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Revista de biología marina y oceanografía

On-line version ISSN 0718-1957

Rev. biol. mar. oceanogr. vol.53 no.3 Valparaíso Dec. 2018

http://dx.doi.org/10.22370/rbmo.2018.53.3.1356 

Artículo

Patrones locales de alimentación del león marino sudamericano Otaria byronia: el caso de Punta Patache, Norte de Chile

Local feeding patterns of the South American sea lion (Otaria byronia): case of Punta Patache, Northern Chile

Walter Sielfeld1 

Jorge Barraza2 

Nelson Amado3 

1Vicerrectoría de Investigación, Innovación y Postgrado, Universidad Arturo Prat, Casilla 121, Iquique, Chile.walter.sielfeld.kowald@gmail.com

2Departamento de Ciencias del Mar, Universidad Arturo Prat, Casilla 121, Iquique, Chile

3Departamento Recursos Naturales, Corporación Nacional Forestal II Región, Antofagasta, Chile.**namado@conaf.cl

Resumen:

Mediante análisis de fecas se estudiaron los hábitos alimentarios del león marino sudamericano (Otaria byronia) (LMS) en Punta Patache, norte de Chile durante 2 periodos El Niño (1997/98 y 2009/10). Las muestras fecales (n= 183) fueron colectadas en la lobera de Punta Patache, sur de Iquique (20º48’63’’S). Se identificaron 10 especies de presas neríticas (incluyendo 4 peces, 2 cefalópodos y 3 crustáceos). Los más importantes para el conjunto de ambos períodos fueron en términos de abundancia la anchoveta (Engraulis ringens) (7,4%), el langostino (Pleuroncodes monodon) (83,0%) y el calamar (Loligo gahi) (6,9%). En términos de biomasa consumida destacaron el calamar (35,7%) y el langostino (21,9%). En términos de aportes energéticos a la dieta, los más importantes fueron el langostino (19,9-32,7%) y el calamar (24,9-40,5%), en lípidos la anchoveta (31,8-36,4%) y en proteína el calamar (20,9-41,0%) y el langostino (22,5-29,9%). La comparación con resultados de estudios anteriores bajo condiciones ENOS neutrales/frías (1996 y 2015) destaca mayor consumo de anchoveta (82,8% y 23,3-48,4%, respectivamente). Sobre esta base se concluye que frente a la falta de anchoveta durante el desarrollo de eventos ENOS, el LMS ajustaría su dieta a otros recursos, situación que determina un ‘estrés nutricional’ derivado de una nutrición inadecuada, cuyas consecuencias son reducción del crecimiento, bajas en la tasa de natalidad, enfermedades, desnutrición y en muchos casos muerte, tal como se ha reportado para los ENOS fuertes 1982/83 y 1997/98.

Palabras clave Análisis fecal; patrón de alimentación; Otaria byronia; norte de Chile

Abstract:

Food habits of the South American sea lion (Otaria byronia) (SASL) in the upwelling zone of Northern Chile were studied by means of scat analyses. The scat samples (n= 183) were collected at Punta Patache, south of Iquique (20º48’63”S) during two El Niño periods (1997/98 and 2009/10). A total of 10 pelagic neritic prey species were identified (including 4 fishes, 2 cephalopods and 3 crustaceans). The most important species in terms of abundance and frequency were anchovy (Engraulis ringens) (7.4%), prawn (Pleuroncodes monodon) (83.0%) and squid (Loligo gahi) (6.9%). In terms of biomass consumption, the most important items were squid (35.7%) and prawn (21.9%). In terms of energy inputs to the diet the most important were prawn (19.9-32.7%) and squid (24.9-40.5%), lipids contribution of anchovy (31.8-36.4%) and squid (20.9-41.0%), and prawn protein (22.5-29.9%). The comparison with results of previous studies under neutral/cold ENSO conditions (1996 and 2015) showed greater anchovy consumption (82.8% and 23.3-48.4%, respectively). On this basis it is concluded that in front of lack of anchovy during ENSO events, the SASL would adjust its diet to other resources, situation that determines a ‘nutritional stress’ derived from an inadequate nutrition, whose consequences are growth reduction, low birth rates, diseases, malnutrition and in many cases death, as has been reported for the strong ENSO 1982/83 and 1997/98.

Key words Scat analyses; feeding pattern; Otaria byronia; Northern Chile

Introducción

El león marino sudamericano Otaria byronia (de Blainville, 1820) [sin. O. flavescens (Shaw, 1800)] (LMS), es el mamífero marino más abundante en el litoral del sector sur de Sudamérica (Cappozzo 2002). Por el Pacífico, se distribuye desde el norte de Perú (Ximénez 1976, Sielfeld et al. 1978, Vaz Ferreira 1982, Sielfeld 1983, Tovar and Fuentes 1984, Crespo et al. 2012, Oliva et al. 2012, Oliveira et al. 2012,), con registro de ejemplares solitarios tan al norte como Ecuador (Félix et al. 1994) y Colombia (Capella et al. 2002). Por el Atlántico se distribuye desde el sur de Argentina y hasta el sur de Brasil (29º20’S) (Sanfelice et al. 1999, Pavanato et al. 2013) y en forma aislada tan al norte como Río de Janeiro (Vaz-Ferreira 1982, Pinedo 1990, Rosas et al. 1993). También es posible registrar esta especie en las Islas Falkland (Crespo et al. 2012, Baylis et al. 2015).

Gran parte de las investigaciones en torno al LMS han estado centradas en su comportamiento social, biología reproductiva y dinámica poblacional (Aguayo and Maturana 1973, Vaz Ferreira 1975, Vaz Ferreira 1982; Araya et al. 1986, Campagna and Le Beouf 1988, Guerra et al. 1987, Cappozzo et al. 1991, Crespo and Pedraza 1991, Schiavini et al. 2004, Bartheld et al. 2008, Túnez et al. 2008, Sepúlveda et al. 2011, Sepúlveda et al. 2012; Contreras et al. 2014), comportamiento de buceo (Werner and Campagna 1995) y crecimiento (Rosas et al. 1993). Desde el punto vista genético, Gehara (2009), Túnez et al. (2007) y Oliveira et al. (2017) concluyen que existiría una diferenciación significativa entre los leones marinos de la costa Atlántica y Pacífica, sugiriendo además un aislamiento prolongado y existencia de unidades evolutivamente significantes (UESs). En ese sentido, queda por analizar el papel de las loberas del extremo austral del continente en el flujo genético entre las unidades Pacífica y Atlántica (Cárdenas-Alayza et al. 2016). En la costa chilena en particular, Weinberger (2013) señala la existencia de dos conjuntos genéticos separados en torno a los 41°S, sugiriendo la existencia de dos subpoblaciones y/o unidades de manejo.

En cuanto a su alimentación, la dieta del LMS se compone de peces, calamares, crustáceos y ocasionalmente aves (George-Nascimento et al. 1985, Crespo et al. 1997, Sielfeld et al. 1997, Koen-Alonso et al. 2000, Hückstädt and Krautz 2004, Suarez et al. 2005, Cappozzo and Perrin 2009, Bustos et al. 2012, Muñoz et al. 2013, Cursach et al. 2014). Su dieta es altamente variable tanto temporal como espacialmente, capaz de adaptarse rápidamente a la abundancia local de presas (Cappozzo and Perrin 2009, Muñoz et al. 2013), con características tróficas de tipo generalista y oportunista, y con cambios registrados a distintas latitudes (Muñoz et al. 2013). En ese sentido, y salvo el reciente estudio de Sepúlveda et al. (2016), se ha generado poca información para entender el rol ecológico de la especie en el sistema de surgencia del norte de Chile, y especialmente su capacidad de adaptación temporal a los cambios de disponibilidad de sus presas, por ejemplo cuando se produce un evento tipo ENOS. Durante estos eventos, los peces epipelágicos como la anchoveta (Engraulis ringens), sardina española (Sardinops sagax), pejerrey (Austromenidia regia) y jurel (Trachurus murphyi), así como los peces costeros (sciaénidos) señalados por Sepúlveda et al. (2016) emigran y/o se distribuyen a mayores profundidades como respuesta a las altas temperaturas (Villavicencio and Muck 1985, Arntz and Tarazona 1990), por lo que desaparecen de la zona costera (Arntz 1986, Muck and Fuentes 1987), Por otro lado, se incrementan otras especies, como fue el caso del notorio aumento de la presencia de Pleuroncodes monodon después de El Niño 1997-98 (Gutiérrez et al. 2008).

La estimación de la composición de la dieta de los pinnípedos (otáridos, fócidos y odobénidos) puede ser realizado por observación directa (Bigg et al. 1990) y por la identificación de estructuras duras presentes en fecas y/o en contenidos estomacales e intestinales (e.g., mandíbulas de cefalópodos, huesos de peces, exoesqueletos) (Laake et al. 2002, Arim and Naya 2003, Vega 2011). Hoy en día existen otros métodos que permiten analizar la composición de la dieta de un individuo, tales como los isótopos estables (Tieszen et al. 1983, Kurle and Worthy 2001) y los ácidos grasos (Iverson et al. 1997). Aunque estos dos métodos presentan una serie de ventajas por sobre los denominados métodos tradicionales, tienen la gran desventaja de que no permiten diferenciar las distintas presas si es que estas tienen una firma isotópica o tipos de ácidos grasos muy similares. Es por ello que el análisis de partes duras en fecas y/o contenidos estomacales continúa siendo un método ampliamente utilizado para la identificación de las presas consumidas por un depredador.

Con el objetivo de contribuir al conocimiento del comportamiento trófico local del LMC y sus probables adaptaciones a cambios de oferta de presa durante periodos ENOS, se reportan los resultados de un estudio del contenido fecal del LMS de la colonia de Punta Patache, Norte de Chile (20º48’63’’S), durante los eventos ENOS 97/98 y 09/10.

Materiales y métodos

Obtención y tratamiento de las muestras

Se colectaron 183 muestras fecales en la colonia de Punta Patache (20º48’63’’S) (Figura 1) entre noviembre 1997 y marzo 1998 (periodo ENOS 97/98), y entre agosto 2009 y enero 2010 (periodo ENOS 2009/10): Noviembre 1997 (n= 26), enero 1998 (n= 26), marzo 1998 (n= 26), agosto 2009 (n= 21), septiembre 2009 (n= 12), octubre 2009 (n= 18), noviembre 2009 (n= 21), diciembre 2009 (n= 19) y enero 2010 (n= 14).

Figura 1 Mapa de ubicación que indica el lugar de colecta de fecas en Punta Patache, Norte de Chile / Location map indicating the feces collecting site in Punta Patache, Northern Chile 

Cada muestra fue almacenada individualmente en bolsa de papel, etiquetada y guardada a temperatura ambiente por 24 h, para su posterior limpieza y análisis (Muñoz-García 2017). Las estructuras duras fueron separadas mediante tamices (aberturas de malla 5 y 1 mm), bajo agua corriente y envases de decantación, clasificadas bajo microscopio estereoscópico y almacenadas en frascos con alcohol etílico al 75%. Finalmente, se separaron todas las estructuras duras encontradas de modo de obtener la mejor representación de cada unidad presa (García-Tello 1965, Pineda et al. 1996).

Identificación de presas

La metodología de identificación y las partes duras empleadas varió dependiendo del grupo taxonómico encontrado en cada feca. Es así que en los cefalópodos se utilizaron las mandíbulas para la identificación de especies, individuos y estimación de biomasa. La identificación se realizó por contraste con material de referencia y claves de Wolf (1982) (estructura de las mandíbulas) y Nesis (1987) (taxonomía en general). Para el caso de los crustáceos se consideraron cefalotórax, rostro, pinzas, patas ambulacrales y caparazón, utilizando las claves de Retamal (1981) y Guzmán (1999) para la identificación de especies. Finalmente, en el caso de los peces se contabilizaron vértebras y estructuras pares tales como cristalinos y/o otolitos. Para la identificación de especies se utilizaron las claves de Miranda-Brandt (1968), Leible and Miranda (1989) y Garland and Araya (1990), que aportan claves para sagittae de peces chilenos. Los restos de huesos, incluyendo el esqueleto axial (vertebras) se identificaron por comparación con esqueletos de referencia de peces capturados en el área de estudio y mediante las claves osteológicas de Leible and Miranda (1989) y Falabella et al. (1995). Respecto de cristalinos, estos siempre estuvieron asociados a vertebras y/u otolitos de anchoveta, por lo que se les asignó a esa especie. Sin perjuicio de esto, se realizaron comparaciones con material de referencia capturado en el lugar para corroborar lo anterior. Las especies presa encontradas y su clasificación taxonómica se presentan en Tabla 1.

Tabla 1 Especies, ordenación taxonómica y estructuras anatómicas encontradas en las fecas del león marino sudamericano / Species, taxonomical arrangement and anatomical structures found in the feces of the South American sea lion 

Estimación del número, talla y peso de las presas

Para estimar el número de peces consumido por el animal se consideró el número mayor de estructuras pares del mismo tamaño (mayor número de otolitos sagitta de un lado (izq. o der.), 50% de los cristalinos y/o individuos estimados a partir del número de vertebras), más elementos aislados de los mismos y claramente individualizables por tamaño y/o forma. En el caso particular de las vértebras de anchoveta (isospondili), se consideraron 58 piezas por individuo, según la relación de De Buen (1962) que señala entre 50 y 58 unidades por espécimen. Sobre ese valor se consideró más de un individuo consumido. En el caso de los cefalópodos se consideró el número de aparatos mandibulares (mandíbula superior y/o inferior) como registro individual, mientras que en crustáceos se consideró el número registrado de rostros, ojos y/o caparazón parcial o completo.

En cuanto a la talla de las presas, se tomó como medida de referencia la longitud total (Lt) en los peces, la longitud del rostro de la mandíbula superior de los calamares (LM) y la longitud de cefalotórax en crustáceos (Lc). Para el caso particular de la anchoveta se utilizó la regresión Lo/Lt = 2,515 - 0,0057 Lt (r2= 0,37) de Araya et al. (2008), sobre cuya base se calculó la Lt de presa a partir de la longitud de los otolitos (Lo) encontrados en el material fecal. Se utilizaron únicamente otolitos con grados incipientes de desgaste y que permitían apreciar al menos parcialmente su antirostrum, parerostrum, excisura major, exisura minor (n= 31). En tanto, para la estimación de peso total (Pt) de esta especie se aplicó la regresión Pt = 0,0078 LT 2,9328 de Araya et al.(2008) a las longitudes totales estimadas para las presas mediante la longitud de los otolitos. Se estimó un peso promedio de anchoveta de 17,52 g (ds= 3,341).

En el caso de peces de talla mayor y tal como ya ha sido señalado anteriormente por Pitcher (1980), Riemer and Brown (1997) y Browne et al. (2002) para otras especies de otáridos y fócidos, es muy probable que el LMS ingiera solo parcialmente estas presas, lo que explicaría la ausencia de otolitos. La presencia de Paralichthys adspersus (n= 2) y Trachurus murphyi (n= 5) fue inferida a partir de vertebras. El ítem ‘otros peces’ correspondió a estructuras muy fragmentadas y no identificables a nivel de especie y talla (partes de costillas, vertebras, cristalinos, fragmentos de otolitos, etc.). En este caso se utilizó para su aplicación en el método gravimétrico (%G), un estimado general de 200 g/presa, que engloba las tallas más frecuentes de las especies que se registran en el sector (Acanthisthius pictus, Hemilutjanus macropthalmus, Paralabrax humeralis, Graus nigra, Girella laevifrons, Sebastes capensis, Cheilodactylus variegatus, Labriosomus philippi, Auchenionchus microcirrhis) (Berrios and Vargas 2000, Cisternas and Sielfeld 2008).

Para el caso del langostino, la estimación de la longitud cefalotoráxica (estructura por lo general deteriorada por la digestión) se realizó a partir de la longitud de los rostros encontrados en el contenido fecal. Para este efecto se estudió una muestra de referencia (n= 80) de langostinos capturados en el área de estudio, con un peso promedio de 4,66 g (ds= 1,265) por individuos, sobre cuya base se obtuvo la regresión lineal Lc= 0,315 Lr -1,633 (r2= 0,549) (Lr= l. rostro; Lc= l. cefalotórax) y a partir de la cual se estimó la Lc a partir de los rostros no deteriorados (n= 54) obtenidos de las fecas.

En el caso de los cefalópodos, se midió el largo del rostro de la mandíbula superior de cada pico no deteriorado de la muestra (n= 25), medido desde el ángulo rostral al extremo rostral según García-Tello (1965). Estas medidas se utilizaron para establecer luego el peso de los individuos contenidos en las fecas. Todas las mediciones se realizaron con pie de metro de 0,1 mm de precisión. En calamares en particular, el peso se estimó a partir de la regresión Pt= 11,744 x LRs 2,918 de Pineda et al. (1996), donde: Pt= peso total (g); LRs= Largo rostral mandíbula superior (mm). Se estimó un peso promedio de 91,59 g (ds= 58,335). En tanto, para la población chileno-peruana de Octopus mimus no existen datos morfométricos que relacionen el aparato mandibular con el peso, por lo que para los ocho individuos registrados en el estudio se consideró un peso promedio de 550 g, valor que correspondió a la talla de extracción comercial más frecuente en torno al sector de estudio según Cortez et al. (1998).

En los casos puntuales de Petrolisthes desmaresti (n= 1), Ovalipes trimaculatus (n= 2), Alpheus sp. (n= 1) el peso fue asignado por comparación directa con individuos adultos de las mismas especies y tamaño similar con 2 g, 60 g y 2 g, respectivamente.

Características nutricionales de las presas

Se evaluó la contribución de nutrientes (energía, lípidos, proteínas) por parte de los ítems presa más relevantes en términos de biomasa sobre la base de las características nutricionales de especies hidrobiológicas del Perú que han señalado IMARPE and ITP (1996), FUNIBER (2016), y la composición de alimentos chilenos informados por Schmidt-Hebbel et al. (1992). En el caso particular del ítem “peces perciformes litorales” no determinables, se utilizaron como valores de referencia aquellos indicados por Schmidt-Hebbel et al. (op. cit.) para sciaénidos (corvinas y corvinillas). La composición energética (Kcal) y química (g) de 100 g de biomasa de los ítems presa principales se presenta en la Tabla 2.

Tabla 2 Composición energética y química (x 100 g de biomasa) de las principales especies presa consumidas por el león marino sudamericano en Punta Patache / Chemical and energy composition (x 100 g biomass) of the main prey species consumed by the South American sea lion at Punta Patache 

Análisis de resultados

Los datos sobre abundancia de presas (n), biomasa estimada (g) y los porcentajes correspondientes, fueron ordenados por mes para ambos periodos de estudio: 1997/98 (Nov 97, Ene 98 y Mar 98) y 2009/10 (Ago, Sep, Oct, Nov, Dic 09 y Ene 10).

Para evaluar la existencia de diferencias estadísticamente significativa en las composiciones porcentuales de los ítems principales (P.m., L.g. y E.r) se utilizó el test no paramétrico de Mann-Whitney (Zar 1996), con un valor de significancia de P < 0,05. Los análisis fueron realizados usando el programa Past 3 (Hammer et al. 2001).

Para evaluar la importancia de los ítems alimenticios en la dieta del LMS se utilizaron los siguientes criterios de análisis aplicados al estudio de pinnípedos (ver Majluf 1984):

a) Composición numérica (%N): es la representación porcentual de una presa (especie) dentro del total de presas (todas las especies), expresado de acuerdo a la ecuación: N= (ni /Nt) × 100, en donde ni = número individuos del i-ésimo taxón, y Nt= total de individuos de los taxa en las fecas analizadas.

b) Frecuencia de ocurrencia (%FO): es la representación porcentual de las ocasiones de aparición de una presa determinada dentro del total de muestras analizadas y se expresa con la ecuación FO= (n/Nf) × 100, en donde n= número de fecas que presenta el i-ésimo taxón, Nf= número de fecas analizadas.

c) Composición gravimétrica (%G): consiste en el peso de cada ítem presa por muestra, expresado porcentualmente respecto del total.

Para la determinación de la importancia de cada ítem presa se utilizó:

a) Índice de Importancia relativa (IR) de cada ítem presa que es el producto IR= %N x %FO, que permite estimar el alimento preferencial (Holden and Raitt 1974, Balbontín et al. 1997, Vargas et al. 1999b), donde: %N corresponde a abundancia numérica. Para los efectos de comparación los valores obtenidos se expresan como IRj %= IRj /Ʃ IR x 100 para cada categoría de alimento. Las presas se clasificaron en orden decreciente de acuerdo a su contribución al IR% acumulado.

b) Índice de Alimento Principal (MFI) que permite estimar el alimento principal (MFI= (√(N%+F%) x (G%/2). Los valores MFI obtenidos se expresan como MFIj% = MFIj /Ʃ MFI x 100 para cada categoría de alimento. Las presas se clasificaron en orden decreciente de acuerdo a su contribución al MFI% acumulado, que considera cuatro categorías: ítem esencial (MFI > 75%); principal (> 51% MFI < 75%); secundario (> 26% MFI < 50%) y accesorio (MFI < 26%) (Zander 1982).

Resultados

Composición de la dieta del lobo marino común

Se identificaron 4 especies de crustáceos (2 Anomura, 1 Brachyura y 1 Macrura), 2 especies de cefalópodos (1 calamar y 1 pulpo), 3 especies de peces (anchoveta, jurel y lenguado) y otros peces determinados como Perciformes (Fam. y sp. no identificables) (Tabla 1). La ingesta indicó depredación sobre individuos de E. ringens de 17,5 ± 3,3 g (12,2 - 23,2 g), L. gahi de 91,6 ± 58,3 g (11,7 - 213,1 g) y P. monodon de 4,7 ± 1,3 g (1,2 - 7,8 g) (Tabla 3). De las 183 muestras fecales estudiadas, los peces estuvieron representados por el 9,82% de las presas totales, los crustáceos el 83,11% y los cefalópodos el 7,08% (Tabla 4).

Tabla 3 Tamaño y peso de presa estimado a partir de los restos encontrados en las fecas del león marino sudamericano / Estimated prey size and weight from remains found in the feces of the South American sea lion 

Tabla 4 Abundancia (N), frecuencia de ocurrencia (FO) y peso (G) de las especies presa en las muestras fecales / Abundance (N), occurrence frecuency (F) and weight (G) of prey species in the scat samples 

Para ambos periodos de estudio (1997/98 y 2009/10) los ítems más numerosos fueron el langostino (P. monodon) (N= 83,00%; F= 60,11%), el calamar (L. gahi) (N= 6,86%, F= 33,33%) y la anchoveta (E. ringens) (N= 7,35%; F= 38,8%) (Tabla 4).

Respecto de la contribución en biomasa por ítem presa en el conjunto de los dos periodos de estudio, estimado a partir del peso promedio de presa (Tabla 3) y del número de individuos por presa (Tabla 4), destacó calamar (35,70%), langostino (21,98%) y anchoveta (7,31%). Los ‘peces perciformes no identificables’ (en ausencia de estructuras medibles se consideró un peso medio de 200 g/presa) corresponden al 25,88% de la biomasa total estimada y peces en general 35,35%.

La comparación por periodos (1997/98 y 2009/10) indica que el calamar se mantiene como ítem más importante en biomasa en ambos (26,71% y 47,63%, respectivamente), seguido del langostino (25,65 y 17,11%, respectivamente), mientras que numéricamente destacaron los langostinos (85,31 y 78,77%, respectivamente). Los valores entre períodos no son significativamente diferentes (prueba de Mann-Whitney, P > 0,05).

Respecto del consumo de cefalópodos en general (calamar y pulpo) el periodo 1997/98 se caracterizó por un consumo estimado de biomasa de 38,59% (incluyendo 26,71% de calamar y 11,88% de pulpo). En el período 2009/10, en cambio, solo hubo consumo de calamares correspondiente al 47,63% de la biomasa estimada.

El consumo de peces del período 1997/98 se caracterizó por un consumo en biomasa de 35,75% del consumo total, de los cuales 8,75% corresponden a anchoveta y 23,22% a perciformes no identificados (Tabla 4). En el periodo 2009/10 el consumo en biomasa de peces alcanzó 34,81%, con 5,40% de anchoveta y 29,41% de perciformes no identificados.

Los promedios mensuales del porcentaje de consumo de anchoveta y peces totales durante los periodos 1997/98 y 2009/10 alcanzó 5,28% (rango: 1,42-12,62%) y 14,49% (rango: 2,73-56,55%) para anchoveta, y 31,41% (rango 5,21-76,38%) y 14,49 (rango 2,73-56,55%) para peces totales, respectivamente. Estos valores no fueron significativamente diferentes entre periodos (prueba de Mann -Whitney, P > 0,05). El consumo de peces del periodo 2009/10 solo incluyó anchoveta.

El IR señala al langostino como ítem más importante para ambos periodos estudiados (1997/98 y 2009/10), con un máximo (91,11%) en el periodo 1997/98 (Tabla 5) y anchoveta y cefalópodos (5,17 y 4,15% para periodos 1997/98 y 2009/10). Otros ítems presentaron valores inferiores al 1%.

Tabla 5 Índices de Importancia Relativa (IR) y Alimento Principal (MFI) para los periodos de estudio (I: 1997/98; II: 2009/10) / Index of Relative Importance (IR) and Main Food Index (MFI) for the periods of study (I: 1997/98; II: 2009/10) 

El MFI destaca al langostino como ‘ítem secundario’ (38,42-45,92%). Anchoveta mostró ser solo ‘ítem accesorio’ en ambos periodos (12,62-13,99%) y el calamar ‘ítem accesorio’ en el periodo 1997/98 (22,24%) e ‘ítem secundario’ en el periodo 2009/10 (36,68%). Otros ítems son accesorios y de baja importancia.

Características nutricionales de las presas

La composición calórica de la ingesta total estimada por periodo (1997/98 y 2009/10) y en el total para ambos periodos (1997/98 + 2009/10) (Tabla 6), muestra que los aportes calóricos (Kcal) más importantes corresponden a langostino y calamar, destacando el primero en el periodo 1997/98 (32,66% del aporte total) y el segundo en el periodo 2009/10 (40,54% del aporte total). El ítem peces no identificables representó el 25-29% del aporte energético total. El aporte energético del consumo de anchoveta solo alcanzó como máximo 14,13% (1997/98). Otros ítems presentaron valores inferiores al 4%.

Tabla 6 Aportes porcentuales (%) de los ítems presa en Kcal, lípidos y proteínas por periodo (I y II) y total (I+II) / Percentage contributions (%) of the prey items in Kcal, lipids and proteins per period (I and II) and total (I+II) 

En el total de ambos periodos, el aporte de proteínas proviene sustancialmente de P. monodon y L. gahi (59,70%) y los lípidos de L. gahi y E. ringens (68,41%). Sin embargo, atendiendo al alto contenido de lípidos de E. ringens (8,20 g / 100 g biomasa) frente a L. gahi (1,40 g / 100 g biomasa), este ítem destaca como mayor aportador de lípidos en la nutrición del león marino.

Discusión

Los datos obtenidos muestran que durante el desarrollo de los eventos cálidos tipo ENOS 1997/98 y 2009/10, el LMS de la colonia reproductiva de Punta Patache depreda sobre especies epipelágicas (E. ringens, T. murphyi), holopelágicas (P. monodon), nectobentónicas (L. gahi) y litorales (O. mimus, P. adspersus), lo que corrobora el carácter de depredador de amplio espectro ya indicado por estudios anteriores para otros lugares (Vaz Ferreira 1982, George-Nascimento et al. 1985, Crespo et al. 1997, Koen-Alonso et al. 2000).

La presencia de O. mimus, P. adspersus y Perciformes no identificados en el periodo 1997/98, que en conjunto representan el 36,18% de la ingesta total estimada para ese período, indica que el LMS en el área de estudio es una especie eminentemente pelágica (Hückstädt et al. 2007), y además un depredador tope en la comunidad litoral. Esto se corrobora también con la presencia de Petrolisthes desmaresti y Alpheus sp., probablemente derivados del contenido estomacal de los peces depredados, ya que forman parte importante de la dieta de los peces perciformes del sector (Acanthisthius pictus, Paralabrax humeralis, Pinguipes chilensis. Semicossyphus darwini, Graus nigra) (Vargas et al. 1999a, Medina et al. 2004).

El IR señala al langostino como ítem más importante durante ambos periodos de estudio, por su abundancia (N) y frecuencia (F). Sin embargo, la consideración de la biomasa estimada (G) invierte esta situación, que definiría al calamar como especie más importante (35,7%; Tabla 4). Junto al langostino aportarían el 59,7% de las proteínas, 54,22% de las calorías y 46,31% de los lípidos de la ingesta total (Tabla 6). Respecto de los lípidos, la anchoveta, aunque es numéricamente poco relevante en la dieta del LMS (7,35%; Tabla 4), contribuye con el 31,79% de los lípidos, gracias a su alto contenido lipídico (Tabla 2).

Por su parte, la inexistencia de alimentos esenciales y principales del ‘índice de alimento principal’ (MFI), el que solo define alimentos secundarios (langostino), secundarios/accesorios (calamar) y accesorios (anchoveta), da cuenta del carácter generalista ya indicado por Muñoz et al. (2013) para la especie.

La comparación entre los dos periodos estudiados (1997/98 y 2009/10), señala diferencias respecto de las especies depredadas, donde en el periodo 1997/98 junto a los ítems principales (langostino, calamar y anchoveta) se reconocieron O. mimus, P. adspersus y T. murphyi, del tipo especies accesorias (MFI= 6,6, 1,4 y 1,6%, respectivamente; Tabla 5). Sin embargo, las variaciones mensuales estadísticamente no distintas de los ítems principales (langostino, calamar y anchoveta) durante ambos periodos de estudio (Tabla 5), indica un comportamiento trófico similar para ambos casos, con langostino dominante numéricamente, calamares dominantes en biomasa y en menor cantidad anchoveta. Esta última, junto a peces no identificados, alcanza 34,8-35,8% de la biomasa total estimada, que supera el consumo de langostino y calamar, y señala para el LMS de Punta Patache un régimen alimenticio fundamentalmente ictiófago.

Los presentes datos difieren del análisis fecal reportado por Sepúlveda et al. (2016) para el mismo sector, al dar cuenta de un consumo sustancialmente mayor de anchoveta (48,40 y 23,30% de las presas para verano e invierno, respectivamente), muy contrastante con el 7,35% del presente estudio. Sepúlveda et al. (2016) destacan además un menor consumo de calamar (2,00-6,00%) y langostino (23,30-48,40%). El espectro más diverso de ítems presa reportados por estos autores es resultado del área de estudio más extensa (Arica a Antofagasta: 18°34’S-23°04´S), donde el tratamiento global de datos excluye situaciones locales y que posiblemente contribuye a la presencia de mayor variedad de presas.

Las diferencias entre las contribuciones porcentuales de calamar, langostino y anchoveta entre ambos estudios se puede explicar además porque el presente estudio correspondió a las etapas ‘peak’ de los eventos cálidos tipo ENOS 1997/98 y 2009/10 (NOAA 2016), con una menor oferta de anchoveta por reducción del stock a causa de muerte, emigración, disminución en la tasa reproductiva, entre otros aspectos (Arcos et al. 2004, Espino 1999, Rojas et al. 2011). En contraste, los datos de Sepúlveda et al. (2016) fueron obtenidos bajo condiciones neutrales/frías de 2015 (Oceanic Niño Index ONI ERSSTv.4), previas al ENOS débil 2016/17 (NOAA 2016) con recuperación del stock de anchoveta. En consecuencia, debe suponerse que durante períodos ENOS neutrales y/o La Niña, la ingesta de anchoveta será significativamente mayor al presente estudio y posiblemente similar a lo reportado por Sepúlveda et al. (2016). Luego, la situación 97/98 y 09/10 representarían ajustes de la dieta frente a la falta de anchoveta, de acuerdo al modelo ecológico de Murdoch et al. (1975), que sugiere un ‘switch’ en el comportamiento trófico hacia presas alternativas cuando el recurso tradicional se hace escaso (Muck and Fuentes 1987).

Siendo la anchoveta de alto contenido calórico y de lípidos, el ajuste dietario a ítems de menor valor nutricional, determinarían un ‘estrés nutricional’ derivado de una ‘nutrición inadecuada’. Esto ha sido señalado por Rosen and Trites (2000) para el león marino de Steller (Eumetopias jubatus), quienes sugieren que una nutrición empobrecida, causada por reducción en la cantidad, calidad y acceso a las presas puede frenar el crecimiento, reducir la tasa de natalidad, e incrementar la mortalidad por enfermedades, depredación y/o inanición. Para el LMS por tanto, el estrés nutricional seria la principal causa de la mortalidad durante el desarrollo de eventos ENOS muy fuertes (e.g., 1982/83, 1997/98) en las costas peruanas y del norte de Chile (Arntz 1986, Majluf 1991).

En ese sentido, si un menor valor nutricional exige un aumento en la tasa de ingesta, esta condición sería especialmente crítica para individuos juveniles y con necesidades de energía superiores a aquella de los adultos (Kleiber 1975), por lo que los animales más jóvenes serían menos capaces de alterar su nivel de consumo de energía sin afectar severamente su presupuesto energético total (Rosen and Trites 2000). Por otro lado, los estómagos relativamente más pequeños en individuos juveniles (Calder 1984) reducen sus capacidades físicas para incrementar la ingesta y los hace más vulnerables. Esto explica que el 80,6% de los cadáveres de LMSs estudiados durante la mortalidad masiva de Punta Patache durante el ENOS 1997/98 por Sielfeld and Guzman (2002) correspondieron a categorías etarias ≤ 3 años, datos que son también consistentes con la mortalidad del LMS de Punta San Juan (Perú) reportada por Tovar et al. (1985) para el ENOS 1982/83.

A un nivel más general, la importancia de los lípidos y grasas radica en su contenido energético (calorías) y capacidad de generación de agua metabólica, la cual, junto al 70-80% de contenido hídrico de los peces, constituyen las principales vías de obtención de agua de los mamíferos marinos (Rosen and Trites 2000). El catabolismo de 1 g de grasa puede generar hasta 1,07 g de agua y 1 g de proteína solo 0,4 g de agua (Williams and Worthy 2002). Esto quiere decir que a mayor contenido lipídico de los peces, más agua y energía estarán disponibles, y en abstinencia alimenticia el mamífero marino obtiene energía y agua de su propia reserva de grasa (Worthy 1990). Bajo esta perspectiva y considerando el alto contenido en lípidos de la anchoveta, su presencia en la dieta del LMS es fundamental para la mantención del panículo adiposo, su reserva en energía y agua metabólica para periodos de abstinencia como aquellos generados por la falta de alimento durante el desarrollo de periodos tipo ENOS.

El alto consumo de anchoveta alcanza carácter de ‘alimento esencial’ (Índice de Alimento Principal: MFI = 97,8%) y el calamar solo ‘alimento accesorio’ (MFI= 0,23%) (Sielfeld et al. 1997). Bajo estas condiciones la oferta de anchoveta para el LMS estaría controlada principalmente por cambios en su biomasa y por competencia con las pesquerías (Muck and Fuentes 1987), lo que en el presente estudio se confirma con la depredación de anchovetas con tallas (Lt= 8,3-15,8 cm; media 11,96 ± 2,2) superiores a la primera madurez sexual (Lt= 11,5-12,5 cm) y de reclutamiento (Lt= 8,0 cm) señalada por Cubillos et al. (1999) y Araya et al. (2008) y consecuente con una sobreposición 0,83 (Índice de Pianka) entre pesquería y LMS estimada (Sepúlveda et al. 2016).

Finalmente, la capacidad del LMS de alimentarse de una amplia gama de presas, con cambios de disponibilidad derivados de una serie de factores tales como sobrexplotación de recursos, competencias interespecíficas y cambios climáticos y oceanográficos (Moyle and Cech 1982, MacCall 1983) han permitido definir al LMS como especie generalista (Muñoz et al. 2013) y/u oportunista no especializado bajo los conceptos de Bonner (1982) y Pérez and Biggs (1981). Se requieren de nuevos estudios que permitan comprender con mayor profundidad la dependencia del LMS del consumo de anchoveta, recurso que por su alto contenido energético (185 kcal / 100 g) y lipídico (8,2 g / 100 g) destaca como alimento de tipo esencial del LMS, en su papel de depredador tope del ecosistema pelágico nerítico de la Zona Norte de Chile y sur del Perú.

Así mismo, se hace necesario disponer de mayores antecedentes para entender el efecto de los cambios ictiofaunísticos asociados a eventos ENOS (Sielfeld et al. 2010) sobre la oferta alimenticia del LMS, la importancia de los focos de surgencia de la zona norte de Chile (Castilla et al. 2002, Escribano et al. 2002, Lagos et al. 2002) y su relación con las áreas de alimentación de este depredador.

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Recibido: 18 de Mayo de 2017; Aprobado: 07 de Septiembre de 2018

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