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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.39 no.3 Valparaíso nov. 2011

 

Lat. Am. J. Aquat. Res., 39(3): 526-533, 2011
DOI: 10.3856/vol39-issue3-fulltext-12

Research Article

 

Metales pesados en el riñón del delfín franciscana, Pontoporia blainvillei (Cetácea: Pontoporiidae) y su relación con parámetros biológicos

Heavy metals in kidney tissues of Franciscana dolphin, Pontoporia blainvillei (Cetacea: Pontoporiidae), and their relationship with biological parameters

 

María V. Panebianco1, María F. Negri1, Sandra E. Botté2, Jorge E. Marcovecchio2 & Humberto L. Cappozzo1,3

 

1Museo Argentino de Ciencias Naturales: Laboratorio de Ecología, comportamiento y mamíferos marinos (LECyMM), MACN/CONICET Avda. Ángel Gallardo 470, C1405DJR, Buenos Aires, Argentina
2
Área de Oceanografía Química, IADO-CONICET, CC 804, 8000 Bahía Blanca, Argentina
3Centro de Estudios Biomédicos, Biotecnológicos, Ambientales y Diagnóstico (CEBBAD) Universidad Maimónides

Dirección para correspondencia


RESUMEN. En este estudio se determinó los niveles de metales pesados (Cd, Pb, Zn, Cu, Cr y Ni) en el tejido renal del delfín franciscana, Pontoporia blainvillei, y se estableció la influencia de los parámetros ecológicos y biológicos sobre la bioacumulación de estos elementos. Se analizaron muestras de 38 ejemplares colectados entre 2004 y 2010 en el sur de Buenos Aires, Argentina. La edad de los animales y el estado de madurez sexual se determinaron por métodos histológicos, y los niveles de metales pesados por Espectrofotometría de Absorción Atómica. No se determinaron diferencias significativas para las concentraciones de Zn, Cu y Cd entre ambos sexos. Los niveles de Cd presentaron diferencias según el estado de madurez sexual y se relacionaron positivamente con la longitud, peso corporal y edad. Los niveles de Cd, Cu y Zn resultaron menores a los informados en estudios previos realizados en el norte de Buenos Aires y Uruguay.

Palabras clave: elementos traza, Pontoporia blainvillei, madurez sexual, edad, condición corporal, sur de Argentina.


ABSTRACT. Heavy metal (Cd, Pb, Zn, Cu, Cr,Ni) concentrations were determined in the kidney tissue of the Franciscana dolphin, Pontoporia blainvillei, and the influence of ecological and biological parameters on the bioaccumulation of these elements was established. Samples from 38 specimens, collected between 2004 and 2010 off southern Buenos Aires, Argentina, were analyzed. Histological methods were used to determine both the age and sexual maturity of the animals. Heavy metal concentrations were measured by atomic absorption spectrophotometry. No significant differences were found by sex for Zn, Cu, and Cd. However, Cd levels differed between maturity stages and were positively related to length, body weight, and age. The Cd, Cu, and Zn levels reported here in were lower than those included in previous studies done off northern Buenos Aires and Uruguay.

Keywords: trace elements, Pontoporia blainvillei, sexual maturity, age, body condition, southern Argentina.


INTRODUCCIÓN

Entre los principales agentes contaminantes de ambientes marino-costeros figuran los metales pesados (Gerpe et al., 2002; Das et al., 2003). Estos agentes tóxicos son tanto de origen urbano, industrial, agrícola-ganadero y natural. Aún en baja concentración perduran en el ambiente, se distribuyen en las redes tróficas y se acumulan en los tejidos de los organismos a través de los sucesivos niveles tróficos (Monteiro-Neto et al., 2003).

Actualmente, se hace uso de organismos denominados centinelas, para evaluar el nivel de biodisponibilidad de los contaminantes en los ecosistemas, siendo de gran utilidad como indicadores de la calidad ambiental, entre ellos se encuentran los mamíferos marinos y en particular los pequeños cetáceos (Lailson-Brito et al., 2008; Marcovecchio et al., 1990). La concentración de contaminantes en los tejidos de éstos organismos centinelas refleja la disponibilidad de metales para otros organismos, mientras que la mayor concentración encontrada en los órganos hace posible el uso de los límites de detección existentes en la actualidad (Beeby, 2001; Lailson-Brito et al., 2008).

Entre los posibles centinelas se encuentra la franciscana, Pontoporia blainvillei (Gervais & D'Orvigny, 1844), este es un pequeño cetáceo que habita ambientes marinos y estuariales, su distribución en aguas del océano Atlántico sudoccidental, abarca desde el Estado de Espírito Santo, Brasil (18°25'S) (Siciliano, 1994) hasta la provincia de Chubut, Argentina (41°09'S) (Crespo et al., 1998). Cabe destacar que la especie fue recientemente clasificada por la IUCN como "vulnerable" (IUCN, 2008) y teniendo en consideración tanto su posición en las redes tróficas del océano (predador de alto nivel) como sus hábitos costeros (Pinedo et al., 1989), podría ser considerada como una especie apropiada para estudios ambientales.

El objetivo del presente trabajo fue determinar los niveles de metales pesados (Zn, Cd, Pb, Cu, Cr y Ni) en el tejido renal de la franciscana que habita la costa del sur de Buenos Aires (Argentina), y establecer si los parámetros ecológicos y biológicos (sexo, edad, estado de madurez sexual y localidad) influyen sobre la acumulación de estos elementos en el tejido estudiado.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se tomaron muestras de 38 ejemplares provenientes de la captura accidental en redes de pesca de la flota costera artesanal que operó en la costa bonaerense, particularmente en las localidades de Necochea (38°37'S, 58°50'W), Claromecó (38°51'S, 60°04'W), Monte Hermoso (38°59'S, 61°15'W) y Bahía Blanca (38°44'S, 62°14'W), entre 2004 y 2010 (Fig. 1). Previo a la disección, se determinó el sexo y se tomaron medidas de longitud y peso siguiendo los criterios utilizados por Norris (1961).


Figura 1. Localidades muestreadas a lo largo de la costa sur de la provincia de Buenos Aires.

Figure 1. Sampling localities along southern coast of Buenos Aires Province.

A continuación, se procedió con las disecciones pertinentes y con la toma de las muestras de tejido renal, utilizando bisturí de acero inoxidable y conservándolas a -20°C en bolsas de polietileno. Para la determinación analítica de los metales pesados seleccionados (Cd, Cu, Cr, Ni, Pb y Zn), se realizó una mineralización del tejido (sub-muestra de 600 ± 0,1 mg) en un medio con una mezcla de ácidos fuertes (nítrico - perclórico) a temperatura controlada (Marcovecchio & Ferrer, 2005). El método analítico seleccionado fue espectroscopia de absorción atómica (Perkin-Elmer 2380). A fin de cumplir con los estándares de calidad analítica se utilizaron dos réplicas y Material de Referencia Certificado (harina de tejido de mejillón, NIES No6) provistos por el Instituto Nacional de Estudios Ambientales (NIES), Tsukuba (Japón). Para todos los metales pesados analizados se obtuvieron los siguientes porcentajes de recuperación Cd: 92,4-98,7%, Cr: 95,3-99,8%, Zn: 96,5-102,3%, Ni: sin datos.

Los valores de concentración menores a los límites de detección del método (LDM) fueron reemplazados por la mitad del valor de dicho límite con fines estadísticos. Mientras que aquellos metales con más del 40% de sus valores de concentración por debajo del LDM no fueron incluidos en los análisis estadísticos. Los valores LDM (determinados experimentalmente) fueron, Cd: 0,41, Pb: 1,20, Cu: 2,17 Zn: 1,83, Cr: 1,02, Ni: 2,21 μg g-1. Los coeficientes de variación entre las réplicas estuvieron entre rangos aceptables para el método utilizado (25-35%). La madurez sexual y la edad se determinaron a partir de técnicas histológicas. Para la determinación de la edad se extrajeron dientes de cada especimen que se fijaron en solución de formaldehido al 10%. La edad se determinó mediante el conteo de los grupos de capas de crecimiento (GLGs, de sus siglas en inglés growth-layers groups), según el protocolo de Pinedo & Hohn (2000) con modificaciones ad-hoc. Únicamente las láminas centrales y con mejor contraste fueron utilizadas para la lectura de los grupos de líneas de crecimiento, tanto en la dentina como en el cemento. Se consideró que un GLG corresponde a un año de edad (Pinedo & Hohn, 2000).

Para la determinación del estado de madurez sexual, las gónadas fueron extraídas, pesadas y medidas. Luego de la extracción se fijaron en solución de formaldehido al 10%. A continuación se fragmentó una sección transversal de aproximadamente 1 cm de espesor, la misma fue embebida en Histoplast®, seccionada en cortes de 4 μιη de espesor y teñida con hematoxilina y eosina. La determinación del estado de madurez sexual se realizó según los criterios de Hohn et al. (1985) y Harrison & Brownell (1971).

El índice relativo de condición corporal o Kn (Le Cren, 1951) se determinó según la siguiente ecuación:

Kn = Po/Pe

donde: Po = Peso corporal medido (kg) y Pe = Peso corporal estimado (kg)

La variable Pe se obtuvo de la curva longitud estándar-peso corporal a partir de las medidas de delfines recolectados en las áreas de muestreo (datos no publicados).

Todos los análisis estadísticos sobre las variables analizadas se realizaron usando el programa Statistica 7.0 (Statsoft, Inc.). Se evaluó la normalidad de la distribución de los datos y la homogeneidad de varianza a través de las pruebas de Shapiro-Wilk y de Levene, respectivamente. Cuando los supuestos no se cumplieron se realizaron pruebas estadísticas no paramétricas. La prueba de Mann-Whitney se aplicó para evaluar la existencia de diferencias significativas para los metales pesados entre ambos sexos.

Para evaluar el efecto de la edad sobre la concentración de metales, las franciscanas se dividieron en tres grupos de edad; el primer grupo correspondió al período comprendido entre el nacimiento y el destete (≥ 0-1 año), el segundo grupo comprendió animales de 2 a 4 años y el tercero los > 5 años. La concentración de metales por grupo de edad se comparó por la prueba de Kruskal-Wallis ANOVA. Por la misma prueba se compararon los valores medios de concentración de cada metal según los estados de madurez sexual (neonatos (NN), inmaduros (I) y maduros (M)).

Se estimó el índice de condición (Kn) para evaluar el estado general de los delfines. La relación entre las concentraciones de metales con la edad, talla y peso corporal se analizó a través de la prueba de rangos de Spearman (rs). La relación longitud estándar-peso corporal para delfines franciscana quedó representada mediante la siguiente función potencial: Peso corporal (kg) = 0,0004 * Longitud estándar (cm) 2,3012 (r2 = 0,84; P < 0,001; n = 67). Se consideró como nivel de significancia estadística P ≤ 0,05 para todas las pruebas realizadas.

RESULTADOS

Los valores de los parámetros estadísticos obtenidos para la longitud, peso, edad, Kn y metales pesados analizados (Cd, Cu y Zn) se indican en la Tabla 1. Se detectó presencia de Zn en el 100% de los ejemplares (22,50 ± 4,78 μg g-1), de Cd en el 81,1% (5,72 ± 7,56 μg g-1) y Cu en el 81,8% (4,52 ± 3,62 μg g-1). Sin embargo, Cr, Ni y Pb no fueron incluidos en los análisis estadísticos debido a la baja cantidad de concentraciones detectadas (0%, 5,3% y 31,6% respectivamente).


Tabla 1. Estadística descriptiva de los parámetros biológicos, índice de condición corporal (Kn) y de la concentración de los metales pesados analizados. Se indica el número de individuos analizados (n), media, mediana, rango y desviación estándar (DE).

Table 1. Descriptive statistic of biological parameters, body condition index (Kn) and heavy metals concentration. It is shown the sampler number (n), mean, median and standard deviation (DE).

El nivel más de alto de Zn fue 34,92 ± 1,61 μg g-1 medido para un individuo neonato de Claromecó. Mientras que para el Cd, éste fue de 29,85 ± 1,88 μg g-1 y perteneció a un ejemplar inmaduro proveniente de Bahía Blanca. La concentración de Cu más alta (15,22 ± 1,73 μg g-1) se encontró en un macho maduro de 5 años de edad proveniente de Monte Hermoso.

No se encontró diferencias significativas según el sexo ni entre las localidades estudiadas. En contraposición, hubo diferencias significativas según el estado de madurez sexual para el Cd (Kruskal-Wallis; NN-M P = 0,003; I-M P = 0,02), siendo la concentración en los neonatos significativamente menor que en los individuos inmaduros y maduros (Tabla 2).


Tabla 2. Estadística descriptiva de los niveles de metales pasados detectables según el estado de madurez sexual y grupo de edad. n: número de individuos, DE: desviación estándar.

Table 2. Descriptive statistic of heavy metals levels detectable by stage of sexual maturity and age group. n: individual number, DE: standard deviation.

Al igual que con el estado de madurez sexual, el Cd fue influenciado por la edad y el tamaño de los ejemplares; siendo menor su nivel en los primeros años y aumentó hacia la vejez (Spearman; edad: rs = 0,76, P ≤ 0,01; talla: rs= 0,66; P ≤ 0,01). El primer grupo de edad presentó valores significativamente menores que los otros grupos de edad (Kruskal-Wallis; Grupo 1-2 P ≤ 0,01 y Grupo 1-3 P ≤ 0,01), mientras que no hubo diferencias significativas entre los grupos 2 y 3.

Para el caso del Zn y Cu, no se encontraron diferencias entre los grupos de madurez ni de edad, sin embargo el Cu se relacionó de forma débilmente inversa con la edad (Spearman; edad: rs = -0,44; P = 0,02).

Con respecto a las correlaciones entre los metales analizados en riñón, se verificó una relación significativamente negativa entre el Cd y Cu (Spearman; rs = -0,37; P = 0,04).

Los valores de Kn estimados confirmaron la condición corporal óptima de los ejemplares debido a que todos presentaron valores cercanos a la unidad (Tabla 1).

DISCUSIÓN

La estimación de edad y estado de madurez sexual, así como también el sexo e índice de condición evaluados, fueron obtenidos según métodos estandarizados para obtener información comparable con los datos aportados por la bibliografía existente. Asimismo, como fue señalado por Shaughnessy (1993), los residuos de los contaminantes ambientales son acumulados y metabolizados diferencialmente dependiendo del sexo, edad y estado de madurez en que los organismos se encuentren, así como también dependen de factores como la condición de salud y dieta (Aguilar & Borrell, 1990), de aquí se desprende la importancia de obtener información sobre la historia de vida de cada ejemplar analizado.

El valor de los resultados obtenidos se vincula con la escasa información sobre la presencia de contaminantes ambientales en el sur de la costa bonaerense, donde habita la población de franciscana más austral de su distribución, que sufre el impacto de la captura accidental. Los trabajos previos relacionados con el tema analizado se limitan a aquellos que abarcan las poblaciones de Brasil (Estados de Rio de Janeiro, São Paulo, Paraná y Rio Grande do Sul) y el norte de Buenos Aires (San Clemente del Tuyu y Cabo San Antonio).

Los mamíferos marinos usualmente no presentan diferencias en la concentración de elementos traza relacionada con el sexo (O'Shea, 1999), hecho que fue verificado para el delfín franciscana tanto en este estudio como en estudios previos realizados en Argentina (Gerpe et al., 2002), Uruguay (Foglia, 2008) y Brasil (Lailson-Brito et al., 2002). Sin embargo, se determinó que hubo influencia del estado de madurez sexual y la edad sobre la concentración de estos elementos en el riñón.

Tanto la edad como el estado de madurez sexual estuvieron altamente relacionados con la talla y peso de los ejemplares, y afectaron significativamente los niveles de Cd, evidenciándose su acumulación en el riñón. Resultados similares fueron obtenidos para Pontoporia blainvillei por Gerpe et al. (2002) y Foglia (2008). Sin embargo, Lailson-Brito et al. (2000) y Seixas et al. (2007) no encontraron esta relación en franciscanas procedentes de Brasil. Existen antecedentes sobre la presencia o ausencia de la relación en cuestión, por ejemplo, Kunito et al. (2004) encontraron una relación significativa y negativa, entre el Cu y Zn y la edad para Stenella coeruleoalba en hígado, mientras que Kunito et al. (2002), no encontraron dicha relación en la ballena minke. Los autores propusieron que dicha inconsistencia se debería tanto a diferencias en el metabolismo, como en las concentraciones de estos elementos explicados por la dieta de las diferentes especies.

A medida que las franciscanas se desarrollan y sustituyen el alimento materno por presas sólidas, se observó un cambio significativo en la concentración de Cd en el riñón. Esto se vio reflejado en la diferencia en los niveles de Cd entre el grupo de edad 1 y los otros dos grupos, donde el primero contenía cuatro individuos neonatos cuyos estómagos solo contenían leche (Paso-Viola et al. resultados no publicados) y en los cuales no se encontraron valores detectables de Cd (Tabla 2).

Para el Zn y Cu se puede inferir, a partir de los resultados obtenidos, que sus concentraciones en el riñón varían en forma independiente de la edad y longitud, de manera similar a lo informado por otros autores para la misma especie en el Atlántico Sur (Lailson-Brito et al. 2002, Tabla 2).

Estudios previos han informado que el Cu está presente en individuos neonatos y es asimilado por los individuos durante la gestación (Law et al., 1992; Wood & Van-Vleet, 1996). Adicionalmente, estos autores encontraron una disminucion en la concentración de Cu durante el primer año de vida, seguida por un mantenimiento a lo largo de su vida. Esto último resultó en concordancia con la tendencia encontrada de Cu con la edad en el presente estudio. La ausencia de diferencias significativas entre los grupos de madurez y edad, discrepando con lo informado en estudios previos, se podría deber a que la gran variación intraespecífica de las concentraciones (Aguilar et al., 1999) enmascara las posibles diferencias presentes, que se hace evidente al comparar los valores de media y mediana (Tabla 2). Al considerar sólo en los valores de las medianas se observó el patrón propuesto por Law et al. (1992) y Wood & Van-Vleet (1996).

La concentración renal media de Cd resultó similar a aquellas informadas en un trabajo realizado en la costa de Brasil (Seixas et al., 2007, Tabla 3) y Mar del Plata, (Marcovecchio et al., 1990), donde se analizaron ejemplares de delfín franciscana (Student; Brasil: t = 0,93; df = 66; P = 0,35; Mar del Plata: t = 0,77; df = 37; P = 0,44). No obstante, los valores aquí encontrados resultaron marginalmente menores a los informados por Foglia (2008) (Student; t = 1,91, df = 50, P = 0,06) para la costa uruguaya y por Gerpe et al. (2002) en franciscanas procedentes de Mar del Plata y Bahía Samborombón, Buenos Aires.


Tabla 3. Revisión bibliográfica de los niveles de metales pesados en el riñón en el rango de distribución del delfín franciscana. n: número de individuos, DE: desviación estándar.

Table 3. Literature review of heavy metals levels in kidney throughout the franciscana dolphin distribution. n: individual number, DE: standard deviation.

Los niveles de Zn obtenidos en este estudio resultaron considerablemente menores a los informados por Marcovecchio et al. (1990) (Student; t = 13,25; df = 36; P ≤ 0,001), pero estuvieron más cercanos a los obtenidos por Seixas et al. (2007) (Student; t = 0,07; df = 65; P = 0,95), en franciscanas procedentes de Rio de Janeiro.

Un patrón similar se encontró para el Cu, donde las concentraciones estimadas en este trabajo resultaron significativamente menores a aquellas señaladas por Marcovecchio et al. (1990) (Student; t = 3,72; df = 33; P ≤ 0,001) y similares a las encontradas por Seixas et al. (2007) (Student; t = 0,18; df = 46; P = 0,85).

Los niveles de Cr, Ni y Pb presentes en tejido renal, no fueron detectables con el método analítico utilizado y además no fue posible encontrar información previa para esta especie. Por lo tanto, estos son los primeros resultados que se obtienen para la especie, a partir de ejemplares procedentes de la costa sur de Buenos Aires. En función de las bajas concentración determinadas se sugiere que estos últimos metales se acumularían en el riñón del delfín franciscana, pero en concentraciones inferiores al límite de detección del método.

Si bien los especímenes estudiados presentaron baja concentraciones de metales pesados en relación a las poblaciones de otras áreas geográficas, este trabajo en conjunto con investigaciones precedentes indica un estado crónico de contaminación. Entre los efectos que estos elementos pueden producir a largo plazo, en uno de los principales órganos de detoxificación, se puede enumerar la alteración de la tasa en que los elementos tóxicos son metabolizados y excretados (Aguilar et al., 1999). Por esta razón, se propone realizar estudios de histopatología sobre aquellos tejidos más afectados a fin de evaluar posibles efectos subletales sobre los tejidos.

AGRADECIMIENTOS

La realización de este trabajo fue posible gracias a la desinteresada colaboración de pescadores artesanales de las localidades de Necochea, Claromecó, Monte Hermoso y Bahía Blanca. Agradecemos a los técnicos del IAdO, M.N. Chiarello y J. Arlenghi, por su asistencia durante la extracción y lectura de los metales y a los técnicos K. Arias y L. Nogueira (EHPQ, MACN/CONICET). Así como también a los guardaparques A. Areco y M. Sotelo, y a la coordinadora de gestión M.V. Massola de la Reserva de Usos Múltiples Bahía Blanca, Bahía Falsa y Bahía Verde (Pcia Bs. As) por su continua colaboración durante las campañas de muestreo. Agradecemos la lectura crítica del manuscrito al Dr. A. Arias (IADO). P. Penchaszadeh (MACN/CONICET; FCE y N, UBA) (CONICET, FCEN), C. Ituarte (MACN-CONICET), P. Faillace (CONICET), R. Bernabeu (FM, UBA/CONICET) M.N. Paso-Viola (LEC y MM, MACN/CONICET), J.I. Túnez (UNLu, CONICET), I. Cáceres-Saez (LEC y MM, MACN/CONICET) y G.J. Miano, gracias por su apoyo. El proyecto fue financiado por subsidios otorgados por la Universidad de Valencia, España (HLC), Fundación Antorchas, Argentina (HLC), Yaqu-Pacha, Alemania (HLC), The Society of Marine Mammalogy (MVP) y The Cetacean Society International (MVP). Lic. Adrián Giacchino (Fundación de Historia Natural, Félix de Azára).

 

REFERENCIAS

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Received: 21 December 2010; Accepted: 9 October 2011

Corresponding author: María Victoria Panebianco (panebianco@macn.gov.ar)

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