal
zone with concentric wrinkles (arrowhead) and (D) surface
view of blade margin without spines

 

En vista superficial, las células son poligonales con bordes redondeados, los arreglos celulares son irregulares o están regularmente ordenados en pequeños grupos. Las células poseen un único cloroplasto parietal con (1-) 2 (-3) pirenoides. En sección trasversal los márgenes poseen 50-90 µm de grosor, el cual va aumentando hacia la base hasta los 350 µm de grosor. Las células arregladas en 2 filas, presentan predominantemente forma rectangular y la mayoría con bordes redondeados, generalmente el doble de largas respecto al ancho, con 13-15 µm de ancho por 25-27 µm de largo en los márgenes; 15-16 µm de ancho por 27-33 µm de alto en la zona media y 15-18 µm ancho por 23-27 µm de largo en la base (Fig. 3).

 

Figura 3. Morfología microscópica de Ulva australis. (A) Vista superficial de la
lámina, las células sin arreglos celulares u ordenados en pequeños grupos,
(B) sección transversal de la zona media del talo and (C-D) sección
transversal del talo de la zona rizoidal basal
Figure 3. Microscopic morphology of Ulva australis. (A) Surface view,
the cells lacking ordering or ordered in small groups, (B) cross
section of mid parts of thallus and (C-D) cross section of
thallus in rhizoidal region

 

El análisis morfológico del material recolectado en este estudio es consistente con lo descrito para U. australis en Japón (Hiraoka et al. 2004), México (Aguilar-Rosas et al. 2008) y España (Baamondes et al. 2007). La presencia de perforaciones en el talo puede ser usado como un carácter para distinguir a U. australis, sin embargo, se ha descrito que el número de perforaciones sobre el talo se correlaciona positivamente a la presencia de herbívoros que lo habitan (Choi et al. 2015). La presencia de arrugas concéntricas y la ausencia de espinas microscópicas marginales son caracteres que permiten diferenciar a U. australis de U. rigida, una de las especies más similares presente en las costas de Chile (Tabla 1).

 

Tabla1. Caracteres morfológicos claves de 4 especies de
Ulva
que habitan en las costas de Chile
Table 1. Key morphological characters of 4 Ulva species
inhabiting Chilean coasts

La revisión de herbarios de Ulva depositados en el Museo Nacional de Historia Natural, muestran que U. australis fue previamente recolectada en las costas de Chile, pero identificada como Ulva sp. Las muestras de herbario de U. australis bajo los códigos SGO122261 y SGO096031, fueron recolectados en Caleta Horcón (32°S) en 1991 y en Mehuín (39°S) en 1980 respectivamente, sin embargo estos nunca fueron reportados en literatura.

Ulva australis es una especie nativa del Pacífico de Asia, pero que formalmente se conoce como U. pertusa Kjellman (ahora en sinonimia). Se han reportado poblaciones de U. australis en las costas templadas de los océanos Pacífico, Atlántico y el mar Mediterráneo, no distribuyéndose en regiones tropicales (Hanyuda et al. 2016). La introducción de la especie en las costas del Pacífico americano fue reportada primero en California por Hayden & Waaland (2004) (como U. pertusa), luego para la costas de México por Aguilar-Rosas et al. (2008) (como U. pertusa) y por último en el sur de Chile por Hanyuda et al. (2016). Sin embargo, se hace mención de herbarios antiguos en donde U. australis fue recolectada en México en 1978 (Aguilar-Rosas et al. 2008), pero registrada como U. rigida o U. lactuca, misma situación para los registros de Ulva australis desde Horcón y Mehuín en Chile. Esto hace referencia a que la distribución podría ser más amplia y continua de lo registrado hasta el momento en el Pacífico americano.

En Chile, U. australis sólo se ha registrado (como U. pertusa) para la localidad de Puerto Montt (41°S) a través de análisis moleculares (Hanyuda et al. 2016), por lo tanto en este estudio se extiende el rango de distribución en 2.300 km hacia el norte de Chile (Iquique). Se incluyen las muestras desde la localidad de Horcón y Mehuín a partir de antiguos herbarios y además se realizan descripciones morfológicas.

Podría considerarse a Ulva australis como un nuevo caso de especie introducida para Chile. Mundialmente, uno de los vectores de introducción de larga dispersión en el océano, está relacionado a la presencia de esporas o gametos en agua de lastre o a la especie como parte del fouling en embarcaciones (Hewitt et al. 2007, Castilla & Neill 2009, Mineur et al. 2008, Mathieson 2016). En Chile el arribo del 30-38% del total de especies marinas introducidas, está asociado a introducción por barcos (Castilla & Neill 2009). Considerando, que solo en 2015 en el puerto de Iquique recalaron 460 buques (Empresa Portuaria Iquique 2017)2, incluyendo cargueros asiáticos, se podría considerar como el vector más probable de introducción. Además, U. australis posee características biológicas que le permiten ser transportada en el fouling o agua de lastre, como es el gran potencial reproductivo y alta tolerancia a cambios ambientales (Einav et al. 1995, Kim et al. 2004). De 15 especies de macroalgas registradas como introducidas (Castilla & Neill 2009), solo a dos especies (Codium fragile subsp. fragile (Suringar) Hariot y Asparagopsis armata Harvey) se le han atribuidos efectos negativos, principalmente en el cultivo de Gracilaria Greville (Castilla et al. 2005). Otras como Mastocarpus papillatus (Agardh) Kützing han sido consideradas como un nuevo recurso de explotación (Castilla et al. 2005). En las costas de Chile, no se han determinado los efectos de la introducción de U. australis sobre las comunidades nativas, lo que podría ser examinado en futuras investigaciones.

Ulva australis es una especie que ocasionalmente forma `mareas verdes' o `blooms' de algas (Hiraoka et al. 2004, Zhang et al. 2013). Su rápido crecimiento y alta capacidad reproductiva facilitan la acumulación de biomasa, que ocurre principalmente por la eutrofización del ambiente debido a actividades antropogénicas (Park 2014). A pesar de ser una especie invasora, las investigaciones han demostrado una serie de aplicaciones y posibles efectos positivos de las especies del genero Ulva, en los ambientes y comunidades donde crecen, como por ejemplo, fuentes de compuestos bioactivos (Ying-ying et al. 2015) y/o como bioindicadores de eutrofización o presencia de metales pesados de la zonas costeras (Boubonari et al. 2008, Maloney et al. 2011). Por lo tanto, U. australis es una especie que puede suscitar efectos negativos o positivos, pero es necesario comprender la dinámica poblacional y determinar los efectos que tiene la especie sobre las comunidades marinas nativas.

 

AGRADECIMIENTOS

Se agradece la colaboración del Dr. Paul Silva y Dr. Max Chacana del University Herbarium, University of California, Berkeley, California. También agradecemos la participación del Laboratory of Algal Diversity and Evolution, Chungnam National University, Korea y Laboratorio de Botánica Marina de la Universidad Católica del Norte. Finalmente, agradecemos a CONICYT por el financiamiento del Proyecto FONDEF D10I1038/UCN Red de información en biodiversidad para orientar las prioridades de investigación científica en apoyo a las políticas públicas ambientales.

 

NOTAS

1Index Herbariorum: A global directory of public herbaria and associated staff. New York Botanical Garden’s Virtual Herbarium. <http://sweetgum.nybg.org/science/ih/>
2Empresa Portuaria Iquique. 2017. <info@epi.cl> <www.epi.cl>

 

LITERATURA CITADA

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Recibido el 17 de julio de 2017 y aceptado el 8 de noviembre de 2017
Editor Asociado: Pilar Muñoz M.

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