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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.43 no.1 Valparaíso mar. 2015

http://dx.doi.org/10.3856/vol43-issue1-fulltext-18 

Research Article

 

Efecto del suplemento de astaxantina sobre la calidad seminal en Moenkhausia sanctaefilomenae (Teleostei: Characidae)

Effect of astaxanthin supplementation on semen quality in Moenkhausia sanctaefilomenae (Teleostei: Characidae)

 

Omar Domínguez-Castanedo1, Ángel Toledano-Olivares2 & Alejandro Ávalos-Rodríguez2

1 Programa de Doctorado en Ciencias Biológicas y de la Salud, Universidad Autónoma Metropolitana Unidad Xochimilco, Calzada del Hueso N°1100, Col. Villa Quietud, 04906, Coyoacán, México, D.F.
2
Laboratorio de Bioquímica de la Reproducción, Departamento Producción Agrícola y Animal Universidad Autónoma Metropolitana, Unidad Xochimilco, Calzada del Hueso N°1100
Col. Villa Quietud, 04906, Coyoacán, México, D.F.
Corresponding author: Omar Domínguez (dominguezcastanedo@gmail.com)
Corresponding editor: Cesar Lodeiros


RESUMEN. Se caracterizó la morfometría de los espermatozoides del teleósteo Moenkhausia sanctaefilomenae, y se evaluó el efecto de la suplementación del carotenoide astaxantina en la dieta sobre la calidad de semen. La morfometría de los espermatozoides se realizó con microscopia óptica con la tinción de eosina-nigrosina vista en fluorescencia. La calidad de semen de 360 peces se evaluó con espermogramas clásicos (concentración, volumen, motilidad y viabilidad). La longitud total del espermatozoide fue de 16,83 ± 2,33 μm, diámetro de la cabeza sin acrosoma de 1,93 ± 0,21 μm, diámetro de la pieza media de 0,91 ± 0,23 μm y longitud del flagelo de 13,18 ± 1,76 μm. En los peces del grupo control, el volumen seminal y la concentración espermática fue de 2,14 ± 1,55 μL y 6,8x108 ± 292,82 respectivamente. La adición de astaxantina incrementó significativamente (P < 0,05) estos parámetros a 3,87 ± 1,06 μL y 13x108 ± 265,56 respectivamente. La motilidad no varió significativamente entre el grupo control (3,14 ± 1,46) y astaxantina (3,50 ± 0,92). Los resultados indicaron una tendencia hacia el incremento de la calidad seminal en el grupo tratado con astaxantina. Este incremento se puede atribuir a sus propiedades antioxidantes que protegen a las células testiculares contra el estrés oxidativo, con lo cual, se mejora el potencial reproductor de esta especie en condiciones de cultivo.

Palabras clave: Moenkhausia sanctaefilomenae, astaxantina, calidad de semen, espermatozoide, carotenoides, acuicultura.


ABSTRACT. This study was set out to: i) characterize the morphometry of spermatozoa of M. sanctaefilomenae; and ii) evaluate the effect on the quality of semen by astaxanthin supplementation in the diet. The morphometry of the sperm was analyzed by optical microscopy (nigrosin-eosin staining). Semen quality of 360 fish was evaluated by spermograms (volume, total number, motility and viability). The length of the sperms was 16.83 ± 2.33 μm, the head diameter was 1.93 ± 0.21 μm without acrosome, the midpiece diameter was 0.91 ± 0.23 μm and the length of the flagellum was 13.18 ± 1.76 μm. In fish unexposed to astaxanthin (control group) the seminal volume and the total number of sperms was 2.14 ± 1.55 μL and 6.8x108 ± 29, respectively. The addition of astaxanthin in the diet significantly increased (P < 0.05) these parameters to 3.87 ± 1.06 μL and 13x108 ± 26, respectively. The motility of the sperms and the sperm viability did not differ between both groups (P > 0.05). The results suggest that astaxanthin improves some parameters of the semen quality (volume and total number). This improvement may be attributable to the antioxidant properties (i.e., protection against oxidative stress in testicular cell structures) of astaxanthin.

Keywords: Moenkhausia sanctaefilomenae, astaxanthin, semen quality, sperm, carotenoids, aquaculture.


 

INTRODUCCIÓN

La nutrición es un factor determinante en la acuicultura y su efecto es poco conocido durante el proceso reproductor de los teleósteos. La madurez gonadal, fecundidad y desarrollo embrionario están influenciados por la presencia de nutrientes esenciales en la dieta natural de los peces, que varía según la especie y su distribución geográfica. Esto se manifiesta en la reducción del éxito reproductor en los peces cultivados en granja (Luquet & Watanabe, 1986; Earle, 1995; Izquierdo et al., 2001).

Los lípidos y ácidos grasos son agentes que intervienen en los procesos reproductores, mejorando la calidad de los gametos y embriones (Sargent et al., 2002). En este sentido, los carotenoides poseen propiedades químicas y biológicas en la nutrición de los peces, que se relacionan con procesos metabólicos, inmunidad, pigmentación y reproducción. Además, los carotenoides protegen ante los efectos de compuestos oxidantes y peroxidantes (Luquet & Watanabe, 1986; Burton, 1989; Kurshize et al., 1990; Krinsky, 1993; Nishigaki et al., 1994).

Los peces son incapaces de sintetizar carotenoides, a diferencia de las plantas y algunos microorganismos, como algas y cianobacterias (Schewender et al., 1996; Disch et al., 1998; Sánchez et al., 1999). Por lo que, los teleósteos dependen del suplemento de carotenoides en la dieta para cubrir sus requerimientos nutricionales (Meyers, 2000), situación crítica en organismos confinados en las unidades productivas, ya que no cuentan con aportes de su dieta natural (Izquierdo et al., 2001).

La eficacia de los carotenoides, como la astaxantina, en el mejoramiento de la calidad de los ovocitos en teleósteos ha sido demostrada previamente en Salmo salar (Christiansen & Torrissen, 1997), Oncorhynchus mykiss (Choubert et al., 1998), Gadus morhua (Sawanboonchun et al., 2008) y Lytechinus variegatus (George et al., 2001).

También Czeczuga (1979) documentó la presencia de pequeñas cantidades de carotenoides en el semen de Oncorhynchus mykiss, lo que sugiere que estos pigmentos poseen alguna actividad biológica. La única evaluación del efecto de los carotenoides sobre los gametos masculinos fue realizada en Salvelinus alpinus (Mansour et al., 2006), donde se determinó la importancia de estas moléculas en la prevención del estrés oxidativo de los espermatozoides. A pesar de los resultados obtenidos, y de la importancia de los espermatozoides en el proceso reproductor, por su contribución genética en la producción de embriones y larvas viables, mediante la integridad y calidad de su ADN (Coward et al., 2002; Rurangwa et al., 2004), no se cuenta con mayor información en este contexto.

La calidad seminal de los teleósteos depende de interacciones complejas entre factores genéticos, fisiológicos y ambientales (Billard et al., 1995; Coward et al., 2002). En los peces mantenidos en cautiverio, la calidad del semen está afectada por el fotoperiodo, calidad de agua y nutrición (Blaxter, 1969; Rurangwa et al., 2004).

El tetra de ojos rojos, Moenkhausia sanctaefilomenae es un carácido tropical de la región amazónica con gran importancia comercial ornamental en México (Gallardo et al., 2009; Martínez-Espinosa et al., 2009) y es un buen modelo de investigación por su fácil reproducción y tamaño pequeño (Dawes, 2005). Existe información acerca de su embriología (Walter, 2012), nutrición larval (Gallardo et al., 2009) y ciclo reproductivo (Lourenço et al., 2008). Sin embargo, aún quedan algunos aspectos de su biología reproductora y de su cultivo comercial por conocer. En consecuencia los objetivos de este trabajo son: i) caracterizar la morfometría de los espermatozoides de M. sanctaefilomenae, y ii) evaluar el efecto de la adición del carotenoide astaxantina en la dieta de los peces sobre la calidad de semen.

MATERIALES Y METODOS

Esta investigación se realizó en el Laboratorio de Bioquímica de la Reproducción de la Universidad Autónoma Metropolitana, unidad Xochimilco. Se utilizaron 360 ejemplares de M. sanctaefilomenae de cinco meses de vida adquiridos a un productor local de reproducción probada. Se distribuyeron al azar en seis unidades experimentales de 40 L con filtración biológica y mecánica constante con filtros de caja Azul®. La temperatura se mantuvo a 26 ± 1°C con termostatos de 50 w Elite® y el fotoperiodo fue de 14 h de luz por 10 h de obscuridad.

Se evaluaron dos grupos experimentales por triplicado: Grupo 1: alimento balanceado para trucha El Pedregal® (Silver-Cup®) y Grupo 2: alimento balanceado para trucha El Pedregal® (Silver-Cup®) impregnado con el carotenoide astaxantina Natu Rose® al 2%. Se agregaron 10 g de astaxantina a cada kg de alimento mediante la técnica de evaporación de alcohol (Guerrero, 1975). El alimento proporcionado fue equivalente al 3% de su biomasa, distribuida en tres raciones diarias durante 90 días previos a la evaluación de la calidad del semen.

Las muestras de semen se colectaron con tubos capilares sin heparina de 75 mm Propper® (uno por individuo), posterior a un masaje abdominal en dirección opercular-caudal. La caracterización morfo-métrica de los espermatozoides se realizó con el programa Image-Pro Plus 5.1®, con la tinción de eosina-nigrosina (E-N) vistos con fluorescencia, según Lahnsteiner & Patzen (2008). La calidad del semen se evaluó mediante espermogramas clásicos en todos los individuos. Se calculó el volumen, concentración, motilidad (escala subjetiva de 1 a 5, donde 1 equivale a ningún espermatozoide móvil y 5 a todos los espermatozoides móviles), y viabilidad de acuerdo a Rodríguez (1992), con un microscopio Nikon eclipse 80i®.

Para detectar diferencias significativas entre los dos grupos experimentales se realizaron pruebas de t-Student, con significancia de P < 0,05.

RESULTADOS

Los espermatozoides maduros de M. sanctaefilomenae tuvieron una longitud total de 16,83 ± 2,33 μm y consistió en una cabeza esférica pequeña, una pieza media reducida y un flagelo único. El diámetro de la cabeza fue de 1,93 ± 0,21 μm sin acrosoma, la pieza media de 0,91 ± 0,23 μm y longitud del flagelo de 13,18 ± 1,76 μm.

El volumen seminal del grupo control fluctuó entre 1 y 4 μL, con promedio de 2,14 ± 1,55 μL. Mientras que en el grupo de astaxantina, fluctuó de 2,5 a 6,5 μL, con promedio de 3,87 ± 1,06 μL. Se registraron diferencias significativas entre los tratamientos (P < 0,05) (Fig. 1)

 

Figura 1. Volumen espermático en los grupos experimentales de M.
sanctaefilomenae
(promedio ± desviación estándar).

 

La concentración espermática del grupo control fluctuó entre 3 y 22x108 espermatozoides, con promedio de 6,8x108 ± 292,8. En el grupo de astaxantina se registró una concentración espermática de 9 a 25x108 espermatozoides, con promedio de 13x108 ± 265,5, estimándose diferencias significativas (P < 0,05) (Fig. 2)

 

Figura 2. Concentración espermática en los grupos experimentales de
M. sanctaefilomenae (promedio ± desviación estándar).

 

La motilidad registrada para el grupo control varió de 1 a 5, con promedio de 3,14 ± 1,46. El grupo de astaxantina fluctuó entre 2 y 5, con promedio de 3,50 ± 0,92. No se detectaron diferencias significativas entre los grupos experimentales (P > 0,05).

La viabilidad en los espermatozoides del grupo control fue de 65 a 94%, con promedio de 81,14 ± 9,68%. El grupo de astaxantina varió de 73 a 86%, con promedio de 78,62 ± 4,92%. No se detectaron diferencias significativas entre los grupos (P > 0,05).

DISCUSIÓN

Morfometría de los espermatozoides

De acuerdo con Mattei (1991) y Lahnsteiner & Patzen (2008), el espermatozoide de M. sanctaefilomenae corresponde al tipo I, acuaesperma, es decir, típico esperma uniflagelado sin acrosoma, como el de la mayoría de los teleósteos de fertilización externa. Santana et al. (2013) caracterizaron la morfología del espermatozoide de M. sanctaefilomenae a nivel ultraestructural, con el núcleo esférico y excéntrico en relación al eje del flagelo, la pieza media asimétrica con un canal citoplásmico en la zona distal, un sistema endomembranal y varias mitocondrias alargadas; aunque no reportaron las medidas de las regiones antes descritas.

La morfometría de los espermatozoides descrita por primera vez en el presente trabajo, sigue el patrón general reportado en los carácidos: Boehlkea fredcochui, Bryconacidnus ellisi, Bryconamericus exodon, Ceratobranchia obtusirostris, Cyanocharax alburnus, Creagrutus meridionalis, Knodus meridae, Odontostoechus lethostigmus, Piabina anhembi, Piabina argéntea, Rhinobrycon negrensis (Baicere-Silva et al., 2011); Hemigrammus marginatus (Magalhăes et al., 2011); Piaractus mesopotamicus y Serrasalmus maculatus (Gusmăo-Pompiani et al., 2009) ya que la estructura está determinada por el modo de reproducción, tamaño de los ovocitos producidos por las hembras y nivel sistemático en que se encuentran las especies (Jemieson, 1991).

La descripción morfométrica del espermatozoide de M. sanctaefilomenae es importante para complementar la información de su biología reproductora. El aporte es significativo en lo particular y en lo general, para las especies de peces tropicales de importancia económica, de las cuales, es escasa su documentación en la literatura.

Calidad seminal

Los resultados muestran una clara tendencia hacia el incremento de la calidad seminal (volumen, concentración y motilidad) en el grupo tratado con astaxantina. Este incremento puede atribuirse a que este agente posee propiedades antioxidantes. Los carotenoides brindan protección ante la peroxidación de los lípidos (Kurshize et al., 1990), además de su capacidad para secuestrar radicales libres de oxígeno, resultantes de la peroxidación de los lípidos. Algunos peces presentan concentraciones elevadas de ácidos grasos poliinsaturados (Meyers, 2000) que pueden ser blancos de lipoperoxidación. Adicionalmente, los radicales libres pueden dañar también proteínas (enzimas) y ácidos nucléicos (ADN) (Miki, 1991).

Si bien en los peces no se ha documentado el daño ocasionado por los radicales libres, en espermatozoides humanos se ha documentado que pueden modificar el citoesqueleto y el axonema, ocasionando la reducción en la motilidad (De Lamirande & Gagnon, 1992); fragmentación del ADN nuclear, lo que causa alteraciones en el proceso de espermatogénesis, infertilidad o neoplasia en los descendientes (Roberts, 1998).

Por otro lado, se ha demostrado que las concentraciones de vitaminas antioxidantes A, E y C, se incrementan significativamente en peces alimentados con una dieta suplementada con astaxantina (Christiansen et al., 1995). De acuerdo a lo anterior, la astaxantina es un precursor natural de la vitamina A, que se ha relacionado con el aumento en la respuesta inmune en teleósteos (Thompson et al., 1995). Además, la vitamina C tiene un efecto protector contra el daño oxidativo por radicales libres, en la función secretora del tejido endocrino; por lo tanto, en la esteroidogénesis y el mantenimiento de los niveles de testosterona en testículos de ratas (El-Missiry, 1999). En consecuencia, la baja concentración de esta vitamina puede tener un impacto negativo sobre la gametogénesis (Gómes et al., 1977). Asimismo, se ha documentado que la vitamina C es importante para mantener la integridad fisiológica de los testículos y glándulas accesorias en cerdos (Chinoy et al., 1986). Por otra parte, se reportó el incremento del volumen seminal asociado a la reducción y prevención del daño oxidativo del ADN en las especies de teleósteos Ctenopharyngodon idellus (Metwally & Fouad, 2009) y Oncorhynchus mykiss (Dabrowski & Ciereszco, 1995), así como en ratas (Sönmez et al., 2005) y en humanos (Potts et al., 1999). También se ha demostrado que la vitamina E reduce significativamente la peroxidación lipídica (Massaeli et al., 1999) y el incremento en la cantidad de espermatozoides en conejos (Youself et al., 2003).

Los resultados de este estudio sugieren que la adición de astaxantina a la dieta incrementa tanto el volumen seminal como la concentración de espermatozoides. Probablemente debido a la reducción del daño en las membranas celulares, en el material genético, y en la regulación de la esteroidogénesis en los testículos (Christiansen et al., 1995; Meyers, 2000). La concentración de espermatozoides es uno de los parámetros más útiles en la evaluación de la calidad seminal de los teleósteos y con mayor trascendencia práctica en las granjas piscícolas (Rurangwa et al., 2004).

También se ha sugerido que la astaxantina influye en la motilidad de los espermatozoides al inducir una quimiotaxis positiva (Hartmann et al., 1947). En el presente trabajo, se registró un incremento en la motilidad del grupo de astaxantina con respecto al control, aunque no fue estadísticamente significativo, resultados similares a los reportados por Quantz (1980).

La viabilidad se evaluó en función de la integridad de la membrana. No obstante que el porcentaje de viabilidad fue menor en el grupo de astaxantina, no se detectaron diferencias significativas, con respecto al grupo control. Lo anterior sugiere que la astaxantina puede actuar a nivel de la espermatogénesis (en los tejidos epiteliales y células somáticas) y en las regulaciones endócrinas de este proceso, y no sobre la viabilidad de los espermatozoides per se (Gómes et al., 1977; Chinoy et al., 1986; Christiansen et al., 1995).

Estos resultados permiten proponer que en M. sanctaefilomenae, la astaxantina por sí misma, o en sinergia con las vitaminas antes mencionadas, protege contra el estrés oxidativo a las estructuras celulares testiculares, como plantea Meyers (2000) para otras especies acuáticas. Esto permite mejorar el potencial reproductor de esta especie en condiciones de cultivo. Actualmente, no existen estudios similares en peces tropicales que permitan contrastar el alcance de la aplicación de este agente, aún cuando en las granjas de producción de peces en México, la administración de astaxantina es común. Por esta razón, es necesario profundizar en el modo de acción de los carotenoides sobre los espermatozoides o sobre el proceso de espermatogénesis, para deducir la posible vía de acción de este carotenoide sobre el aparato reproductor masculino.

AGRADECIMIENTOS

A Liliana García-Calva por sus comentarios para mejorar el manuscrito. A Bruno A. Marichal-Cancino por su revisión del texto y la elaboración del abstract. A Mónica Bibiana Paz Arellano por la preparación del alimento impregnado con astaxantina. A los revisores anónimos por sus aportes para enriquecer el manuscrito.

 

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Received: 3 April 2014;
Accepted: 10 November 2014

 

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