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Idesia (Arica)

versión On-line ISSN 0718-3429

Idesia v.28 n.3 Arica dic. 2010

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-34292010000300003 

IDESIA (Chile) Volumen 28, Nº 3. Septiembre - Diciembre 2010, pp. 17-24

INVESTIGACIONES

DESENVOLVIMENTO E REPRODUÇÃO DE  PODISUS NIGRISPINUS (HETEROPTERA: PENTATOMIDAE) ALIMENTADO COM LAGARTAS DE  HELIOTHIS VIRESCENS (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE)

 

DEVELOPMENT AND REPRODUCTION OF PODISUS NIGRISPINUS (HETEROPTERA: PENTATOMIDAE) FED ON HELIOTHIS VIRESCENS (LEPIDOPTERA: NOCTUIDAE) CATERPILLARS

 

Marcelo Curitiba Espindula1;  José Cola Zanuncio2; Gilberto Santos Andrade2; Patrik Luiz Pastori1; Harley Nonato de Oliveira3;  Gizele Cristina Magevski4

 

1UFV, Depto. de Fitotecnia, Programa de Pós-Graduação em Fitotecnia, Viçosa-MG, Brasil. CEP: 36570-000. E-mail: curitibaespindula@yahoo.com.br

2UFV, Depto. de Biologia Animal, Programa de Pós-Graduação em Entomologia, Viçosa-MG, Brasil. CEP: 36570-000.

3Embrapa Agropecuaria Oeste, Dourados-MS, Brasil. Caixa Postal: 661, CEP: 79804-970.

4UFES/CCA, Depto. de Produção Vegetal, Alegre-ES, Brasil. CEP: 29500-000.

 


 

RESUMO

Heliothis virescens (Fabr.) (Lepidoptera: Noctuidae) é um inseto polífago amplamente distribuído no continente americano, onde o controle químico é a tática mais utilizada. Os impactos de seu uso tornam necessária a busca de alternativas de manejo desse inseto-praga. Assim, este trabalho teve por objetivo avaliar o desenvolvimento e a reprodução de Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) com lagartas de H. virescens, comparado à alimentação com pupas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae). O experimento foi conduzido em sala climatizada a 25 ± 1 ºC, 70 ± 15% de umidade relativa e 14 horas de fotofase. O delineamento foi o inteiramente casualizado com 50 e 20 repetições nas etapas I e II, respectivamente. O desenvolvimento ninfal desse predador foi semelhante com essas presas, mas o número de posturas, ovos e ninfas por fêmea, além do intervalo entre posturas de P. nigrispinus apresentaram melhores resultados com T. molitor. Assim, P. nigrispinus apresentou desenvolvimento ninfal satisfatório com lagartas de H. virescens, mas o sucesso reprodutivo foi melhor quando recebeu T. molitor como presa.

Palavras chave: Algodoeiro, controle biológico, taxa de desenvolvimento, ganho reprodutivo.

 


 

ABSTRACT

Heliothis virescens (Fabr.) (Lepidoptera: Noctuidae) is a polyphagous insect widely distributed in the American continent, in which the use of chemical pesticides is the most common control strategy. The impacts caused by such practice make it necessary to seek alternatives for the management of this insect-pest. The objective of this work was to evaluate the development and reproduction of Podisus nigrispinus ( Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae) fed on H. virescens caterpillars compared with those fed on Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae) pupae. The experiment was carried out in an acclimatized room 25 ± 1 ºC, 70 ± 15% relative humidity and photophase of 14 hours. The experiment was arranged in a complete randomized design with 50 and 20 repetitions at stages I and II, respectively. The nymphal development of this predator was similar with both prey, but the results for number of egg-layings, eggs and nymphs per female, as well as the interval between egg-layings of P. nigrispinus were better with T. molitor. In conclusion, P. nigrispinus showed satisfactory nymphal development with H. virescens caterpillars, but better reproductive success when it was fed on T. molitor prey.

Key words: Cotton, biological control, development rate, reproductive gain.

 


 

INTRODUÇÃO

Heliothis virescens (Fabricius) (Lepidoptera: Noctuidae) possui ampla ocorrência no continente americano (Moraes & Mescher, 2005), utilizando 16 espécies de plantas de oito famílias botânicas como hospedeiras (Yépez et al., 1990), incluindo Gossypium hirsutum, Lycopersicon esculentum, Glycine max e Nicotiana tabacum (Moraes & Mescher, 2005; Terán-Vargas et al., 2005).

O controle químico é a tática mais empregada para a redução dos danos por H. virescens, embora com impactos negativos (Fitt, 1989, Luttrell, 1994), sendo, muitas vezes, utilizado sem a observação das densidades populacionais desse inseto. Esse método pode quebrar o equilíbrio biológico e reduzir as populações de inimigos naturais (Naranjo, 2001), os quais podem não ser suficientes para manter os insetos-praga abaixo do nível de dano econômico (Dent, 2000). Por isso, o manejo integrado de pragas busca a eficiência máxima dos inimigos naturais associados a métodos de controle de acordo com níveis pré-estabelecidos de tomada de decisão (Kogan, 1998).

Predadores Pentatomidae são importantes no controle de lagartas desfolhadoras e outros insetos (Barros et al., 2006), principalmente, por poderem sobreviver em escassez de presas (Evangelista Júnior et al., 2004; Grundy, 2004). Espécies do gênero Podisus foram relatadas nos Estados do Espírito Santo, Maranhão, Minas Gerais, Mato Grosso do Sul, Pará e São Paulo (Zanuncio et al., 1994). A ocorrência de P. nigrispinus em cultivos de algodão mostra a possibilidade de sua utilização em liberações inundativas para a supressão de H. virescens (Oliveira et al., 2002). Entretanto, o conhecimento das interações entre fatores ecológicos, comportamentais, fisiológicos e nutricionais é a base para o êxito da utilização de insetos entomófagos no controle de pragas (Thompson, 1999). O desenvolvimento e reprodução de P. nigrispinus podem variar com a presa utilizada (Lacerda et al., 2004; Lemos et al., 2005; Mahdian et al., 2006), o que pode ter implicações na produção massal e supressão de insetos-praga.

O objetivo desta pesquisa foi avaliar o desenvolvimento e a reprodução de P. nigrispinus com lagartas de H. virescens comparado a pupas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae).

 

MATERIAL E MÉTODOS

O experimento foi conduzido no Núcleo de Desenvolvimento Científico e Tecnológico em Manejo Fitossanitário do Centro de Ciências Agrárias da Universidade Federal do Espírito Santo (CCA-UFES) em Alegre, Estado do Espírito Santo, Brasil em sala climatizada a 25 ± 1 ºC , 70 ± 15% de umidade relativa e 14 horas de fotofase.

ETAPA I

Ninfas de P. nigrispinus, obtidas da criação massal com larvas de T. molitor, foram individualizadas em placas de Petri (9,0 x 1,5 cm ). As placas tiveram a parte inferior coberta com papel de filtro para absorver o excesso de umidade e um chumaço de algodão (3,0 x 3,0 cm), fixado na parte interna da tampa, que foi umedecido, diariamente, com água destilada para a manutenção da umidade e fornecimento de água.

As ninfas de P. nigrispinus receberam pupas de T. molitor no tratamento T1 e lagartas de quarto ou quinto estádios de H. virescens no T2, sendo essas presas observadas diariamente e substituídas quando predadas.

As características avaliadas foram: Duração dos estádios e do período ninfal, peso no início de cada estádio e aumento de peso (% do peso total de adultos) do início do quinto estádio ao quarto dia de fase adulta.

ETAPA II

Casais de adultos recém-emergidos de P. nigrispinus foram individualizados em potes plásticos de 500 mL fechados com tampa plástica contendo um tubo plástico (0,7 cm de diâmetro x 4,5 de comprimento) com água destilada e tampado com um chumaço de algodão. O interior desses potes foi revestido com papel para oviposição. As posturas foram coletadas e transferidas, diariamente, para gerbox de plástico (6,0 cm de diâmetro x 2,0 cm de altura) com um chumaço de algodão umedecido. Os casais de P. nigrispinus receberam a mesma presa das ninfas que os originaram.

O período de pré-oviposição, número de posturas, ovos e ninfas por fêmea e de ovos e ninfas por postura e viabilidade dos ovos, intervalo entre posturas e longevidade de fêmeas e machos de  P. nigrispinus foram avaliadas.

O delineamento experimental utilizado foi inteiramente casualizado com 50 e 20 repetições nas etapas I e II, respectivamente e os dados submetidos à análise de variância (ANOVA) ao nível de 5% de probabilidade.

 

RESULTADOS

ETAPA I

A duração dos estádios ninfais foi semelhante entre os tratamentos, exceto no quarto estádio onde H. virescens (4,80 dias) promoveu maior duração que T. molitor (3,92 dias) para indivíduos que originaram fêmeas. Além disso, a duração do período ninfal de P. nigrispinus foi semelhante, entre tratamentos, tanto para fêmeas quanto para machos (Tabela 1).

O peso de P. nigrispinus, no início de cada estádio e nos quatro primeiros dias da fase adulta foi semelhante entre machos ou fêmeas de diferentes tratamentos, exceto para o terceiro estádio, cujas ninfas foram mais pesadas com T. molitor. Fêmeas de P. nigrispinus foram mais pesadas que os machos no quinto estádio e nos primeiro, segundo, terceiro e quarto dias da fase adulta com ambas as presas (Tabela 2).

Tabela 1

Duração (média ± erro padrão) (dias) dos estádios e do período ninfal de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) a 25 ± 3 ºC , 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase.

Médias para fêmeas ou machos, seguidas de mesma letra minúscula na linha, não diferem entre si ao nível de 5% de probabilidade na ANOVA.

 

Tabela 2

Peso (média ± erro padrão) (mg) de ninfas e de adultos até o quarto dia da fase adulta de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) a 25 ± 3 ºC , 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase

Médias para fêmeas ou machos seguidas de mesma letra minúscula na linha ou aquelas no mesmo tratamento seguidas de mesma letra maiúscula na linha, não diferem entre si ao nível de 5% de probabilidade na ANOVA.

 

A porcentagem de ganho de peso no quinto estádio e nos primeiro, segundo e terceiro dias da fase adulta foi semelhante entre tratamentos (Figura 1).

ETAPA II

O período de pré-oviposição de P. nigrispinus foi semelhante entre tratamentos, sendo de 9,69 dias com T. molitor (T1) e 10,14 com H. virescens (T2) (Tabela 3).

O número de posturas (16,48), ovos (392,76) e ninfas (222,34) por fêmea de P. nigrispinus foi maior com T. molitor que com H. virescens (8,89, 214,96 e 138,14), mas o número de ovos por postura (24,00 e 23,93) e a viabilidade dos ovos (65,09% e 58,54%) foram semelhantes entre tratamentos (Tabela 3).

O número de ninfas por postura de P. nigrispinus foi menor com T. molitor (T1) (14,04) que com H. virescens (T2) (15,79 ninfas), mas o intervalo entre posturas foi maior com H. virescens (3,07 dias) que com pupas de T. molitor (2,13 dias) (Tabela 3).

A longevidade de machos e fêmeas de P. nigrispinus foi de 54,41 e 46,93 dias com T. molitor (T1) e de 49,21 e 40,00 dias com H. virescens (T2), respectivamente. Machos ou fêmeas apresentaram longevidade semelhante, entre tratamentos, mas as fêmeas tiveram menor longevidade que os machos em ambos os tratamentos (Tabela 4).

O número de ovos por postura e a produção de ovos (80% nos primeiros 31 dias da fase adulta no T2 e nos 35 dias no T1) de P. nigrispinus foram semelhantes entre tratamentos (Figuras 2 e 3).

 

DISCUSSÃO

ETAPA I

O período ninfal evidencia que H. virescens seja, nutricionalmente, tão adequado quanto T. molitor para P. nigrispinus, sendo esta última presa utilizada para criação desse predador com resultados satisfatórios (Zanuncio et al., 1996). A duração dos estádios de P. nigrispinus foi semelhante à relatada para Podisus distinctus Stål (Heteroptera: Pentatomidae) com Bombyx mori L. (Lepidoptera: Bombycidae) (Lacerda et al., 2004) e T. molitor (Zanuncio et al., 1996) e menor quando a presa utilizada foi Diatraea saccharalis (Fabricius) (Lepidoptera: Crambidae) (Vacari et al., 2007). No entanto, Podisus maculiventris (Say) (Heteroptera: Pentatomidae) teve menor período ninfal com pupas de T. molitor que com lagartas de Galleria mellonella L. (Lepidoptera: Pyralidae), o que pode ser devido à qualidade nutricional e a melhor aceitação daquela presa (De Clercq et al., 1998). A redução do período ninfal contribui para o balanço presa-predador e aumenta o número de gerações no campo (Juscelino-Filho et al., 2003). Por isto, lagartas de Spodoptera littorallis (Boisduval) (Lepidopera: Noctuidae) representam uma presa melhor que G. mellonella para Picromerus bidens (Heteroptera: Pentatomidae) (Mahdian et al., 2006).

A diferença no peso de ninfas de P. nigrispinus indica menor alimentação desse predador com H. virescens, possivelmente pela defesa dessa presa, como relatado para P. distinctus que teve dificuldade para se alimentar de Musca domestica (Diptera: Muscidae) devido ao menor tamanho e mobilidade de larvas dessa presa (Matos Neto et al., 2004).

Figura 1. Porcentagem de ganho de peso de fêmeas de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) durante o quinto estádio e nos primeiro, segundo e terceiro dias da fase adulta com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) (T1) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) (T2) a 25 ± 3 ºC, 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase. Médias das colunas de um mesmo período não diferem entre si ao nível de 5% de probabilidade na ANOVA.

O maior peso de ninfas de quinto estádio de P. nigrispinus, que originaram fêmeas, está relacionado ao desenvolvimento do ovário (Oliveira et al., 2002). Isto porque, fêmeas demandam maior quantidade de energia para a fase reprodutiva como verificado para P. maculiventris predando Spodoptera exigua (Hübner, 1808) (Lepidoptera: Noctuidae) (De Clercq & Degheele, 1997).

A semelhança de ganho peso, entre tratamentos, no quinto estádio e nos primeiros dias de fase adulta sugere adequação nutricional de lagartas de H. virescens para P. nigrispinus, como relatado para esse predador com lagartas de Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) (Lepidoptera: Noctuidae) ou a combinação de S. frugiperda e T. molitor (Oliveira et al., 2004b). O ganho de peso no quinto estádio e nos primeiros dias da fase adulta desse predador está relacionado, respectivamente, com a formação do adulto e ao desenvolvimento das estruturas reprodutivas de P. nigrispinus, o que explica o ganho de mais de 60% do peso total do adulto nesse período. Por outro lado, a perda de peso, no terceiro dia da fase adulta, sugere maior importância dos primeiro e segundo dias dessa fase para a formação dos óvulos de P. nigrispinus.

ETAPA II

O período de pré-oviposição de P. nigrispinus com lagartas de H. virescens ou T. molitor, estão dentro do comportamento esperado para espécie e assemelham-se aos resultados de P. nigrispinus alimentados com Alabama argillacea (Hübner) (Lepidoptera: Noctuidae) em folhas de diferentes cultivares de algodoeiro (Santos & Boiça Jr., 2002) e de fêmeas de diferentes pesos alimentadas com T. molitor (Espindula et al., 2006).

O maior número de posturas, ovos e ninfas por fêmea de P. nigrispinus com T. molitor e ainda, a semelhança do número de posturas e viabilidade dos ovos ocorreram, presumivelmente, devido a alterações morfológicas no trato reprodutivo das fêmeas e diferenças no número de ovócitos como observado para P. nigrispinus submetido a diferentes hospedeiros e dieta artificial (Lemos et al., 2005). Essas alterações conduzem a modificações nos mecanismos reguladores da oogênise, provocando variações em todos os aspectos reprodutivos desses predadores como número de posturas, de ovos e a viabilidade dos ovos como observado para Perillus bioculatus (Fabricus) (Hemiptera: Pentatomidae) (Adams, 2000). A redução do número de posturas de P. nigrispinus quando alimentados com H. virescens foi maior que 50% comparada a pupas T. molitor. Impactos resultantes da capacidade de presas em capturar e utilizar compostos da dieta que seja nocivo ao predador também é possível como para P. nigrispinus com lagartas de Thyrinteina anorbia Stoll (Lepidoptera: Geometridae) e Supputius cincticeps (Stål) (Heteroptera: Pentatomidae) P. nigrispinus (Holtz et al., 2006).

Tabela 3

Características reprodutivas (média ± erro padrão) de fêmeas de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) (T1) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) (T2) a 25 ± 3 ºC, 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase.

 

Tabela 4

Longevidade de machos e fêmeas de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) (T1) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) (T2) a 25 ± 3 ºC , 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase.

 

A menor viabilidade de P. nigrispinus com T. molitor foi compensada pelo maior número de posturas e ovos por fêmea com essa presa. No entanto, com valores inferiores aos desse predador com larvas de T. molitor (Didonet et al., 1996; Zanuncio et al., 1996) e semelhante àqueles de S. cincticeps com larvas de T. molitor (Didonet et al., 1996) e de P. nigrispinus com larvas de Zophobas confusa Gebien (Coleoptera: Tenebrionidae) (Zanuncio et al., 1996).

O número de ninfas por fêmea de P. nigrispinus com T. molitor foi próximo aos resultados obtidos com fêmeas desse predador com larvas dessa presa (Oliveira et al., 2004a; Espindula et al., 2006), sugerindo que H. virescens não supre as necessidades nutricionais desse predador.

O número de ninfas por postura depende da qualidade dos ovos e da viabilidade dos mesmos. Assim, o número de ninfas de P. nigrispinus no T1 pode ser devido à menor viabilidade de ovos nesse tratamento, pois o número de ovos por postura foi semelhante entre tratamentos.

Figura 2. Número de ovos por postura de fêmeas de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) (T1) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) (T2) a 25 ±3 ºC , 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase.

Figura 3. Porcentagem de ovos em função da idade de fêmeas de Podisus nigrispinus (Heteroptera: Pentatomidae) com pupas de Tenebrio molitor (Coleoptera: Tenebrionidae) (T1) ou lagartas de Heliothis virescens (Lepidoptera: Noctuidae) (T2) a 25 ±3 ºC , 70 ± 15% de U.R. e 14 horas de fotofase.

 

A longevidade de fêmeas ou machos de P. nigrispinus mostra adequação desse predador à H. virescens, mas a maior atividade reprodutiva de fêmeas desse predador no T1 pode ter proporcionado maior desgaste e reduzido a longevidade das mesmas. Isto concorda com a correlação negativa entre o número de ovos por dia e a longevidade de P. nigrispinus com larvas de M. domestica em diferentes intervalos sem presa (Molina-Rugama et al., 1998). A longevidade de fêmeas e machos, por tratamento, é maior quando comparada com o relatado para P. sculptus com T. molitor, 18,29 dias para fêmeas e 22,57 dias para machos (Nascimento et al., 1997) e corrobora relato para P. nigrispinus em T. molitor (Espindula et al., 2006).

O número semelhante de ovos por postura ao longo da fase reprodutiva de P. nigrispinus, indica que a idade das fêmeas não afete essa característica para esse predador. A porcentagem de ovos produzida no primeiro mês da fase adulta desse predador foi semelhante ao relatado para esse predador com S. frugiperda, 80% dos ovos até o 31º dia (Oliveira et al., 2004b), e indica que essas presas possam ser utilizadas para uma produção mais rápida de ovos de P. nigrispinus.

 

CONCLUSÃO

O predador P. nigrispinus apresentou desenvolvimento ninfal satisfatório com lagartas de H. virescens, mas fêmeas desse predador tiveram melhor sucesso reprodutivo com T. molitor.

 

AGRADECIMENTOS

Ao "Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico" (CNPq), à "Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior" (CAPES) e à "Fundação de Amparo a Pesquisa do Estado de Minas Gerais" (FAPEMIG).

 

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

 

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Fecha de Recepción: 31 Enero, 2008. Fecha de Aceptación: 10 Abril, 2008.

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