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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.43 no.3 Valparaíso jul. 2015

http://dx.doi.org/10.3856/vol43-issue3-fulltext-9 

Research Article

 

Temperaturas letales superiores para el mejillón, Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819), en la costa de Chile central

Upper lethal temperatures for the mussel Mytilus galloprovincialis (Lamarck, 1819), in central coast of Chile

 

Andrés Mesas1,2,3 & Eduardo Tarifeño1

1 Departamento de Zoología, Facultad de Ciencias Naturales y Oceanográficas Universidad de Concepción, P.O. Box 160-C, Concepción, Chile
2
Instituto de Ciencias Ambientales y Evolutivas, Facultad de Ciencias Universidad Austral de Chile, Independencia 641, Valdivia, Chile
3
Doctorado en Ciencias mención Ecología y Evolución, Facultad de Ciencias Universidad Austral de Chile, Independencia 641, Valdivia, Chile
Corresponding author: Andrés Mesas (andresmesasp@gmail.com)
Corresponding editor: Cesar Lodeiros


RESUMEN. La presencia de Mytilus galloprovincialis, conocido mundialmente como mejillón del mediterráneo, ha sido verificada genéticamente desde bahía Coliumo hasta el Estrecho de Magallanes, en la costa central y sur de Chile respectivamente. Para relacionar la distribución geográfica de esta especie con su tolerancia fisiológica a temperaturas altas, se realizaron experimentos con estados larvarios y adultos. Trocóforas y estados larvales velígera umbonada y premetamórficas fueron sometidas a temperaturas entre 17 y 33°C, durante 24 h para determinar el límite termal letal superior. Los experimentos de mejillones adultos fueron realizados con individuos de diferentes condiciones fisiológicas previas: aclimatados a primavera-verano (noviembre-enero) y otoño-invierno (agosto-octubre), y expuestos a un rango termal de 17-33°C por un período de 24, 48, 72 y 96 h para verificar mortalidad y presencia de biso. Los resultados indicaron que la mortalidad de larvas pre-metamórficas fue de 50% a 27°C y de 100% a 30°C. En adultos, el 55% mortalidad ocurrió en individuos expuestos por 48 h a 30°C y el 100% a 72 h a la misma temperatura. La formación del biso se debilitó sobre 27°C y cesa a 30°C.

Palabras clave: Mytilus galloprovincialis, historia de vida, ectotermo, tolerancia termal, acuicultura.


ABSTRACT. The presence of Mytilus galloprovincialis, widely known as the Mediterranean mussel, have been genetically certified from Coliumo Bay to the Magellan Strait, in central and southern Chile, respectively. To correlate the geographic distribution of this species along the Chilean coast with its physiological tolerance to upper temperatures, experiments were carried out with adults and larval stages. Trochophore, umbonate veliger, and pre-metamorphic larvae were submitted to experimental temperatures from 17-33°C, during 24 h to determine the upper temperature limit. Meanwhile, adult experiments were carried with specimens having different previous physiological background: spring-summer acclimation (November-January), and fall-winter acclimation (August-October) and exposed to temperature range of 17-33°C for period of 24, 48, 72 and 96 h, to verify mortality and byssus formation. Results showed that at larvae stages, the 50% of mortality occurred at 27°C, with 100% mortality at 30°C. Adult stages reached the 55% mortality exposed for 48 h at 30°C and 100% mortality in 72 h at the same temperature. The byssus secretion become failing at 27°C and ceased at 30°C.

Keywords: Mytilus galloprovincialis, life history, ectotherms, thermal tolerance, aquaculture.


 

INTRODUCCIÓN

Entre los factores ambientales que afectan la biología de los animales marinos, la temperatura es un factor importante, reconocido como responsable causal de la distribución de especies (Shuchanek et al., 1997; Braby & Somero, 2006); existiendo correlaciones con la latitud, batimetría y distancia a la costa (Urban, 1994; Hicks & McMahom, 2002; Cole & McQuaid, 2010). Es conocido que la temperatura del mar es uno de los principales factores ambientales que determina las tasas metabólicas en invertebrados marinos (Drinkwater, 2010), dado que los organismos responden adaptándose a los cambios de temperatura, involucrando tanto la capacidad de tolerancia a la nueva temperatura específica, como también la habilidad de hacer frente a un nuevo rango de temperatura (Newell, 1976). Esta adaptabilidad es producto de la historia de vida previa de los organismos, donde cambios en el material genético, beneficiados frente a variaciones ambientales, pudieron ocurrir durante varias generaciones, determinando los límites superior e inferior de tolerancia termal en un momento determinado (Bayne, 1976).

El mejillón Mytilus galloprovincialis es citado con amplia distribución y ha sido introducido en diferentes costas del mundo, por medio del agua de lastre de barcos (Branch & Steffani, 2004; Lee & Chown, 2007; Lockwood & Somero, 2011), adherido a los cascos de embarcaciones transoceánicas o incluso encontrado en cascos de buques que visitan regularmente el Océano Ártico (Lee & Chown, 2007).

M. galloprovincialis, se cultiva masivamente en aguas costeras de Galicia, España, donde se ha establecido una amplia y exitosa industria de mitilicultura, generando trabajo e ingresos en base al cultivo de este mejillón, situación que también está ocurriendo en China (www.fao.org/fishery/culturedspecies/Mytilus_galloprovincialis/es).

Para M. galloprovincialis la temperatura del mar y el gradiente termal son factores a considerar en la selección de un sitio apto para el cultivo con fines comerciales, junto con otros factores como la calidad y disponibilidad de alimento, corrientes marinas, oleaje y disponibilidad de oxígeno disuelto (Sicard et al., 2006).

En Chile, la presencia de M. galloprovincialis ha sido reportada desde 1997 (Sanjuan et al., 1997; Cárcamo et al., 2005) y su certificación genética lo sitúa con certeza desde Bahía Coliumo (36°32'S, 72°56'W; Tarifeño et al., 2012) hasta el Estrecho de Magallanes (53°35'S, 70°51'W; Toro et al., 2005). Actualmente, se está evaluando su cultivo en pequeña escala en las llamadas "áreas de manejo" administradas por organizaciones de pescadores artesanales, tomando en cuenta que alcanza la talla comercial (5-6 cm) en menor tiempo (6 meses) que el mejillón chileno, Mytilus chilensis (12-18 meses). Esto posiciona a M. galloprovincialis, conocido en Chile como "choro araucano" como una interesante alternativa de cultivo en la costa norte y central de Chile, y como una especie que permitiría diversificar la matriz de cultivos de mitílidos, que hasta la fecha está basada casi exclusivamente en el mejillón chileno (M. chilensis).

En Bahía Coliumo y Bahía de Concepción (36°43'S, 73°03'W) de Chile central, se encuentran poblaciones naturales de M. galloprovincialis que están ubicadas a la menor latitud en la costa del Pacífico suroriental (Tarifeño et al., 2012), experimentando notables variaciones de temperaturas del mar. Para Bahía Coliumo se dispone una base de datos de 10 años (enero 2000-noviembre 2009), con la temperatura superficial registrada tres veces al día, determinándose que la temperatura máxima registrada en dicho período ha sido 21,3°C, el 8 febrero de 2008 (Estación de Biología Marina, Universidad de Concepción; datos no publicados).

Debido al amplio rango latitudinal de la costa de Chile (18-56°S), en el extremo norte (Arica) se han registrado temperaturas de hasta 24,8°C, mientras que en la costa central (Talcahuano) se registran 18,2°C en verano (Tarifeño et al., 2008). Además, se debe considerar que la costa de Chile es afectada aperiódicamente por eventos de El Niño, que puede incrementar en más de 5°C el promedio de verano, fuera de los rangos promedios en períodos neutros o más fríos (Maturana et al., 2004).

Para conocer los potenciales límites termales superiores de la distribución natural, como base fisiológica para el posible cultivo comercial del "mejillón araucano", es importante conocer sus capacidades fisiológicas frente a alta temperatura superficial del mar. El presente trabajo determina las temperaturas letales superiores de estados larvales y adultos del mejillón, M. galloprovincialis, en la costa central de Chile.

MATERIALES Y MÉTODOS

Obtención de ejemplares

Los experimentos para determinar la temperatura letal superior de M. galloprovincialis se realizaron con larvas y adultos (5-7 cm) obtenidos desde líneas de cultivos de mitílidos en la concesión de acuicultura de la Universidad de Concepción en Bahía Coliumo. En estos sistemas de cultivo, los mejillones se fijan y crecen en forma silvestre a partir de bancos naturales existentes en dicha bahía. Las larvas fueron obtenidas a partir de desoves controlados de adultos. Los experimentos se realizaron en las instalaciones de la Unidad de Producción de Semillas (UPROS), Estación de Biología Marina (Dichato) y Departamento de Zoología de la Universidad de Concepción, Chile.

Preparación del agua

El agua de mar utilizada en los experimentos con larvas fue filtrada a 0,5 µm, esterilizada con luz UV y la salinidad fue regulada a 30. Para los adultos, se utilizó agua de mar sin filtrar regulada a 35, asemejando las condiciones naturales o en sistemas de cultivo.

Las temperaturas experimentales se obtuvieron usando un calefactor eléctrico con control termo-estático, sumergido en agua de mar en estanques de 5 L con aireación constante. En todos los casos, el tratamiento control fue a 17°C, por ser la temperatura óptima para el desarrollo y crecimiento larvario del mejillón en instalaciones de incubadora (Ruiz et al., 2008).

Tratamientos de los estados larvales

Para la obtención de los estados larvales trocófora, velígera umbonda y pre-metamórfica, se seleccionaron reproductores (>5 cm) con desarrollo gonádico avanzado, para su posterior acondicionamiento e inducción a la emisión de gametos a través de la técnica de shock térmico (Bayne, 1976). Al iniciar la liberación de los gametos, los mejillones fueron trasladados a un estanque con 5.000 L de agua de mar filtrada a 17°C, dando inicio a la fecundación. Antes de iniciar los tratamientos, se evaluaron las condiciones fisiológicas, anatómicas y densidad de los cultivos larvales para asegurar condiciones adecuadas de tamaño, movimiento de la corona ciliar, morfología y movimiento del pie.

Los estadios larvales no presentan órganos ni estructuras desarrolladas que les brinden la misma tolerancia o protección frente a variables ambientales, a diferencia de individuos adultos. Por esto, se decidió que los tratamientos termales difirieran entre las etapas de desarrollo del mejillón.

Larvas trocófora y velíger umbonada se sometieron a 17, 20, 23, 25 y 27°C, mientras que a larvas pre-metamórficas se les aplicó las temperaturas anteriores, más un tratamiento a 30°C. Para cada tratamiento termal se utilizaron 400 larvas trocóforas, 600 larvas velíger umbonada y 300 larvas pre-metamórficas, en placas Petri profundas de 60 mm. Luego, cada placa Petri fue sellada y depositada en un recipiente con agua de mar calefaccionada, según el tratamiento termal. Cada tratamiento fue realizado en tres réplicas. Luego de 24 h de exposición, las placas Petri fueron removidas y se verificó el estado de condición de las larvas con un microscopio óptico.

En larvas trocófora, debido a que no presentan estructuras duras, la mortalidad fue cuantificada mediante la resta al número inicial de larvas (400) de aquellas larvas, que posterior al tratamiento, presentaron una charnela recta. En los restantes estados larvales, la mortalidad se cuantificó bajo el criterio de ausencia de natación, inmovilidad en el fondo de la placa o ausencia de actividad ciliar.

Tratamientos del estado adulto

Los experimentos se realizaron en dos etapas de acuerdo a las temperaturas superficiales en Bahía Coliumo. En la primera etapa se recolectaron mejillones durante el período de aguas cálidas (enero a febrero) y en la segunda etapa se recolectaron en el período de aguas frías (octubre a noviembre). El objetivo de realizar experimentos con grupos de mejillones con diferente historia fisiológica previa, fue para determinar si existía un cambio en los límites letales superiores, de acuerdo a las condiciones ambientales previas. Los mejillones de la temporada cálida fueron sometidos a 17, 27, 30 y 33°C. Cada tratamiento se realizó en triplicados de 15 individuos. Luego de 24 h, los mejillones se retiraron y traspasaron al sistema de recuperación, durante 1 h a 17°C. Para determinar si el mejillón aún se encontraba con vida, se examinó la reacción a estímulos punzantes en el músculo abductor.

Debido a la pérdida total de los sistemas de cultivo e instalaciones de la Estación de Biología Marina por el maremoto del 27 febrero 2010, en la segunda etapa los mejillones se recolectaron desde un muelle de la localidad de Tomé, adyacente a Bahía Coliumo. Los mejillones de la temporada fría, al presentar menos estrés térmico, fueron sometidos a tratamientos termales con menor diferencia entre ellos, para así determinar en detalle la tolerancia termal superior del mejillón. Estos mejillones se sometieron a tratamientos de 17, 27, 28, 29, 30, 31, 32 y 33°C durante 24, 48, 72 y 96 h. Cada tratamiento se realizó en cuatro réplicas de 10 mejillones cada una. Luego de cada período de exposición, los mejillones se traspasaron al sistema de recuperación, durante 1 h a 17°C y se verificó si los individuos aún estaban vivos, mediante estímulos punzantes en el músculo abductor.

Presencia de biso

Una parte del gasto rutinario de energía en los mejillones que se fijan al sustrato, es la formación del biso para no ser desplazados desde el punto de asentamiento. Por esta razón, la presencia de biso, puede ser considerado como un índice sub-letal de estrés en los mejillones sometidos a alguna condición ambiental fuera de sus rangos normales. Es por esto, que la presencia o ausencia de biso fue cuantificada en los mejillones de la temporada fría, luego de cada período de exposición termal.

Análisis estadístico

Los datos se distribuyeron de forma no normal (Prueba de Shapiro-Wilk, P < 0,001) y fueron heterocedásticos (Prueba de Levene, P < 0,001). Como las transformaciones estadísticas no resolvieron el problema de distribución y heterocedasticidad, se realizó un análisis de varianza de permutación variable PERMA-NOVA (Anderson, 2001).

En los análisis estadísticos de los estados larvales, la variable dependiente fue la mortalidad frente a la variable independiente temperatura. En adultos se incorporó el tiempo de exposición a las variables independientes. Los datos se analizaron convertidos en porcentaje del total de individuos de cada réplica, usando medida de disimilaridad Euclidiana y 9999 permutaciones en el programa estadístico PAST (Hammer et al., 2001). Adicionalmente, a todos los resultados se les determinó el polinomio con mejor ajuste (Tabla 1) y el intervalo de confianza del 95% para la media de cada tratamiento.

 

Tabla 1. Ecuaciones de los modelos polinomiales con mejor ajuste a los datos
de mortalidad y presencia de biso en los diferentes estados de desarrollo de
M. galloprovincialis.

 

RESULTADOS

Mortalidad de larvas trocófora

Antes de los tratamientos térmicos, todas las trocóforas presentaron un flagelo apical bien desarrollado y una natación activa, lo que indicaba condiciones normales para su pleno desarrollo. La mortalidad del estado trocófora no mostró una clara relación con la temperatura, dado que los promedios (60-75% de supervivencia) no difirieron entre sí. El análisis de PERMANOVA univariado no indicó diferencias significativas (Pseudo-F (4,2045) = 2,588; P = 0,799; Tabla 2). Sin embargo, a 27°C se observó la menor mortalidad, pero con mayor desviación de los datos (Fig. 1).

 

Tabla 2. Análisis de PERMANOVA, con el efecto de la temperatura
sobre la mortalidad de los estados larvales de M. galloprovincialis
(P < 0,05). El análisis se construyó en base a medidas de distancia
Euclidiana. Suma total de cuadrados (StC) y suma de cuadrados
intragrupo
(SCintra).

 

Figura 1. Mortalidad promedio del estado larvas, trocófora de
M. galloprovincialis,
al ser expuestas a cinco temperaturas
diferentes por 24 h. Las líneas verticales son intervalos de
confianza del 95% para las medias de los tratamientos.

 

Mortalidad de larvas velíger umbonadas

Antes de los tratamientos, las larvas velíger umbonadas presentaron una natación disminuida a consecuencia de la normal regresión del velo y se caracterizaron por presentar una charnela semicurva, estómago bien definido y septos branquiales en desarrollo.

Se observó una baja mortalidad en todos los tratamientos (0-3%), en algunos siendo menor que la registrada en la temperatura control. Las máximas mortalidades se alcanzaron a 25 y 27°C (Fig. 2). El análisis de PERMANOVA no evidenció diferencias significativas en el efecto de la temperatura sobre la mortalidad larval (Pseudo-F (4,3045) = 2,313; P = 0,087; Tabla 2).

 

Figura 2. Mortalidad promedio de las larvas velíger umbonada
de M. galloprovincialis, al ser sometidas a cinco diferentes
temperaturas por 24 h. Las líneas verticales son intervalos de
confianza del 95% para las medias de los tratamientos.

 

Mortalidad de larvas pre-metamórficas

Las larvas pre-metamórficas, antes de los tratamientos, no presentaron movilidad natatoria, producto de la completa regresión del velo; en cambio, el órgano pedal se encontró bien desarrollado y activo, acorde al inicio del asentamiento. En esta etapa larvaria también se observó la charnela claramente umbonada, estómago definido, músculos abductores y septos branquiales desarrollados.

Los resultados indicaron una reducida mortalidad (1-3%) entre 17 y 25°C, pero a temperaturas mayores la mortalidad se incrementó significativamente, con una temperatura letal para el 50% (TL50) de las larvas a 27°C y una temperatura letal para el 100% (TL100) de las larvas a 30°C. El análisis de PERMA-NOVA evidenció la existencia de diferencias significativas entre los tratamientos térmicos (Pseudo-F (5,1974) = 140,9; P = 0,0001; Tabla 2), coincidiendo con la no existencia de sobreposición en los intervalos de confianza del 95% para la media de los tratamientos (Fig. 3).

 

Figura 3. Mortalidad promedio de la larva pre-metamórfica de
M. galloprovincialis,
al ser sometidas a seis diferentes
temperaturas por 24 h. Las líneas verticales son intervalos de
confianza del 95% para las medias de los tratamientos. La línea
segmentada indica la TL50.

 

Lo anterior indica que las temperaturas >25°C disminuyen notoriamente la supervivencia de las larvas pre-metamórficas. Posterior a la exposición a los tratamientos, las larvas sobrevivientes mantuvieron una alta actividad del órgano pedal, desplazándose activamente sobre el fondo de las placas Petri.

Mortalidad en adultos

Los mejillones adultos (>5 cm) provenientes de un período cálido presentaron mortalidad nula entre 17 y 27°C. La mortalidad se incrementó hasta el 50% a 30°C; finalmente alcanzando el 100% de la mortalidad a 33°C (Fig. 4). El análisis de PERMANOVA evidenció diferencias significativas en el efecto de la temperatura sobre la mortalidad (Pseudo-F (3,180) = 2148; P = 0,0012; Tabla 3), siendo reflejado en los intervalos de confianza del 95% para la media de los tratamientos (Fig. 4).

 

Figura 4. Mortalidad promedio para los adultos de M. galloprovincialis provenientes
de la temporada cálida, cuando fueron sometidos a cuatro temperaturas diferentes
durante 24 h. Las líneas verticales son los intervalos de confianza del 95% para las
medias de los tratamientos.

 

Tabla 3. Análisis de PERMANOVA, con el efecto de la temperatura
sobre la mortalidad en adultos de M. galloprovincialis provenientes
de la temporada cálida (P < 0,05). El análisis se construyó en base
a medidas de distancia Euclidiana. Suma total de cuadrados (StC)
y suma de cuadrados intra-grupo (SCintra).

 

Los mejillones de la temporada fría, no presentaron mortalidad entre 17 y 28°C en todos los períodos de exposición. Luego de 48 h a 30°C, la mortalidad se incrementó al 55% (TL50) (Fig. 5). El 100% de la mortalidad se alcanzó cuando los mejillones fueron sometidos por 72 h a 30°C (Fig. 5).

 

Figura 5. Mortalidad promedio para los mejillones de M. galloprovincialis provenientes
de la temporada fría, cuando fueron sometidos a ocho temperaturas durante cuatro
períodos diferentes de tiempo. Las líneas verticales son los intervalos de confianza del
95% para las medias de los tratamientos.

 

El análisis de PERMANOVA evidenció un efecto significativo sobre la mortalidad por parte de la temperatura (P = 0,0001; Tabla 4), del tiempo de exposición (P = 0,0001; Tabla 4) y de la interacción de estos factores (P = 0,0001; Tabla 4), coincidiendo con los intervalos de confianza del 95% para la media (Fig. 5).

 

Tabla 4. Análisis de PERMANOVA de dos factores, con el efecto de la
temperatura y tiempo de exposición sobre la mortalidad y presencia de biso
en adultos de M. galloprovincialis (P < 0,05). El análisis se construyó en
base a medidas de distancia Euclidiana. Suma de cuadrados (Sc), grados de
libertad (gl) y media de cuadrados (Mc).

 

Formación de biso en adultos

La totalidad de los mejillones de la temporada fría presentaron biso a las 24 h entre 17 y 28°C, encontrándose adheridos entre sí o a las paredes del recipiente. Sin embargo, al incrementar la temperatura y el período de exposición, el porcentaje de presencia de biso disminuyó. A 27 y 28°C la presencia de biso fue de 65 y 45%, respectivamente, a las 96 h de exposición. En temperaturas mayores a 29°C no se registró presencia de biso, independiente del tiempo de exposición (Fig. 6).

 

Figura 6. Presencia de biso promedio para los adultos de M. galloprovincialis, cuando
fueron sometidos a ocho temperaturas durante cuatro períodos. Las líneas verticales
son los intervalos de confianza del 95% para las medias de los tratamientos.

 

El análisis de PERMANOVA evidenció efectos significativos solo de la temperatura sobre la presencia de biso (P = 0,001; Tabla 4), no siendo significativo el efecto del período de exposición (P = 0,193; Tabla 4), ni la interacción de ambos factores (P = 0,893; Tabla 4). Esto es coincidente con los intervalos de confianza trazados para la media de cada tratamiento (Fig. 6).

DISCUSIÓN

La temperatura del mar está entre los factores ambientales más influyentes del océano, ya que afecta la distribución vertical y horizontal de los organismos marinos; además influye en el metabolismo de los organismos durante su desarrollo.

Para el mejillón, M. galloprovincialis presente en Bahía Coliumo, los resultados de este estudio en larvas trocófora muestran una leve disminución de la mortalidad con el aumento de la temperatura (>17°C). Sin embargo, la mortalidad fue alta (65-75%) en esta etapa larval, incluso entre 17 y 20°C, rango de temperaturas donde se registró el máximo crecimiento en cultivos masivos bajo condiciones controladas en hatchery (Ruiz et al., 2008). Esta alta mortalidad se puede atribuir a la formación de la prodisoconcha-I y al cambio en la forma de movilización, desde una corona de cilios a un manto ciliado, que además cumple un rol fundamental en la alimentación (Ruiz et al., 2008). Todos estos cambios anatómicos y fisiológicos incrementan el gasto energético de la larva en cortos períodos de tiempo, causando que la transición de un estado de trocófora a velígera-D sea un punto crítico en la supervivencia larvaria, a lo que se agrega el efecto sinérgico de aumentos repentinos en la temperatura del mar.

La hipótesis de ajuste-desajuste (Match/mismatch Hypotesis) ha sido ampliamente reportado en larvas y sus efectos han sido asociados a variables ambientales (Durant et al., 2007). Las altas temperaturas pueden generar desacoples entre las microalgas y larvas trocóforas, generando altas mortalidades, producto de inanición. A pesar que en este trabajo no es esperable el efecto anterior, es probable que en la naturaleza la falta de alimento endógeno o exógeno y las variaciones termales sean muy relevantes para larvas de bivalvos que comienzan su alimentación.

Las bajas mortalidades registradas en las larvas velíger umbonada (<10%) se pueden explicar por la presencia de la prosidoconcha I y II, que podrían estar actuando como una estructura de protección frente a las variaciones ambientales, manteniendo a la larva aislada del ambiente (Ruiz et al., 2008). Sin embargo, debido a lo delgado de sus estructuras, no se puede considerar que las prosidoconchas sean una barrera efectiva en un gradiente térmico. Más bien, la baja mortalidad podría ser consecuencia de un mejor estado de condición fisiológica de las larvas, producto de la alimentación exógena, que les permitiría un mejor desarrollo ontogénico. En esta etapa larval no se presentan cambios anatómicos o fisiológicos importantes, y se caracteriza por el desarrollo y maduración de órganos, no esperándose gastos energéticos importantes que sean críticos en la supervivencia. En larvas velígeras, la regresión del velo de la troca ciliada provoca una reducción de la actividad de natación, pero no de la actividad ciliar (Ruiz et al., 2008), por lo que la adquisición de alimento no sería afectada. Esto reduciría la energía utilizada en natación, posiblemente destinándola al desarrollo de estructuras o a mitigar efectos deletéreos de las variaciones ambientales.

En larvas pre-metamórficas, el 50 y 100% de mortalidad observada a 27 y 30°C respectivamente, se debería a que ambas temperaturas están sobre los rangos de condiciones térmicas extremas para la Bahía Coliumo, considerando que los promedios anuales en el período de 10 años están en el rango de 12-13°C y la temperatura máxima registrada en dicho período fue de 21,3°C. El aumento de mortalidad en larvas pre-metamórficas en comparación a las larvas velíger umbonadas se debería al mayor gasto energético asociado al proceso de metamorfosis que ocurre en el paso de larva pre-metamórfica a juveniles. Previo a la metamorfosis, se debe completar el desarrollo de un complejo sistema de órganos y estructuras (e.g., septos branquiales, tubo digestivo, músculos aductores, órgano pedal), que requieren de aportes energéticos significativos y cuya disponibilidad dependerá de las condiciones fisiológicas de la larva y de las condiciones ambientales en que ocurre la metamorfosis (Helm et al., 2006). Además, el estrés provocado por las altas temperaturas genera daños estructurales a las proteínas celulares (Dutton & Hofmann, 2009; Tomanek, 2010), provocando que los tejidos no puedan ejercer su rol debido a un impedimento fisiológico. Por otro lado, la desnaturalización de las proteínas activa mecanismos celulares que son demandantes de ATP (HSP) (Hofmann & Somero, 1995; Anestis, 2010; Tomanek & Zuzow, 2010), provocando que las reservas energéticas se agoten antes que el proceso metamórfico se haya completado.

Estado adulto

El efecto letal de las temperaturas >30°C sobre M. galloprovincialis es similar a los resultados obtenidos en la almeja Macoma balthica y en el mejillón Mytilus sp. (Kennedy & Mihursky, 1971; Wallis, 1975) donde para ambas especies, el 50% de mortalidad se alcanzó a las 24 h a 30-31°C, cuando fueron aclimatados a temperaturas de 20-25°C. En el caso de Choromytilus chorus, otro mejillón de amplia distribución en la costa chilena y expuesto a un fuerte gradiente térmico. Urban (1994) determinó que las TL50 y TL100 eran a 26,5 y 28°C, respectivamente, en un período de 24 h de exposición, cuando los mejillones fueron aclimatados previamente a 13°C durante una semana. Asimismo, se indicó que el límite de tolerancia a temperaturas altas de varias especies presentes en la costa chilena sólo variaba en 1,2°C.

Con respecto a ejemplares adultos de M. galloprovincialis en el Mar Mediterráneo, Anestis (2007) determinó mortalidades entre 20 y 30% luego de 5 y 30 días, respectivamente, al ser sometidos a 28°C; aumentando la mortalidad solo cuando durante 15 días la temperatura alcanzó 30°C. Al comparar estos resultados con el presente trabajo, se debe considerar que, a pesar que ambos estudios se realizaron en la misma especie frente a un rango similar de temperatura, el tiempo de exposición y principalmente la historia de vida de las poblaciones puede ser responsable de las diferencias observadas.

La baja presencia de filamentos del biso en mitílidos puede ser considerada como una respuesta subletal a condiciones no apropiadas, dado que la secreción de las proteínas polifenólicas del biso requiere un gasto energético de síntesis que deja de ser prioritario en situaciones de estrés fisiológico y de desnaturalización de proteínas. Por otra parte, los individuos responden a este tipo de situaciones cerrando sus valvas, para evitar la exposición al ambiente inadecuado y liberan su biso para soltarse del sustrato rocoso y ser arrastrados por las corrientes marinas a otros ambientes más adecuados. Wallis (1975) determinó en Mytilus sp., la presencia de biso irregular y débil durante la aclimatación a 25°C, al compararse con mejillones que estaban a 20°C. La ausencia de biso se correlacionó positivamente con la mortalidad, siendo mayor a 25°C que a otras temperaturas. Adicionalmente, en el trabajo de Van Winkle (1970) se encontró que el principal factor estresante, que afectó a la formación de biso en M. edulis, fue precisamente la temperatura. En el presente trabajo se observó una respuesta similar a las anteriormente descritas. A 27°C el 100% de los mejillones presentaron biso, pero disminuyó a medida que se incrementó el tiempo de exposición y la temperatura, observándose un 65% de ejemplares con biso después de 96 h; coincidiendo la ausencia de biso con el 55% de mortalidad de mejillones, luego de 48 h a 30°C.

La historia térmica en el ambiente natural y actual de los organismos es un factor clave en las diferencias encontradas en los límites superiores de tolerancia termal dentro de una especie (Hochachka & Somero, 2002; Pörter, 2002). Bayne (1976) encontró que la adaptabilidad de los organismos ante cualquier cambio ambiental es producto de diversos mecanismos determinados por series de adaptaciones genéticas efectuadas en la historia de vida de las poblaciones. Por esto que se espera que mejillones con una distribución natural en zonas de alta temperatura del mar presenten mayor tolerancia termal (Pörter, 2002; Lockwood & Somero, 2011). Por lo tanto, esto indicaría que el límite superior de tolerancia termal no es fijo dentro de una especie; sino que es propio de las poblaciones (Helmuth, 2002).

La población de M. galloprovincialis, presente en la costa central de Chile, se encuentra expuesta a temperaturas cálidas en verano, que fluctúan entre 15 y 16°C, y que eventualmente cada verano alcanza los 18°C. Sin embargo, experimentalmente se demostró que pueden soportar temperaturas hasta de 28°C durante cuatro días, sin presentar mortalidades, lo que significa un rango de seguridad frente a eventuales procesos oceanográficos de aumentos repentinos de las temperaturas, como los observados durante eventos El Niño (Urban, 1994). La tolerancia térmica demostrada por esta especie sugiere que sus poblaciones naturales podrían extenderse a latitudes menores de 36°S, lo que explica la eventual presencia de ejemplares fijados en sistemas de cultivos de ostiones (A. purpuratus) en la bahía de Tongoy (30°25'S; 71°50'W; Tarifeño et al., 2012). En el extremo norte de Chile (Arica, 18°S), el promedio anual de temperatura máxima es de ~25°C, que es cercano al límite máximo de tolerancia termal de M. galloprovincialis, lo que pone en duda la presencia de esta especie a esa latitud. Considerando que M. galloprovincialis es una especie de aguas cálidas, la cita realizada por Lancelloti & Vásquez (2000) de presencia del congénere de aguas frías Mytilus chilensis, "chorito chileno", en la costa de Arica debe ser ratificada molecularmente.

AGRADECIMIENTOS

Expresamos nuestro agradecimiento al personal de laboratorio y terreno de la Unidad Productora de Semillas, de la Universidad de Concepción. Al personal de la Estación de Biología Marina de la Universidad de Concepción, especialmente a José Marileo por su ayuda en este trabajo. Además, agradecemos los valiosos aportes de los revisores, que permitieron mejorar este escrito. El financiamiento para la ejecución del presente estudio fue provisto por el Proyecto FONDEF D03I-1095 e INNOVA-CORFO 10CRE8535, desarrollado por el Grupo ProMytilus de la Universidad de Concepción.

 

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Received: 16 March 2014;
Accepted 7 January 2015

 

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