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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.44 no.1 Valparaíso mar. 2016

http://dx.doi.org/10.3856/vol44-issue1-fulltext-10 

 

Research Article

 

Crecimiento, supervivencia e influencia de factores ambientales en tres cohortes de la ostra perla Pinctada imbricata, en cultivo suspendido en el Golfo de Cariaco, Venezuela

Growth, survival and environmental effects on three cohorts of the pearl oyster Pinctada imbricata, under suspended culture at Cariaco Gulf, Venezuela

 

Eileen Pérez1,2, César Lodeiros2,3 , Dulce Semidey2, Eduardo Uribe4& Luis Freites2

1Instituto Nacional de Investigaciones Agrícolas, Nueva Esparta Ministerio del Poder Popular para la Agricultura y Tierras, Porlamar, Venezuela.
2Laboratorio de Acuicultura, Instituto Oceanográfico de Venezuela Universidad de Oriente, Cumaná, Venezuela.
3Escuela Superior Politécnica del Litoral, Centro Nacional de Acuicultura e Investigaciones Marinas
Guayaquil, Ecuador.
4Departamento de Acuicultura, Universidad Católica del Norte, Sede Coquimbo, Chile

Corresponding author: César Lodeiros (cesarlodeirosseijo@yahoo.es)
Corresponding editor: Sergio Palma


RESUMEN. Se evaluó el crecimiento y supervivencia de ejemplares de la ostra perla Pinctada imbricata (semillas de 16-24 mm de longitud antero-posterior de la concha) pertenecientes a tres cohortes (CI, CII y CIII) durante tres períodos ambientales diferentes, en cultivo suspendido en el Golfo de Cariaco, Venezuela. Los cultivos se realizaron en cestas japonesas suspendidas en una línea a 2-3 m de profundidad. La CI fue cultivada de octubre 2007 a abril 2008 (comprende periodos de surgencia y relajación), la CII de junio 2008 a febrero 2009 (dominado por la relajación de la surgencia costera) y la CIII de febrero a julio 2009 (dominado por surgencia costera). Mensualmente se registró el número de gasterópodos del género Cymatium reclutados en las cestas, longitud de la concha, supervivencia de las ostras, masa de la concha, músculo, resto de tejidos y organismos incrustantes (fouling) en las conchas. La temperatura del agua se registró continuamente, mientras que la salinidad, clorofila-a, seston y oxígeno disuelto fue quincenalmente. Los resultados sugieren que las variables que afectaron significativamente la tasa de crecimiento, fueron la temperatura y disponibilidad de alimento, mientras que la disminución de la supervivencia se asoció a la incidencia de Cymatium spp. Las mayores tasas de crecimiento y supervivencia se observaron en los ejemplares cultivados en el periodo de surgencia costera (CIII), caracterizado por alta disponibilidad fitoplanctónica y baja temperatura.

Palabras clave: cultivo de bivalvos, temperatura, fitoplancton, surgencia costera, Cymatium, Mar Caribe.


ABSTRACT. The growth and survival of individuals of the pearl oyster Pinctada imbricata (spats of 16-24 mm antero-posterior shell length) belonging to three different cohorts (CI, CII and CIII) were evaluated in suspended culture at Cariaco Gulf, Venezuela, during three contrasting environmental periods. The cultures were made in pearl nets suspended at 2-3 m from a long line. Cohort CI was cultured from October 2007 to April 2008 (covering the period of stratification and upwelling waters of the area), the CII from June 2008 to February 2009 (dominated by the remission of the coastal upwelling and the start of the same) and the CIII from February 2009 to July 2009 (coastal upwelling period). Monthly determinations included the number of gastropods of the genus Cymatium spp., recruited in the culture baskets, shell length, oyster survival, and mass of the shell, muscle and other tissues, as well as, the fouling mass on the shells. Water temperature was continuously recorded, while salinity, chlorophyll, and dissolved oxygen seston biweekly. Results obtained from the different cohorts studied suggest that the variables that significantly affect growth rates were temperature and food availability, whereas the survival rate was inversely associated with incidence of Cymatium spp. The highest rates of growth and survival were observed in individuals of P. imbricata that were grown in the influenced by coastal upwelling period (CIII). This evidence suggests that at this period characterized by higher availability of phytoplanktonic food and low temperatures is the most suitable for the cultivation of the P. imbricata in the southeastern Caribbean.

Keywords: bivalve culture, temperature, coastal upwelling, temperature, phytoplankton, Cymatium, Caribbean Sea.


 

INTRODUCCIÓN

Desde tiempos de la conquista de América la ostra perla Pinctada imbricata (Roding, 1798) constituyó un recurso marino que fue objeto de desmedida extracción para la obtención de perlas, lo cual provocó el agotamiento de la mayoría de los bancos naturales del Mar Caribe (Cervigón, 1997). Este recurso fue explotado para la obtención de perlas hasta mediados del siglo pasado, cuando el interés cambió para el consumo de su carne. En la actualidad, en algunas comunidades de la zona costera de Venezuela (oriente y occidente) el recurso representa cierta importancia socioeconómica como sustento, por cuanto su producción anual alcanza a 800 ton, provenientes principalmente del banco de Isla de Cubagua, Estado Nueva Esparta que presenta signos de sobrexplotación y desplazamiento por colonización de la pepitona Arca zebra (Lodeiros & Prieto, 2013).

Pinctada imbricata es una de las especies con mayor interés para su cultivo en el Caribe (Lovatelli & Sarkis, 2011), particularmente en Colombia y Venezuela, donde algunos estudios muestran su factibilidad bioló-gica para lograrlo (Velasco et al., 2008; Lodeiros & Freites, 2008). El cultivo a mediana escala podría ser sustentado con semillas y juveniles recolectados a partir de sustratos artificiales, donde se ha observado reclutamientos de cierta importancia (Jiménez et al., 2000). No obstante, para una producción masiva se necesita la obtención de semillas con reproducción inducida en condiciones controladas. En cualquiera de los casos, la optimización del crecimiento en condiciones de cultivo exterior es clave para la producción sostenida de esta especie (Lodeiros et al., 2011; Lodeiros & Prieto, 2013).

El bivalvo P. imbricata es dioico, con individuos protándricos, su reproducción es asincrónica con actividad durante casi todo el año (Marcano, 2005; León et al., 1987). En el Caribe los porcentajes mayores de individuos maduros se han observado en los períodos de marzo-abril y de junio-septiembre, mientras que los períodos de mayor intensidad de desove ocurren en mayo-junio, septiembre-octubre y diciembre-febrero. Por lo tanto, se considera que es una especie con una estrategia reproductiva oportunista o conservadora, dependiendo de la disponi-bilidad trófica, característica de varias especies de bivalvos tropicales (Freites et al., 2014).

Uno de los principales problemas que han enfrentado los estudios para determinar la factibilidad biológica del cultivo de varias especies de bivalvos en el Mar Caribe, ha sido la incidencia de algunas especies de gasterópodos depredadores de la familia Rannellidae (= Cymatidae), que han causado importantes mortalidades en bivalvos cultivados, como Euvola ziczac (Freites et al., 2000), Pinna carnea (Narváez et al., 2000; Velasco & Borrero, 2004), Crassostrea rhizophorae (Núñez et al., 2010; Malavé et al., 2012b) y Pinctada imbricata (Lodeiros et al., 2002; Semiday et al., 2010; Malavé et al., 2012a). Esto se debe a que algunas especies de la familia Ranellidae presentan una etapa planctónica en su desarrollo temprano, característica que les permite acceder a las cestas de cultivo suspendidas en la columna de agua, desarrollando allí su capacidad depredadora (Malavé et al., 2012a).

De manera general, se tiene establecido que los mares tropicales, como el Mar Caribe, son sistemas oligotróficos. No obstante, en algunas zonas costeras donde existe un aporte orgánico y nutrientes provenientes de descargas de ríos o procesos de surgencia costera asociados a los vientos alisios, producen un aumento en la producción, como sucede en el noreste venezolano (Miloslavich & Klein, 2008), alcanzando valores >231 mg C m-2 (Mandelli & Ferráz-Reyes, 1982). Durante el periodo de surgencia que domina la primera mitad del año (enero-julio), la temperatura varía de 21-25°C y el fitoplancton es muy superficial, con mayor densidad en los primeros 20 m y máximos de 300 cel mL'1, pero en ocasiones se han registrado hasta 2600 cel mL-', siendo los máximos de clorofila-a superficial de 8 gg L-1 (Varela et al., 2003). En contraste, el periodo de relajación de la surgencia costera (agosto-noviembre), se caracteriza por la estratificación de la columna de agua, baja productividad primaria y altas temperaturas (26-29°C) (Mandelli & Ferráz, 1982; Ferráz-Reyes, 1989).

Debido a la variabilidad ambiental que ocurre en el sureste del Caribe, los procesos fisiológicos de muchos invertebrados marinos se ven afectados, en particular los moluscos bivalvos (Lodeiros & Himmelman, 1994, 2000). Por lo tanto, se puede esperar que las cohortes de P. imbricata reclutadas en diferentes periodos del año estarían influenciadas de distinta manera por los parámetros ambientales que modulan el crecimiento de los moluscos bivalvos, como temperatura y disponibilidad trófica. En el presente estudio se evaluó el crecimiento y supervivencia de tres cohortes de la ostra perla P. imbricata cultivadas en periodos con condiciones ambientales contrastantes.

MATERIALES Y MÉTODOS

Las semillas de P. imbricata se recolectaron manualmente de diferentes mallas de remplazo que fueron colocadas como parte del mantenimiento de jaulas de cultivo experimental de peces, instaladas en la bahía de Charagato, Isla de Cubagua, Venezuela, en tres periodos diferentes del año (10 octubre 2007, 16 junio 2008 y 27 febrero 2009), en que se establecieron tres cohortes experimentales (CI, CII y CIII). El mismo día de la colecta se transportó cada cohorte vía marítima hasta la Estación Hidrobiológica de Turpialito, Instituto Oceanográfico de Venezuela, Universidad de Oriente, Estado de Sucre, para establecer el cultivo en la ensenada de Turpialito, Golfo de Cariaco (10o26’56"N, 64o02WW).

Antes del inicio de cada bioensayo, las semillas de las diferentes cohortes se mantuvieron durante 8 días en cestas perleras japonesas (pearl nets; 35^35x40 cm) para su aclimatación. Estas cestas se suspendieron en una línea de cultivo (long line) a 2-3 m de profundidad. Posteriormente, los individuos de cada cohorte se seleccionaron por talla para obtener un grupo más homogéneo y así minimizar las diferencias al inicio de los experimentos (CI: 16,8 ± 1,96; CII: 16,9 ± 1,55 y CIII: 24,6 ± 2,24 mm de longitud de la concha). En todos los bioensayos se utilizó un criterio de siembra del 25-30% de la base de la cesta, según lo recomendado por Ventilla (1982), que para los individuos de rango de talla de 15-25 mm correspondió a 60 ind/cesta para CIII y 130 ind/cesta para CI y CII. En un total de 15 cestas por cohorte se colocaron 3900 individuos (CI y CII) y 915 individuos (CIII). La disminución de la densidad del cultivo (desdoble) se realizó mensualmente siguiendo el mismo criterio de ocupación inicial de la base de la cesta.

El cultivo experimental de la CI se desarrolló de octubre 2007 a abril 2008, abarcando el final del periodo de estratificación de la columna de agua y parte del periodo de surgencia continua en la región. La CII se desarrolló de junio 2008 a febrero 2009, incluyendo el periodo completo de estratificación e inicio de surgencia costera, y la CIII el periodo de febrero-julio 2009, durante casi la totalidad del periodo de surgencia costera.

Mensualmente se extrajeron tres réplicas o cestas de cada cohorte experimental. El crecimiento se determinó en una submuestra de 10 a 15 ejemplares colectados al azar en cada réplica, a los cuales se les extrajeron los epibiontes y se les midió la longitud de la concha en su eje antero-posterior máximo con un vernier digital Mitutoyo (0,01 mm de precisión). Mediante la deshidratación en una estufa a 60-70°C por 72 h se determinó la masa seca de la concha, músculo y resto de tejido con una balanza analítica (0,0001 g de precisión).

El porcentaje de ostras vivas en cada muestreo (supervivencia) se determinó en cada réplica. Los individuos muertos y muestreados fueron sustituidos por aquellos que fueron mantenidos en 10 réplicas colocadas para este fin. Estas cestas se mantuvieron en idénticas condiciones que las réplicas experimentales (densidad, tipo de cesta, profundidad, desdobles, etc.).

Para evaluar la influencia de los parámetros ambientales sobre el crecimiento y supervivencia, se registró la temperatura de manera continua cada 30 min utilizando termógrafos electrónicos (Sealog, Vemco Ltd., Halifax, Canadá) sumergidos a 2 m, en paralelo con los cultivos. El resto de los parámetros ambientales se determinó quincenalmente. Para ello se tomaron muestras de agua por triplicado con una botella Niskin de 2 L a la profundidad del cultivo. Se utilizaron submuestras de agua para determinar el contenido de oxígeno disuelto por el método de Winkler (Strickland & Parson, 1972) y la salinidad se midió con un refractómetro Atago S/Mill: 0-100.

El resto de agua de mar de cada réplica se filtró con un tamiz de 153 qm, para eliminar el macroplancton. Luego se trasladó al laboratorio en contenedores de plástico opaco de 2 L, donde se filtró al vacío con filtros Whatman GFF (0,7 qm de diámetro de poro), con un equipo Millipore. Luego se lavó el filtro con la muestra con formiato de amonio al 3% para eliminar las sales. Estos filtros fueron deshidratados a 60°C por 24 h para determinar el seston total, orgánico e inorgánico por métodos gravimétricos. La biomasa fitoplanctónica se estimó mediante la concentración de clorofila-a, siguiendo el método espectrofotométrico (Strickland & Parson, 1972).

Los organismos incrustantes definidos como los epibiontes y material depositado en la concha del bivalvo fouling, se consideraron como un factor biótico ambiental. Se retiraron mensualmente de la concha para determinar su masa seca mediante deshidratación en una estufa a 60°C por 72 h. Además, en cada cesta de cultivo se registró el número de Cymatium spp., gasterópodos que han sido caracterizados como depredadores de bivalvos en la región (Freites et al., 2000; Malavé et al., 2012).

A partir de los incrementos intermensuales en la longitud de la concha de las réplicas experimentales de cada cohorte, se determinaron los parámetros K (velocidad de crecimiento) y L» (longitud infinita) por el método de Fabens (1965), para determinar el parámetro de desempeño Φ' ’ (Phi prima), que integra K y Lo, en la relación de Φ'’= log K + 2 Log L», utilizada como un índice de condición de crecimiento en peces e invertebrados marinos (Pauly & Munro, 1984). Tanto Φ'’, como las tasas de crecimiento y supervivencia al final del experimento, se analizaron mediante un ANOVA simple, considerando las cohortes como factor (Zar, 1984). A las variables que presentaron diferencias significativas se aplicó un análisis a posteriori de Duncan. La normalidad y homogeneidad de varianzas fueron previamente determinadas (observación gráfica de la dispersión de residuales). Para estimar la condición de los organismos en las diferentes cohortes se realizaron regresiones entre la longitud de la concha y la masa de tejidos somáticos (resto de tejidos y músculo), utilizando todos los organismos. Las pendientes de cada una de las regresiones fueron contrastadas mediante las comparaciones de pendientes, siguiendo las recomendaciones en Zar (1984). Para todos los análisis y pruebas estadísticas se utilizó la probabilidad de P = 0,05.

Para identificar la influencia de los parámetros ambientales sobre el crecimiento se realizó un análisis de regresión múltiple, determinando modelos descriptivos de los parámetros de crecimiento (componentes del cuerpo), expresados como la tasa de crecimiento específica en cada periodo de muestreo en función de los parámetros ambientales (variables independientes), expresados como la media en el periodo de muestreo. En este análisis se utilizaron regresiones paso a paso o "stepwise", para cada parámetro de crecimiento, siguiendo las recomendaciones de Hair et al. (1992). Previamente, para determinar los parámetros ambientales que tuvieron mayor influencia sobre el crecimiento y biomasa de las ostras, se realizaron matrices de correlación parcial y solamente las variables significativamente correlacionadas (Pearson, P < 0,05) con cada parámetro de crecimiento se utilizaron para la regresión paso a paso.

RESULTADOS

Dimensión de la concha

La cohorte CII estuvo expuesta al periodo más extenso de cultivo (8 meses) y los individuos presentaron el menor incremento en la longitud de la concha (0,13 mm día-1), mientras que los individuos de las CI y CIII mostraron valores de 0,18 mm día-1 (6 meses de cultivo) y 0,15 mm día-1 (5 meses de cultivo). Sin embargo, estas diferencias no fueron significativas (P > 0,05). Los individuos de la CII mostraron un estancamiento del crecimiento de agosto a mediados de diciembre 2008 (0,04 mm día-1), pero en los últimos dos meses de cultivo (fines de diciembre 2008-febrero 2009), el crecimiento fue progresivo, presentando incrementos mayores a los reportados en los meses anteriores (0,25 mm día-1). Contrariamente, los individuos de la CIII comenzaron su crecimiento con tasas elevadas, pero al final del periodo (mediados de mayo-julio 2009) presentaron una disminución en el incremento de la longitud (0,015 mm día-1). Los individuos de la CI crecieron de forma continua durante todo el periodo cultivo (octubre 2007-abril 2008). Al final de cada periodo de crecimiento, las cohortes CI, CII y CIII alcanzaron tallas de 49,6 ± 3,77; 50,7 ± 2,37 y 49,1 ± 1,33 mm, respectivamente (Fig. 1).

La CIII presentó el mayor índice de desempeño de crecimiento (Φ') con un valor medio entre las réplicas de 4,8 ± 0,07, presentando el crecimiento más rápido en longitud desde el inicio del cultivo. Este valor fue significativamente mayor (P < 0,05) al de las cohortes CI y CII (4,5 ± 0,17 y 4,1 ± 0,52 mm).



Figura 1. Longitud del eje antero-posterior máximo de la concha de las cohortes CI, CII y CIII de Pinctada imbricata, cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

Masa seca de la concha y de los tejidos blandos

Contrariamente a lo descrito para la longitud de la concha, las cohortes CII y CIII presentaron diferencias significativas en sus incrementos en masa (P < 0,05), con valores de 0,02 y 0,04 g día-1 respectivamente. El aumento en masa de la concha de la CIII se manifestó durante todo el periodo de cultivo (Fig. 2). En forma similar a las variaciones observadas en los incrementos de longitud de la concha, se observó un menor incremento en peso de la concha en los individuos de la CII, con promedio de 0,006 g día-1 de agosto a mediados de diciembre 2008. Las ostras de la CII alcanzaron la menor masa de la concha (5,3 ± 0,68 g), respecto a las CIII y CI, con valores de 6,9 ± 0,17 y 6,3 ± 0,62 g, respectivamente.



Figura 2. Masa seca de la concha de las cohortes CI, CII y CIII de Pinctada imbricata, cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

El patrón de crecimiento de la masa del resto de tejidos se correlacionó significativamente con el músculo (P < 0,05; r = 0,43), durante los periodos de cultivo de las diferentes cohortes. La biomasa del resto de los tejidos y del músculo de los individuos de las diferentes cohortes (Figs. 3a-3b), mostró diferencias significativas en el incremento del crecimiento durante los tres periodos de cultivo (P < 0,05). Al final del estudio, los individuos de las CI y CIII presentaron masas superiores en ambos tejidos. Así la CIII presentó los mayores valores (0,6 ± 0,04 g resto de tejidos y 0,2 ± 0,01 g músculo); seguida por la CI (0,4 ± 0,02 g resto de tejidos y 0,2 ± 0,01 g músculo), mientras que la CII presentó los menores valores (0,3 ± 0,09 g resto de tejidos y 0,1 ± 0,01 g músculo).

Al evaluar la relación entre la longitud de la concha y la masa de tejidos (músculo y resto de tejidos) del total de las ostras colectadas para cada cohorte, se encontró una regresión lineal significativa (P < 0,05) y positiva en todas las relaciones. Las pendientes (b) de la relación longitud de la concha respecto a la masa de los tejidos fueron significativamente diferentes (t-Student, P < 0,05) en las tres cohortes, manteniendo la relación de mayor a menor valor de CIII>CI>CII con coeficientes de 0,51; 0,28 y 0,09 respectivamente.



Figura 3. Variabilidad en a) la masa seca del resto de tejido somático y b) músculo de las cohortes CI, CII y CIII de P. imbricata, cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

Tasa de supervivencia

La cohorte CIII tuvo una tasa de supervivencia mensual elevada con valores de 90-100%, mientras que las CI y CII presentaron una disminución de la supervivencia desde el inicio del cultivo, con aumentos en algunos meses de estudio (Fig. 4). La CI presentó una marcada caída de la supervivencia a mediados de diciembre 2007, entre enero y mediados de febrero 2008 y marzo

2008,    con el menor valor de supervivencia en marzo (26 ± 1,2%). La CII presentó una leve disminución de la supervivencia desde el inicio del cultivo en junio hasta mediados de agosto 2008 (de 100% a 82%), luego en noviembre 2008 y al final del experimento (febrero 2009), momento en que presentó los menores valores de 52 ± 5,1 y 40 ± 3,6%, respectivamente.



Figura 4. Supervivencia de las cohortes CI, CII y CIII de Pinctada imbricata, cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

Factores ambientales

Durante los primeros meses de cultivo de la cohorte CI (octubre 2007-marzo 2008), los epibiontes se mantuvieron bajos 1,8 ± 0,76 g; pero al final del periodo (abril 2008) se observó un aumento abrupto de 7,2 ± 2,34 g (Fig. 6). En contraste, la CII presentó valores muy bajos (1,1 ± 0,22 g) durante todo el periodo de cultivo, mientras que la CIII presentó valores intermedios, que no superaron 4,5 ± 1,34 g. Al final del experimento, todas las medias de las cohortes fueron significativamente diferentes (P < 0,05).



Figura 6. Variaciones en la masa de epibiontes fijados sobre las conchas fouling de P. imbricata, de las cohortes CI, CII y CIII cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

 

La incidencia del gasterópodo Cymatium spp., se observó en las cestas de cultivo de todas las cohortes (Fig. 5). Durante el periodo de crecimiento de la CI, se observó una alta incidencia de Cymatium spp. (21 ind/cesta), específicamente en diciembre 2007, presentando una notable incidencia comparativamente con la CII y CIII. Después de dos meses (marzo 2008) se registraron solo 2 ind/cesta. La supervivencia de las ostras disminuyó notablemente en dos oportunidades, la primera, un mes después de registrado el mayor número de Cymatium spp. (enero 2008) y la segunda    periodos de cultivo de las CII y CIII se cuantificó un máximo mensual de 2-3 ind/cesta. No obstante, a pesar de esta relativa baja incidencia de depredadores, la supervivencia de P. imbricata disminuyó de manera marcada, en presencia de éstos.



Figura 5. Presencia del gasteropodo Cymatium spp. (individuos/cesta) durante los periodos de cultivo de las cohortes CI, CII y CIII de P. imbricata, cultivadas en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

 

La temperatura registrada durante los dos primeros meses de cultivo de la cohorte CI fue elevada (octubre y noviembre 2007), con temperaturas >28°C (Fig. 7a), luego disminuyó gradualmente hasta mediados de mayo y abril 2008, cuando se registraron las menores temperaturas (22-23°C). Durante el periodo de crecimiento de CII, la temperatura se mantuvo entre 25,7 y 26,4°C desde agosto a diciembre 2008, luego comenzó a descender progresivamente hasta 23,8°C en febrero 2009. A partir de este mes, se inició el periodo de cultivo de la cohorte CIII con temperaturas bajas (23,3-24,6°C) hasta junio 2009 y un aumento en julio a 26,1°C.



Figura 7. Variabilidad de a) temperatura, b) salinidad y c) concentración de oxígeno disuelto en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

La salinidad mostró escasa variabilidad durante los periodos de cultivo de las cohortes, manteniéndose entre 35 y 38 (Fig. 7b). La concentración de oxígeno disuelto fluctuó entre 4 y 8 mg L-1 (Fig. 7c), observándose las menores concentraciones (<5 mg L-1) durante el período de estratificación de la columna de agua. En cambio en las épocas frías (surgencia) los valores de oxígeno fueron >7 mg L-1.

Los valores de clorofila-a mostraron una asociación negativa con la temperatura, durante los cuatro primeros meses del periodo de muestreo de la cohorte CI y se mantuvieron bajo 0,52 μg L-1 hasta fines de diciembre 2007. Posteriormente, en marzo aumentaron hasta 1,72 μg L-1 y en abril disminuyeron a 0,75 μg L-1 (Figs. 7a-8a). Durante el periodo de crecimiento de la CII la clor-a se mantuvo baja (0,05 y 0,43 μg L-1) desde junio 2008 a enero 2009, pero a fines del cultivo (febrero 2009), se incrementó rápidamente hasta 0,72 μg L-1. Posteriormente, de febrero a abril 2009 (periodo de cultivo de la cohorte CIII), la clor-a alcanzó máximos de 1,02 μg L-1 en marzo.



Figura 8. Variabilidad de a) clorofila-a, b) seston total y orgánico en la Estación de Turpialito, Golfo de Cariaco, Estado Sucre, Venezuela.

El seston total (orgánico e inorgánico) mostró un comportamiento variable durante el periodo de cultivo. Durante el cultivo de la CI se estimaron valores de 6 a 24 mg L"1 con máximos en noviembre 2007, febrero y abril 2008; sin embargo, mantuvo menor variabilidad con valores de 1 a 6 mg L-1 (Fig. 8b). Durante el cultivo de la CII, el seston total fluctuó de 6"28 mg L"1, mientras que el seston orgánico fue de 1 a 11 mg L-1. Durante el cultivo de la CIII se registraron los mínimos de seston total (0,7 mg L-1) a fines de junio 2009, aunque a fines de abril se obtuvieron valores de hasta 20 mg L-1. El seston orgánico durante este periodo, no fue registrado debido a errores en la manipulación de las muestras.

Relación entre los factores ambientales y los parámetros de crecimiento

Los modelos desarrollados por los análisis múltiples de la variabilidad de las tasas de crecimiento provenientes de todas las cohortes, en función de las variables ambientales, indicaron que la disponibilidad de alimento (clor-a y seston total), explicó la mayor variabilidad en el crecimiento, otros factores, aunque no incluidos en todos los modelos, fueron los organismos incrustantes y la temperatura, ambos con coeficientes negativos (Tabla 1).


Tabla 1. Modelo del análisis de regresión múltiple "stepwise " que describe la relación entre la tasa de crecimiento especifica de la longitud de la concha, masa de la concha, resto de tejidos somáticos y músculo de Pinctada imbricata de todas las cohortes cultivadas y las variables ambientales. Clor-a: clorofila-a, Seston T: seston total, Temp: temperatura, r2: coeficiente de regresión.


DISCUSIÓN

El incremento diario de la longitud de la concha no mostró diferencias significativas entre las cohortes estudiadas. No obstante, estas diferencias se observaron en la integración de su tasa de crecimiento y la longitud asintótica esperada de las curvas de crecimiento de estas cohortes, parámetros que fueron establecidos a través del índice de desempeño del crecimiento Φ'. Este índice mostró comportamientos diferentes para cada cohorte, que claramente fue afectado por el momento en que se realizó la siembra y las condiciones ambientales presentes durante su cultivo. Durante el periodo de surgencia costera, se desarrollaron las condiciones más favorables debido a las bajas temperaturas y alta disponibilidad de alimento, y las menos favorables fueron en el período de estratificación de la columna debido a las mayores temperaturas y baja disponibilidad de alimento. La temperatura es uno de los factores fundamentales que influyen en las tasas fisiológicas, crecimiento y mortalidad de la ostra perlera (Yukihira et al., 2000), debido a que es una importante variable exógena que afecta el funcionamiento fisiológico de los organismos poiquilotermos (Newell & Branch, 1980, Bayne & Newel1, 1983). La relación entre el aumento de la disponibilidad de fitoplancton y el incremento en las tasas de crecimiento ha sido observada en muchos bivalvos cultivados en aguas tropicales como el Golfo de Cariaco (Lodeiros & Himmelman, 1994; Vélez et al., 1995) y la Bahía de Mochima (Mengual et al., 2011), así como en aguas templadas (Bernard, 1983; Bayne & Newell, 1983; Griffiths & Griffiths, 1987; Thompson & MacDonald, 1991). Así, los bajos valores en la tasa de crecimiento de la masa de P. imbricata se registraron de julio a diciembre, periodo con altas temperaturas y baja disponibilidad fitoplanctónica, asociada a una estratificación en la columna de agua, sugiriendo una elevada demanda metabólica causada por las mayores temperaturas. Esta condición no pudo ser compensada por el alimento debido a su escasa disponibilidad, y en consecuencia conlleva a una menor formación de tejidos.

La cohorte CIII con un Φ' = 4,8 mostró un crecimiento de mayor desempeño debido a un prolongado desarrollo en la época de surgencia y por tanto, mayor disponibilidad trófica. La CI con un O '= 4,5 mantuvo un crecimiento intermedio debido a que su desarrollo se efectuó durante el período de estratificación; no obstante, aprovechó el corto periodo de surgencia acontecida al final de su periodo experimental. En contraste, la CII presentó el menor índice (Φ'= 4,1) como consecuencia de un crecimiento relativamente lento debido a que esta cohorte se cultivó durante el periodo de estratificación. Estos resultados concuerdan con los obtenidos por Lodeiros et al. (2002) en poblaciones de cultivo y Marcano et al. (2005) en poblaciones naturales, que obtuvieron un incremento en el crecimiento de los individuos durante el periodo de surgencia costera por el aumento de fitoplancton. Además, Lodeiros & Himmelman (2000) mostraron que la concentración de clor-a fue un buen predictor del crecimiento para la cohorte del pectínido Euvola ziczac, cultivado en pleno periodo de surgencia costera en la misma zona de estudio.

Las tasas de crecimiento de las cohortes de Pinctada imbricata cultivadas en el Golfo de Cariaco resultaron mayores a las de poblaciones naturales del Caribe, como la de Guamachito en la Península de Araya (O = 4,0) y la Guajira Colombiana (Φ'= 3,8) (Urban, 2000; Marcano et al., 2005) e incluso mayores a las reportadas por Verginelli & Prieto (1991) en la población de Pariche (O '= 4,0), Golfo de Cariaco. Estos resultados sugieren que las condiciones presentes en el cultivo suspendido son más favorables para el crecimiento de P. imbricata que las disponibles en condiciones naturales. Esta afirmación coincide con los resultados mostrados por Lodeiros et al. (2002) quienes señalaron un mayor crecimiento de P. imbricata en cultivo suspendido que en el fondo marino.

Algunas de las disminuciones observadas en la masa de CII fueron particularmente evidentes en el resto de tejidos y en el músculo, sobre todo entre agosto-septiembre y noviembre-diciembre. Aunque en el diseño experimental no se consideró la condición reproductiva de los individuos, probablemente las variaciones observadas estuvieron relacionadas con la transferencia de reservas energéticas desde los tejidos somáticos a la producción de tejido reproductivo. Esta interpretación se basa en los resultados de Villalba (1995), que señala en el mismo periodo del año, una caída en la masa del tejido somático de P. imbricata y un incremento del tejido reproductivo, sugiriendo la transferencia de energía desde el tejido somático a la gónada, para maximizar el esfuerzo reproductivo de la especie, durante un periodo de escasa disponibilidad trófica. El gasto energético en la actividad reproductiva, las altas temperaturas que afectarían la tasa metabólica de los individuos cultivados y la relativa escasez de alimento fitoplanctónico observado durante este periodo (agosto-noviembre), explican el escaso incremento observado en los diferentes parámetros biométricos de P. imbricata.

En general, las mortalidades observadas en las diferentes cohortes se podrían atribuir, en su casi totalidad, a la depredación causada por los gasterópodos de la familia Rannellidae. Esta afirmación se basa en que solo se observaron ejemplares de Cymatium spp. en las cestas de cultivo. El gasterópodo Thais haemastoma floridana (Conrad, 1837) también ha sido observado en las cestas de cultivo en aguas del Mar Caribe, atribuyéndole mortalidades importantes (Brown & Richardson, 1988). Sin embargo, esta especie no se observó en ninguna de las cohortes estudiadas, al igual que otros invertebrados marinos, como algunos decápodos depredadores de los géneros Mythrax sp. y Pilumnus sp. (Freites et al., 2000), pero se diferencian en su acción de Cymatium porque quiebran las conchas de los bivalvos, y esto tampoco se observó en los ejemplares muertos de P. imbricata. Los gasterópodos de la familia Ranellidae, entre los cuales se encuentra el género Cymatium, representa una de las principales amenazas para el cultivo de moluscos bivalvos en el Mar Caribe, al ejercer una acción depredadora en los juveniles bajo cultivo (Freites et al., 2000; Lodeiros & Freites, 2008).

En este sentido, los organismos de las cohortes CI y CII registraron los menores porcentajes de supervivencia (58 y 71% respectivamente), siendo relacionados con la presencia de Cymatium spp. En el caso de la cohorte CI, este depredador invadió las cestas de cultivo durante el inicio del periodo de surgencia afectando su supervivencia. Malavé et al. (2012a) en su estudio del reclutamiento del gasterópodo en las cestas de cultivo, obtuvo reclutas durante casi todo el año, con mayor abundancia durante el periodo de surgencia costera de febrero a julio.

En CII, el número de Cymatium spp. registrados en las cestas no fue tan elevado, pero sí suficiente como para causar mortalidades en las ostras, que probablemente se encontraban estresadas por la baja disponibilidad trófica y altas temperaturas. Freites et al. (2000) mostraron una tasa de depredación >90% en juveniles del pectínido E. ziczac ocasionada por solo 1 Cymatium/cesta. Esta alta tasa se debe al método de ataque que desarrollan estos gasterópodos, que consiste en la proyección de la probóscide que inocula una toxina que mata al bivalvo de manera casi inmediata, sin necesidad de perder tiempo en la perforación de la concha observada en otras especies de gasterópodos depredadores de bivalvos, Esta habilidad convierte a las especies de Cymatium en eficientes depredadores (Freites et al., 2000).

Contrariamente, los organismos de la cohorte CIII mostraron los porcentajes mayores de supervivencia a lo largo de todo el periodo de cultivo (98%), a pesar de la presencia de los Cymatium spp. en las cestas. Esto se atribuiría a una mayor cantidad de organismos incrustantes, tales como otras especies de bivalvos o invertebrados, que también son presas de estos depredadores y que probablemente pudieron satisfacer las demandas del depredador, disminuyendo así su efecto sobre las ostras de cultivo.

Otro factor que puede influir negativamente en el crecimiento y supervivencia de las ostras perleras en cultivos suspendidos son los epibiontes fijados a la concha (Alagarswami & Chellam, 1976; Mohammad 1976; Taylor et al., 1997). Según Scardino et al. (2003), P. imbricata mostró niveles de incrustantes relativamente altos bajo en condiciones de cultivo y además, su densidad se correlacionó positivamente con la edad de la concha. Estos epibiontes, como moluscos bivalvos, balanos, ascidias, briozoarios, esponjas y algunas especies de poliquetos forman verdaderas comunidades sobre las conchas y superficies de las cestas de cultivo. La mayoría son filtradores y pueden competir por partículas suspendidas con los bivalvos cultivados (Claereboudt et al., 1994). Además, los epibiones de las conchas de algunos bivalvos marinos como los pectínidos, pueden interferir con su funcionamiento vital (por ejemplo, la correcta apertura y cierre de las valvas y una tasa de filtración reducida) y en consecuencia, afectar su crecimiento (Lodeiros & Himmelman, 1996). En este estudio, los epibiontes de las conchas de P. imbricata aumentaron progresivamente en los períodos de cultivo de las cohortes CI y CIII, coincidiendo con los meses de mayor biomasa fitoplanctónica y surgencia. Sin embargo, los epibiontes no parecen haber afectado al crecimiento y sobrevivencia de los individuos de estas cohortes, que presentaron el mayor crecimiento y menor mortalidad, a pesar de la gran cantidad de epibiontes. Según Lodeiros (2002) la fijación o disposición vertical de P. imbricata, impide el efecto negativo de los epibiontes por causa del peso, a diferencia de otros organismos de disposición horizontal, como el pectínido Euvola ziczac.

Los resultados del análisis de regresión múltiple confirman la influencia de los parámetros ambientales sobre el crecimiento de P. imbricata bajo condiciones de cultivo, particularmente la disponibilidad de alimento (clorofila-a y seston total), ya que fue la variable común en los modelos predictivos. La concentración de oxígeno disuelto y la salinidad mantuvieron escasa variación: 3-8 mg L-1 y 34-38, respectivamente. Estas concentraciones se encuentran dentro del intervalo fisiológico normal donde se desarrollan los moluscos bivalvos (Bernard, 1983; Griffiths & Griffiths, 1987; Segnini, 2003, O'Connor & Lawler, 2004), por lo tanto, esto explicaría su falta de participación significativa en la explicación de la varianza observada en las variables biométricas.

Las tres cohortes estudiadas alcanzaron tallas similares de la concha y estuvieron comprendidas entre 49 y 50 mm. De éstas cabe destacar la cohorte CIII porque los individuos de P. imbricata solo necesitaron en la práctica 5 meses para alcanzar 49,1 mm de longitud. Esta tasa de crecimiento se puede considerar elevada si se considera que la CI y CII, tardaron entre 7 y 8 meses para alcanzar una talla similar. Estos resultados son similares a los determinados por Lodeiros et al. (2002) en esta misma especie, que registraron tallas máximas de 55 mm de longitud dorso-ventral de la concha, en 8 meses de cultivo suspendido (junio 1998-febrero 1999). En contraste, Márquez et al. (2011) encontraron que en la Bahía de Mochima, Estado Sucre, Venezuela, los ejemplares de P. imbricata no alcanzaron tallas comerciales de 50 mm en 7 meses de cultivo, hecho que fue asociado a la baja disponibilidad trófica.

Los resultados muestran que las cohortes de P. imbricata en cultivo suspendido estuvieron influenciadas por la variabilidad de los parámetros ambientales del Golfo de Cariaco, mostrando un mayor o menor crecimiento en las épocas de surgencia o relajación, respectivamente. Esto evidencia que este periodo caracterizado por una alta disponibilidad de alimento fitoplanctónico y bajas temperaturas es el más adecuado para el cultivo de esta especie.

AGRADECIMIENTOS

El estudio fue financiado por el Fondo Nacional de Ciencia Tecnología e Innovación (FONACIT) de Venezuela a través del programa Misión Ciencia y el proyecto UDO-FONACIT 2011000344. Parte de la participación de C. Lodeiros se realizó durante su vinculación al Centro Nacional de Acuicultura e Investigaciones Marinas de la Escuela Superior Politecnica del Litoral, a través del Proyecto Prometo de la Secretaría de Educación Superior, Ciencia, Tecnología e Innovación de Ecuador.

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Received: 9 March 2013; Accepted: 23 November 2015.

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