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Latin american journal of aquatic research

On-line version ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.41 no.1 Valparaíso Mar. 2013

http://dx.doi.org/103856/vol41-issue1-fulltext-4 

Research Article

 

Inversión ocular en Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) lenguado de ojos chicos (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): un caso del ambiente y un análisis en ejemplares cultivados

Ocular reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) small eyes flounder (Pleuronectiformes, Paralichthyidae): a case from the environment and analysis of cultured specimens

 

Héctor Flores 1 & Paula Martínez 2

1 Departamento de Acuicultura, Facultad de Ciencias del Mar, Universidad Católica del Norte Larrondo 1281, Coquimbo, Chile
2 Corporación Nacional Forestal, Región de Coquimbo, Regimiento Arica 901, Coquimbo
Corresponding author: Héctor Flores G. (hflores@ucn.cl)


RESUMEN. En diversas especies de Pleuronectiformes se han registrado casos de inversión ocular, fenómeno, en que el individuo reposa en el fondo por el lado contrario al habitual y/o normal. La proporción en que se presenta esta condición es variable y depende de las especies que se analicen. En el género Paralichthys se ha reportado inversión ocular en cuatro especies: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus y P. dentatus. En el presente trabajo, se informa la captura de un ejemplar silvestre de Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867), con inversión ocular, capturado en Caldera (Chile). También, se han reportado individuos invertidos de esta especie provenientes de un cultivo, a partir de reproductores que fueron capturados en Bahía Coquimbo. En ejemplares diestros y siniestros proveniente de cultivo, se efectuó comparación de relaciones morfométricas. La proporción de peces con inversión ocular y que provienen de un cultivo, representa 2,2% de la población de peces producidos. Se discute la frecuencia de este tipo de anomalías y las probables causas que las estarían produciendo.

Palabras clave: migración ojos, anormalidad ocular, desarrollo temprano, acuicultura, Coquimbo, Chile.


ABSTRACT. In several species of Pleuronectiformes have been cases of ocular reversal, a phenomenon in which the individual lies at the bottom on the opposite side than usual and / or normal. The rate at which this condition occurs is variable and depends on the species analyzed. In the genus Paralichthys reversal has been reported in four species: P. albigutta, P. orbignyanus, P. californicus y P. dentatus. This paper reports a case of reversal in Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) caught in Caldera (Chile). On the other hand is reported for this species reversed individuals from a crop, from broodstock who were captured in Bahia Coquimbo. In right and left specimens from a crop, a comparison was made of morphometric relationships. The proportion of fish with ocular reversal coming from a culture, accounting 2.2% of the population fishes produced. We discuss the frequency of such anomalies and the probable causes that would produce.

Keywords: eye-migration, ocular abnormalities, early development, aquaculture, Coquimbo, Chile.


 

INTRODUCCIÓN

En Pleuronectiformes, es común que los individuos reposen sobre el fondo posados sobre el lado ciego de su cuerpo. En estos peces existen formas siniestras donde en sus etapas iniciales de vida, el ojo derecho migra hacia el lado izquierdo y formas diestras, en que el ojo izquierdo migra hacia el lado derecho (Ahlstrom et al., 1984). Sin embargo, este patrón a veces se altera y ocurre la migración del ojo al lado opuesto del habitual, fenómeno conocido como inversión, produciéndose un cambio en el giro de los ojos y la pigmentación; en algunas especies, los ojos migran indistintamente hacia la derecha o izquierda de la cabeza (Guibord & Chapleau, 1999).

La inversión como carácter tiene un limitado valor filogenético (Hensley & Ahlstrom, 1984; Chapleau, 1993). Sin embargo, es importante que los casos de inversión sean informados para evitar errores de identificación (Guibord & Chapleau, 1999), tal como ha sucedido con algunas especies de Pleuronectiformes.

El fenómeno de inversión ha sido reportado en diferentes especies y no se restringe a una familia en particular. En una especie el número de individuos que experimenta inversión es variable. Hay especies en que los ejemplares reportados con inversión ocular es bajo, mientras que en otras especies este porcentaje es mayor, reconociéndose una migración ambidireccional de los ojos, situación que es conocida en todas las especies pertenecientes a Psettodidae, que corresponde al clado más plesiomórfico del orden (Chapleau, 1993). Respecto a la situación de especies en que se ha registrado ejemplares con inversión ocular, se hace a continuación un detalle de esta situación para cada una de las familias.

Psettodidae considerado el más primitivo de los taxa de Pleuronectiformes, sus especies son siniestras o diestras (Norman, 1934; Chapleau, 1993).

En Soleidae las especies son diestras, pero se ha reportado solo un caso de inversión en Microchirus variegatus (Bello, 1996); algo semejante ocurre en Cynoglossidae cuyas especies son siniestras, donde las formas diestras son raras y ocurren en Symphurus vanmelleae, S. diomedianus, S. atricauda y S. plagiusa (Moe, 1968; Dahlberg, 1970; Telders, 1981; Munroe, 1996). En Achiridae sus especies son diestras, reportándose once casos de inversión en Trinectes maculatus, para un universo cercano a 20.000 peces muestreados (Moore & Posey, 1972).

En Pleuronectidae las especies casi siempre son diestras (Nelson, 2006), sin embargo, hay algunas en que se ha reportado los primeros registros de inversión, como ocurre en Hippoglossoides dubius, Kareius bicoloratus, Limanda limanda, L. yokohamae, Microstomus achne, M. pacificus, Cleisthenes pineto-rum, Glyptocephalus stelleri, G. zachirus y Poecilopsetta plinthus (Gudger & Firth, 1937; Follet et al., 1960; Amaoka, 1964; Okiyama & Tomi, 1970; Fugita, 1980; Kamei, 1983; Bruno & Frazer, 1988; Ivankov et al., 2008; Goto, 2009). En Pleuronectes platessa e Hippoglossus hippoglossus ocasionalmente se encuentran individuos siniestros (Norman, 1934; Gudger, 1935; Gudger & Firth, 1937), mientras que en Platichthys stellatus, es más frecuente la ocurrencia de individuos con inversión ocular (Norman, 1934; Policanski, 1982a), existiendo en esta especie polimorfía con variación clinal, con un 50% de ejemplares siniestros en California, llegando a un 100% en Japón (Bergstrom, 2007; Bergstrom & Palmer, 2007), una situación semejante se encuentra en la especie europea de P. flesus (Fornbacke et al., 2002).

En Paralichthyidae la mayoría de las especies son siniestras (Nelson, 2006). Hay registros de inversión ocular con proporciones variables, como en Citharichthys arctifrons, C. spilopterus, C. macrops, Etropus crossotus, Pseudorhombus elevatus y Tephrinectes sinensis, donde solo hay reportes aislados de inversión ocular (Wilkens & Lewis, 1971; Taylor et al., 1973; Castillo-Rivera & Kobelkowsky, 1992; Hoshino & Amaoka, 1998; Guibord & Chapleau, 1999; Hoshino & Munroe, 2004; Da Silva et al., 2007). En Xystreurys liolepis, los peces pueden ser siniestros o diestros (Jordan & Evermann, 1898) y en algunas especies de Hippoglossina se ha reportado inversión ocular (Norman, 1934). En el género Paralichthys se presenta una mayor variabilidad en la proporción de individuos con inversión ocular. Por ejemplo, White (1962) reporta la captura de una postlarva de P. albigutta con inversión ocular y Díaz de Astarloa (1997) informa por primera vez, un caso de inversión ocular en P. orbignyanus en el Atlántico sur. En P. dentatus, se registran dos casos de individuos diestros extraídos del medio natural (Gudger, 1936; Deubler & Fahy, 1958), mientras que en P. californicus, se encontró que la condición diestra se puede presentar en 37 a 40% de la población (Norman, 1934; Ginsburg, 1952; Kramer et al., 1995), incluso en P. olivaceus se han seleccionado líneas invertidas (Hashimoto et al., 2002).

Las razones que explicarían esta anomalías corresponde a: cambios drásticos del ambiente, hibridación, competencia interespecífica, selección y grado de especialización del grupo (Norman, 1934; Gatner, 1986; Munroe, 1996; Fornbacke et al., 2002; Bergstrom, 2007).

En las ocasiones en que se han cultivado especies de Pleuronectiformes aparecen individuos con inversión ocular, con un frecuencia superior a los registrados en el ambiente como es el caso de Achirus lineatus, Achiridae (Houde, 1973) y en Paralichthys dentatus y P. orbignyanus, Paralichthyidae (Bisbal & Bengston, 1993; López et al., 2009).

Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) es una especie de importancia comercial, que se distribuye desde Ecuador hasta Aysén y archipiélago de Juan Fernández en Chile (Chirichigno, 1974; Nakamura et al., 1986; Béarez, 1996;). Esta especie es capturada preferentemente por pescadores artesanales, con redes de arrastre, de cortina, espinel y línea de mano. Ha sido objeto de estudios relacionados con su desarrollo embrionario y larval, crecimiento, aspectos ecológicos, fisiológicos, genéticos, enfermedades y definido un protocolo base de cultivo (Silva, 2010). En ninguno de estos estudios, se ha reportado casos de inversión ocular en esta especie.

Este trabajo reporta el primer registro de la captura de un ejemplar de Paralichthys adspersus (Steindachner, 1867) con inversión ocular en el medio ambiente y también de individuos con inversión ocular provenientes de un cultivo experimental, cuyas formas diestras y siniestras fueron comparadas morfométricamente.

MATERIALES Y MÉTODOS

El ejemplar con inversión ocular fue capturado en enero de 1996, por pescadores artesanales cerca de la costa a una profundidad aproximada de 25 m, en la localidad de Caldera, Región de Atacama (27°04'S, 70°51'W); de captura se efectuó con una red de monofilamento. Los captores autorizaron, antes de ser comercializado el pez, sacar una fotografía y el registro de su longitud total (Lt), estándar (Le), cabeza (Lc) y maxila (Lm), altura máxima (Am) y pedúnculo caudal (Apc).

En el laboratorio de Cultivo de Peces de la Universidad Católica del Norte, en el marco del programa Cultivo del Lenguado Chileno, se registró la presencia de individuos con inversión ocular, que se mantuvieron por 570 días de cultivo, provenientes de una misma cohorte. Se registró su longitud total (Lt), longitud estándar (Le), longitud de la cabeza (Lc), longitud de la maxila (Lm), altura pedúnculo caudal (Apc), longitud de aleta pectoral (Lpec), espacio interorbital (Eio) y peso total (Pt).

Las curvas potenciales de la relación Lt/Pt para lenguados normales y con inversión ocular, se compararon con un análisis de covarianza (ANCOVA; Zar, 1999); para evaluar la significancia estadística del exponente isométrico (b), éste se analizó con la función propuesta por Pauly (1984):

donde t es el estadístico t-student; DS (x) e (y) corresponden a la desviación estándar del logaritmo de la Lt y del Pt para cada grupo de lenguados; ni es el número de peces muestreados; bi es el valor ajustado de b y r2 es el ajuste potencial del coeficiente de determinación.

Con los registros de la caracterización morfo-métrica se establecieron regresiones para los grupos de lenguados normales y con inversión ocular, que fueron comparadas con un análisis de covarianza (ANCOVA; Zar, 1999). Los análisis estadísticos se efectuaron en una planilla Excel, a un nivel de significación de α < 0,05.

RESULTADOS

El espécimen con inversión ocular proveniente del ambiente midió 52,6 cm de longitud total, su forma corporal, coloración y tonalidad fue semejante a los ejemplares normales, ambos ojos estaban en el lado derecho y su lado izquierdo es de tonalidad blanca (Fig. 1a). Las principales medidas se indican en la Tabla 1. No se observaron diferencias morfológicas entre el ejemplar con inversión ocular y los peces normales.

 

 
Figura 1. Paralichthys adspersus peces normales y con inversión ocular. a) Individuos capturados por pescadores artesanales en Caldera, Chile; arriba: el pez invertido se ubica a la izquierda; abajo: el pez invertido se ubica en el centro y b) Ejemplares cultivados en laboratorio: arriba: superior normal e inferior invertido; abajo: ejemplar invertido.

 

Tabla 1. Medidas morfométricas de un pez con inversión ocular de Paralichthys adspersus, capturado del medio natural en la localidad de Caldera, Chile.
 

 

Se analizaron 693 juveniles de P. adspersus provenientes de un cultivo experimental. Se registró un total de 15 ejemplares diestros (Fig. 1b), que corresponden aproximadamente al 2,2% de la población. La distribución de tallas entre el grupo de peces fue de 175-285 mm y de 180-270 mm (Fig. 2).

 

 
Figura 2. Frecuencia relativa (%) por clase de talla en morfotipos normales y con inversión ocular en Paralichthys adspersus, cultivados experimentalmente.

 

La morfología externa y su pigmentación corporal, tanto en lado oculado como en el ciego no mostró diferencias entre individuos normales y con inversión ocular, al igual que los rangos de sus principales medidas corporales (Tabla 2).

 

Tabla 2. Caracterización morfométrica de peces normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus provenientes de un cultivo experimental (longitudes en mm y peso en g).
 

 

La relación Lt-Pt para individuos normales y con inversión ocular (Fig. 3) indicó que las pendientes para los grupos de peces normales y con inversión ocular difieren de 3 (t = 2,732 y t = 3,089 respectivamente; P < 0,05), lo que confirma un crecimiento alométrico positivo en ambos grupos de peces.

 

 
Figura 3. Relación longitud total-peso total en juveniles de Paralichthys adspersus, con ojos en posición normal (siniestra) y con inversión ocular (diestra). Cada marca representa un pez.

 

Las relaciones morfométricas entre los grupos de lenguados normales y con inversión ocular (Fig. 4; Tabla 3), no mostraron diferencias estadísticas (ANCOVA; Tabla 3) entre ambos grupos. En el caso de las relaciones Lc-Eio y Lc-Lm, que pareciera haber diferencia entre las regresiones, ésta no existe, debido a que todos los datos de ambos grupos analizados se sobreponen. Para la relación Lt-Aplc (Fig. 5), cuando se analizan todos los datos no hay diferencias entre ambos grupos, sin embargo al excluir del análisis los ejemplares más pequeños, la diferencia estadística se manifiesta (Tabla 3).

 

 
Figura 4. Relaciones morfométricas para peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados experimentalmente.

 

Tabla 3. Relaciones morfométricas en lenguados normales y con inversión ocular de Paralichthys adspersus cultivados experimentalmente.
 

 

 

 
Figura 5. Relación morfométrica entre la longitud total (Lt) y la longitud de la aleta pectoral del lado ciego (Aplc) para peces normales y con inversión ocular de Paralichyhys adspersus cultivados experimentalmente. a) se incluyen todos los datos; b) se excluyen los dos peces más pequeños.

 

DISCUSIÓN

En Pleuronectiformes se ha registrado una serie de anormalidades morfológicas, entre ellas, ambicoloración, rotación incompleta de los ojos, abertura dorsal por migración del ojo e inversión corporal (Norman, 1934). La frecuencia de estas anomalías, sugiere que estas diferencias estarían relacionadas con el grado de especialización del grupo taxonómico en estudio (Dawson, 1962; Haaker & Lane, 1973; Telders, 1981), siendo más frecuentes en las familias menos especializadas, como Paralichtyidae y Pleuronectidae y menos frecuentemente en las familias derivadas como Soleidae y Cynoglossidae (Amaoka, 1964; Gartner, 1986; Munroe, 1996).

La pigmentación en ambos lados del cuerpo, los casos de inversión y los registros de hibridación intergenérica, corresponden a claras manifestaciones de atavismo en el grupo y revelan su origen reciente a partir de ancestros Perciformes relacionados estrechamente con Percoidea (Ivankov et al., 2008).

Gatner (1986) propone una hipótesis ecológica en que las especies de peces planos que habitan aguas templadas y poco profundas, están sujetas a grandes fluctuaciones de intensidad lumínica y temperatura, condiciones que estarían induciendo a anormalidades durante su desarrollo larval. Si bien, algunas anomalías pueden estar relacionadas con factores ambientales como el hábitat, especialmente durante la metamorfosis, en el primer año de vida o las condiciones durante su crianza (Gartner, 1986; Aritaki et al., 1996; Aritaki & Seikai, 2004), variables que influyen de manera importante en la aparición de anormalidades, principalmente en los casos de pigmentación.

Norman (1934) postula que las alteraciones en el patrón de pigmentación y morfología corporal, también pueden ser causadas por la hibridación interespecífica e intergenérica, ampliamente distribuida entre los peces planos, de amplio conocimiento en el orden (Hubbs, 1955; Fujio, 1977; Garret, 2005; Garret & Pietsch, 2007; Ivankov et al., 2008), que se verían favorecidas por débiles aislamientos reproductivo y/o ecológico, donde las especies tendrían superpuestas las épocas de desove en un mismo nicho.

En el caso particular de la inversión ocular, en una misma especie, se registran variaciones clinales, como es el caso de Platichthys stellatus, cuyo cambio gradual es consecuencia de la selección natural (Policansky, 1982b; Fornbacke et al., 2002). Allí, la segregación ecológica y la divergencia de adaptación, impulsada por la competencia, son posibles mecanismos que mantienen la distribución geográfica de las formas diestras y siniestras (Bergstrom, 2007). En Platichthys flesus, sin embargo, se postula que la competencia interespecífica entre formas diestras y siniestras con Pleuronectes platessa, sería el mecanismo que mantendría las pequeñas proporciones de ejemplares siniestros (Fornbacke et al., 2002). En P. stellatus existen diferencias morfológicas, donde los morfos diestros tienen un pedúnculo caudal más amplio, hocicos más cortos y un menor número de branquispinas que las formas siniestras, que en conjunto con la posición de los ojos, se manifiestan en una conducta de captura de presas entre ambos morfos, que los capacitaría a consumir presas diferentes (Bergstrom, 2007). Estas diferencias son sutiles, pero sugieren que las formas diestras y siniestras difieren ecológicamente y que estos mecanismos ecológicos pueden mantener estas formas polimórficas (Bergstrom & Palmer, 2007). Esta postura se contrapone con lo que ocurre en Xystreurys liolepis, donde morfos diestros y siniestros no muestran diferencias en la cinemática de captura de presas (Gibb, 1996), situación que podría estar influenciada por el cautiverio y el tipo de alimento.

La inversión ocular sería un fenómeno con base genética, que se comprueba para Platichthys stellatus, donde existe herencia moderada (Policansky, 1982a; Boklage, 1984; Bergstrom & Palmer, 2007). En el caso de Paralichthys olivaceus, la migración del ojo es controlada por el locus rev (Hashimoto et al., 2002).

El porcentaje de individuos con inversión ocular proveniente de una misma cohorte, así como el registro de sólo un ejemplar capturado del medio natural, indica que la condición diestra en Paralichthys adspersus, es poco común, tal como ocurre en otras especies de Paralichthys como son P. albigutta, P. orbignyanus y P. dentatus (Gudger, 1936; Deubler & Fahy 1958; White, 1962; Díaz de Astarloa, 1997). Una situación diferente ocurre en P. californicus, donde existe una mayor frecuencia de individuos con inversión ocular, que puede llegar hasta 40% (Ginsburg, 1952; Haaker & Lane, 1973; Kramer et al., 1995).

Las bajas frecuencias de especímenes con inversión ocular en el medio natural se deberían a que tendrían una tasa de mortalidad más alta (Gudger, 1935), situación que está claramente documentada para Platichthys flesus (Fornabacke et al., 2002).

La acuicultura de Pleuronectiformes está desarrollada para distintas especies. En estos cultivos, se registra una frecuencia considerable de individuos con inversión ocular, superior a la que se registra en el ambiente. Es así como en Achirus lineatus el 3,2% de los juveniles presenta inversión ocular (Houde, 1971); en Paralichthys dentatus el 4,4% (Bisbal & Bengston, 1993), en P. lethostigma, entre el 0,5 y 10% (Benetti et al., 2001) y en P. orbignyanus 13,2% (López et al., 2009).

La proporción de ejemplares con inversión ocular cambia dependiendo del tiempo en que se hace su determinación; cuando ocurre la metamorfosis, el porcentaje de individuos con inversión ocular es mayor. En el caso de P. adspersus, en la etapa de metamorfosis la talla es de 15 a 20 mm (Silva & Oliva, 2010), los peces con inversión ocular son aproximadamente un 5%. Posteriormente, cuando el grupo en cultivo alcanza el rango de 180 a 270 mm, los peces con inversión ocular son 2,2%. Esta situación lleva a preguntarse ¿por qué cambia esta proporción entre lenguados diestros y siniestros en un cultivo? En el medio natural, se entiende la existencia de la acción de variables ambientales y de mecanismos de competencia, ¿será que en un cultivo también están presentes? Ello, daría como resultado que los ejemplares siniestros tienen mayor posibilidad de éxito.

La forma en cómo crecen los peces es isométrica (b = 3; sin cambiar la forma) o alométrica (b 4 3; cambian las proporciones), donde b puede ser menor o mayor de 3, de acuerdo a si los peces se vuelven relativamente más delgados o aumentan más en biomasa respectivamente (Wootton, 1992). En situaciones de crecimiento isométrico, el parámetro a (intercepto) puede ser considerado como un indicador de buena condición fisiológica de la población, de acuerdo a las condiciones de un ambiente determinado, y si el crecimiento es alométrico, no se puede hacer la misma interpretación ambiental ni fisiológica (Pauly, 1984). En el caso de P. adspersus tanto para los peces normales como para los con inversión ocular, el crecimiento es alométrico positivo, no existiendo diferencias en el crecimiento ni en las proporciones morfométricas entre los ejemplares con inversión ocular y los normales.

En un cultivo de Pleuronectiformes, todos los peces se mantienen bajo las mismas condiciones ambientales y aún así, se presenta una proporción de individuos con inversión ocular que va disminuyendo en el transcurso del cultivo, situación que sugiere que esta condición, que tiene una influencia genética, se ve afectada por variables ambientales o una probable presión de selección al interior del tanque de cultivo, donde los individuos con inversión ocular son afectados al interior de la población de peces.

La inversión ocular en Pleuronectiformes se expresa en mayor proporción en algunas familias y especies. En especies cultivables, la proporción de individuos con inversión ocular es mayor a los registros de los mismos individuos provenientes del ambiente. Esta diferencia es producto del proceso de selección ambiental a que son sometidos los ejemplares con inversión ocular, siendo necesario estudiar más profundamente, aspectos morfológicos (esplacnocráneo y aparato branquial) y conductuales.

 

REFERENCIAS

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Received: 21 October 2011; Accepted: 7 January 2013

 

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