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Latin american journal of aquatic research

versión On-line ISSN 0718-560X

Lat. Am. J. Aquat. Res. vol.45 no.4 Valparaíso  2017

http://dx.doi.org/10.3856/vol45-issue4-fulltext-10 

Research Articles

Variaciones espacio-temporales de la estructura comunitaria de endoparásitos en peces intermareales de Chile central: descriptores parasitológicos, composición de especies y anidamiento

Spatial and temporal variation of the endoparasite community structure of intertidal fishes in central Chile: parasitological descriptors, species composition and nestedness

Pilar Aparicio-Rizzo1 

Gabriela Muñoz1 

1Facultad de Ciencias del Mar y Recursos Naturales, Universidad de Valparaíso, Viña del Mar, Chile

RESUMEN

La estructura comunitaria de parásitos en peces de Chile ha sido poco abordada a través del tiempo y el espacio, impidiendo conocer los patrones de variaciones espacio-temporales. En este trabajo se estudia si la comunidad de endoparásitos de tres peces del intermareal de Chile central difiere entre localidades y años de muestreo, mediante descriptores parasitológicos, composición de especies y anidamiento. Se recolectaron 954 peces de tres especies, Helcogrammoides chilensis, Gobiesox marmoratus y Scartichthys viridis en pozas intermareales ubicadas en lugares cercanos a las bahías de Valparaíso (~32°45'S, 33°30'S) y de Concepción (~36°28'S, 36°41'S), durante 2013 y 2014. Las comunidades parasitarias fueron analizadas y comparadas por especie de hospedero, entre los rangos espaciales (localidades) y temporales (años). Los resultados muestran diferencias no significativas en los descriptores de abundancia, riqueza y diversidad entre localidades en los tres hospederos. Sin embargo, se observaron diferencias de estos descriptores entre años en la Bahía de Valparaíso para H. chilensis y G. marmoratus. La similitud de la composición parasitaria fue baja en cada especie hospedera al comparar entre años y localidades. Las infracomunidades de endoparásitos de S. viridis presentaron un patrón anidado en el tiempo y el espacio, a diferencia de G. marmoratus que presentó un patrón azaroso. En consecuencia, las escalas espacio-temporales son factores influyentes en la estructura de la comunidad de endoparásitos, pero su influencia difiere entre los hospederos. La repetitividad parece estar asociada a la especie de pez y las características agregadas de las comunidades de sus parásitos. Estos resultados indican que otros factores, ambientales y/o ecológicos, pueden influir en su estructura comunitaria.

Palabras clave: endoparásitos; estructura comunitaria; variaciones espacio-temporales; Chile

ABSTRACT

The parasite community structure in fish species of Chile have scarcely been analysed through time and locations, making it difficult to understand the spatio-temporal variation patterns. In this study, we investigated whether the endoparasitic community of three intertidal fishes in central Chile exhibited spatial or temporal changes. We collected a total of 954 individuals of Helcogrammoides chilensis, Gobiesox marmoratus and Scartichthys viridis in the intertidal rocky zone in localities close to the bays of Valparaíso (~32°45'S, 33°30'S) and of Concepción (~36°28'S, 36°41'S), during in 2013 and 2014. We analized the endoparasite community for each host according to their numerical descriptors, species composition and nestedness, comparing these communities as a function of both space and time. The average richness, abundance and diversity of the parasite infracommunity did not exhibit significant difference between localities (Valparaíso vs Concepción) for any of the host species. Only the parasitological descriptors of H. chilensis and G. marmoratus showed significant difference between years for Valparaíso. Similarity of parasite composition of each host species was low between years and geographical localities. The endoparasite infracommunity of S. viridis exhibited a nestedness pattern over time and space, unlike G. marmoratus that showed a random pattern over time and space. We concluded that spatio-temporal scales seem to be important factors for endoparasite community organization, but they affect different host species differently. The repeatability seems to be associated with the host species biology and the aggregate characteristics of the parasitic communities. However, our results suggest that other factors, such as environmental and/or ecological features, could impact on the community structure of parasites.

Keywords: endoparasite; community structure; spatio-temporal variation; central Chile

INTRODUCCIÓN

Las comunidades de parásitos son sistemas complejos que suelen estar afectadas por múltiples factores. Diversos estudios han demostrado que tanto las condiciones ambientales del entorno como las propias características del hospedero son determinantes en los procesos de colonización y extinción parasitaria. Estos factores pueden llegar a modelar la comunidad de parásitos, dando como resultado patrones con variaciones espacio-temporales en la estructura de la comunidad (Rohde et al., 1998; Zander et al., 1999; Timi & Poulin, 2003; Vidal-Martínez & Poulin, 2003; González & Poulin, 2005; Poulin, 2007).

Los cambios ambientales son normalmente cíclicos (mensuales, estacionales y anuales) y se puede relacionar con las variaciones temporales de las comunidades parasitarias de diferentes especies hospederas. Sin embargo, algunos cambios son puntuales y menos predecibles (e.g., modificación y destrucción del hábitat, cambios en las características físicas y químicas del entorno por contaminación, eventos meteorológicos atípicos), aunque igualmente podrían afectar la estructura de las comunidades. Estudios previos han mostrado que los peces costeros presentan comunidades estables entre años consecutivos (Balboa & George-Nascimento, 1998; Díaz & George-Nascimento, 2002; Muñoz & Cortés, 2009), pero con variación a escala estacional (Muñoz & Delorme, 2011; Muñoz & Randhawa, 2011), relacionado con los efectos del clima, la época de reproducción y el reclutamiento de los peces en la zona rocosa costera.

A su vez, los hospederos habitan en diferentes lugares con características físicas y químicas distintas, lo cual contribuye a las variaciones espaciales. La distancia geográfica entre las localidades de muestreo de una misma especie hospedera contribuye al grado de similitud de la composición de sus especies parásitas (Poulin & Morand, 1999). Dicha similitud disminuye exponencialmente conforme aumenta la distancia geográfica entre los hábitats de los hospederos (Fellis et al., 2003; Poulin, 2003; Oliva & González, 2005; Thieltges et al., 2009; Poulin et al., 2011). Es decir, la composición de las comunidades de parásitos será más similar en aquellos grupos de hospederos provenientes de lugares cercanos entre sí y con características físicas y químicas similares, que aquellas obtenidas de hospederos de lugares más alejados.

Son diversos los trabajos que han estudiado la persistencia espacial o temporal en las infracomunidades de parásitos a través de la evaluación de la similitud en la composición de especies, la diversidad u otros índices comunitarios (Balboa & George-Nascimento, 1998; Díaz & George-Nascimento, 2002; Timi & Poulin, 2003; González & Poulin, 2005). Varios estudios han abordado la organización y existencia de estructura en las comunidades de parásitos y los factores que influyen en ella, mediante el uso de modelos basados en patrones nulos, siendo el índice de anidamiento uno de los modelos más empleados (Poulin, 1996, 1998, 2001; Rohde et al., 1998; Poulin & Valtonen, 2002; González & Poulin, 2005). Entre las ventajas del uso de los modelos de anidamiento destaca el hecho de que permiten considerar a cada hospedero de la misma especie como hábitats similares en tiempo y espacio (Poulin, 2007), constituyendo una útil herramienta para indagar sobre los posibles factores y mecanismos que pueden estar estructurando la comunidad, al permitir relacionar la organización de la comunidad con características biológicas de los parásitos y los hospederos (Patterson, 1984; Worthen, 1996; McQuaid & Britton, 2013; Aparicio-Rizzo & Muñoz, 2015), así como con factores geográficos y ambientales (Wright et al., 1998; Timi & Poulin, 2003; González & Poulin, 2005).

Sin embargo los estudios sobre la repetitividad, en el tiempo y espacio, de la composición y propiedades agregadas de las infracomunidades junto con la organización de la comunidad son más bien escasos y muestran resultados muy variables, y hasta contradictorios, siendo difícil dilucidar los procesos implicados en ellos (Poulin & Valtonen, 2002; Timi & Poulin, 2003; Vidal-Martínez & Poulin, 2003; González & Poulin, 2005). De este modo, se debe considerar que la existencia de estructura en la comunidad de parásitos de un determinado hospedero puede ser una característica de la comunidad con cambios en el tiempo y espacio, pero no intrínseca a la especie hospedera analizada.

En este estudio se analizan los descriptores parasitológicos, la composición de especies y la estructura de las infra-comunidades de endoparásitos en tres especies de peces, con escasa capacidad de desplazamiento, residentes en el intermareal rocoso en Chile central (Helcogrammoides chilensis, Gobiesox marmoratus y Scartichthys viridis), presentes en distintas localidades y analizadas en años consecutivos, buscando: 1) averiguar si los descriptores parasitológicos de riqueza, prevalencia, diversidad y abundancia junto con la composición de las infracomunidades, se mantienen en el tiempo y espacio; y 2) examinar la existencia y repetitividad de la estructura de la comunidad y su variación entre poblaciones del mismo hospedero, en el tiempo y espacio.

MATERIALES Y MÉTODOS

Se recolectaron 954 peces de tres especies del intermareal rocoso de Chile, capturados en zonas cercanas a la Bahía de Valparaíso (32°45'-33°30'S) y a la Bahía de Concepción (36°28'-36°41'S), denominadas de aquí en adelante como localidad de Valparaíso y Concepción, respectivamente. Las capturas se realizaron en 2013 y 2014, en el periodo agosto-diciembre (invierno tardío-primavera) durante la bajamar, aplicando anestésico BZ-20 directamente en las pozas, diluido en agua de mar, para adormecer a los peces. Los peces fueron extraídos, uno a uno, con redes de acuario de copa cuadrada y malla de 1 mm de abertura y eutanasiados con sobredosis del anestésico, siguiendo los protocolos establecidos por el Comité de Bioética de la Universidad de Valparaíso, referente a los aspectos éticos en el manejo de animales. Cada espécimen fue introducido en una bolsa de plástico y trasladado al laboratorio, donde se almacenaron y congelaron a −10°C hasta el momento de su disección.

Para el procesamiento de las muestras, cada individuo fue descongelado, identificado a nivel de especie, mediante descripciones morfológicas y claves taxonómicas (Mann, 1954; Chirichigno, 1974); y clasificados en función de la localidad y el año en que fueron recolectados. En total, se obtuvo 480 especímenes de Helcogrammoides chilensis (Tripterygiidae), 154 de Gobiesox marmoratus (Gobiesocidae) y 320 de Scartichthys viridis (Blenniidae). Cada espécimen fue medido en su longitud total (LT, cm) y diseccionado para recolectar sus parásitos.

Los parásitos se extrajeron del tracto digestivo, órganos internos y musculatura del hospedero, luego fijados en formalina al 10% y almacenados en frascos plásticos. La identificación y clasificación taxonómica de los parásitos se realizó siguiendo la literatura especializada indicada por Muñoz & Cortés (2009), complementada con literatura reciente (Muñoz, 2010; Oliva et al., 2015; Muñoz et al., 2017).

Para el estudio de las infracomunidades de parásitos se establecieron grupos en las muestras de peces en función del tiempo (2013-2014) y espacio en las localidades de Valparaíso (Val) y de Concepción (Con), obteniendo un total de cuatro grupos de estudio por especie hospedera; dos en el tiempo y dos en el espacio. Los grupos establecidos se compararon entre años en cada una de las localidades para analizar la variación temporal, y entre localidades por cada año de muestreo para analizar la variación espacial. La muestra de H. chilensis de Concepción fue escasa y sin individuos recolectados durante 2014 en esa localidad por lo que, para esta especie, no se realizaron comparaciones entre años de sus endoparásitos.

Para cada infracomunidad de parásitos, se consideró la riqueza, abundancia e intensidad (Bush et al., 1997), la diversidad mediante el índice de Brillouin y la dominancia con el índice de Simpson (Magurran, 1988). Posteriormente, se determinó si los datos presentaban distribución normal, en el tiempo y espacio, con la prueba de Shapiro-Wilk (W). Dado que la mayoría de los descriptores de parásitos no se ajustaron a la normalidad se utilizaron pruebas no paramétricas. La longitud total de los peces no tuvo distribución normal y para la comparación de esta variable, entre años y localidades, también se utilizó estadística no paramétrica.

Para cada grupo de peces categorizados por año y localidad de muestreo, se calculó el promedio de cada uno de los descriptores para compararlos con la prueba de Mann-Whitney (Zar, 1996), en tiempo y espacio. Se adicionó el cálculo de prevalencia total de parásitos por cada grupo de peces. Este descriptor fue comparado mediante tablas de contingencia de 2×2, usando el estadígrafo Chi-cuadrado (χ2) (Zar, 1996), entre años y localidades.

Así mismo, se aplicó el método de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS), junto con un análisis multivariante de la varianza por permutaciones (Permanova), mediante el índice de Mahalanobis, empleando matrices de abundancia de las especies de endoparásitos para cada una de las infracomunidades establecidas, para detectar variaciones temporales y espaciales en la composición de especies de la comunidad de endoparásitos. También se calculó el índice de Jaccard, con matrices de presencia-ausencia de las especies parásitas, para determinar la similitud en la composición comunitaria entre localidades y años de muestreo.

Finalmente, para el estudio de la organización de la comunidad, y su repetitividad, se realizó un análisis de anidamiento mediante el modelo NTCP (Nestedness Temperature Calculator Program), en función de la riqueza de especies (Patterson & Atmar, 1986; Atmar & Patterson, 1993); obteniendo resultados de temperatura T (i.e., anidamiento), observados y simulados, bajo condiciones de equiprobabilidad y corrección de Montecarlo luego de aplicar 1000 iteraciones. El índice T indica un patrón anidado o azaroso si su valor se aproxima a 0 o 100, respectivamente. La probabilidad estadística del patrón observado se obtuvo mediante la proporción entre los valores de temperatura simulados (T) que fueron iguales o inferiores a los valores de T observados y el número de iteraciones aplicadas.

RESULTADOS

Se detectaron diferencias significativas en la longitud corporal total (LT) entre los años de muestreo comparados en cada una de las localidades de estudio para las tres especies de hospederos analizadas (Prueba de Mann-Whitney, P < 0,05). Sin embargo al comparar entre localidades, separando los años muestreados, solo G. marmoratus presentó diferencias entre las mismas (mayores LT en Concepción) en cada año muestreado y entre años (mayor LT en el 2014) en cada una de las localidades (Tabla 1).

Tabla 1 Longitud corporal total (LT) y desviación estándar (DE) de las tres especies de peces de Chile central y resultados de Mann-Whitney (P: probabilidad estadística) de comparaciones entre localidades para cada uno de los años analizados (2013 y 2014) y entre años en cada localidad analizada, Valparaíso (Val) y Concepción (Con). *P < 0,05 diferencia significativa. 

Hospedero Factor LT ± DE (cm) Comparaciones P Factor LT ± DE (cm) Comparaciones P
H. chilensis 2013 Val 3,78 ± 0,96 Val vs Con <0,01* Val 2013 3,78 ± 0,96 2013 vs 2014 <0,01*
Con 5,39 ± 1,10 2014 3,55 ± 0,94
2014 Val 3,55 ± 0,94 Val vs Con - Con 2013 5,39 ± 1,10 2013 vs 2014 -
Con - 2014 -
G. marmoratus 2013 Val 3,79 ± 2,61 Val vs Con 0,01* Val 2013 3,79 ± 2,61 2013 vs 2014 0,035*
Con 4,97 ± 1,77 2014 5.39 ± 3,92
2014 Val 5,39 ± 3,92 Val vs Con <0,01* Con 2013 4,97 ± 1,77 2013 vs 2014 <0,01*
Con 7,00 ± 1,63 2014 7,00 ± 1,63
S. viridis 2013 Val 10,18 ± 3,74 Val vs Con 0,31 Val 2013 10,18 ± 3,74 2013 vs 2014 <0,01*
Con 11,90 ± 4,93 2014 8,85 ± 4,00
2014 Val 8,85 ± 4,00 Val vs Con 0,08 Con 2013 11,90 ± 4,93 2013 vs 2014 0,52
Con 10,79 ± 5,14 2014 10,79 ± 5,14

La LT de H. chilensis fue mayor en la localidad de Concepción en 2013, mientras que S. viridis fue bastante constante en su tamaño corporal entre años y localidades, salvo en la muestra de Valparaíso del 2013, donde su LT fue mayor que en 2014 (Tabla 1).

De las tres especies de peces, se recopiló un total de 1116 endoparásitos correspondientes a 20 taxa, distribuidos en los siguientes phyla: Platyhelminthes (Digenea y Eucestoda), Acanthocephala y Nematoda. En Scartichthys viridis se recolectaron 536 parásitos correspondientes a 14 taxa, en Helcogrammoides chilensis 518 parásitos a 10 taxa y en Gobiesox marmoratus 62 parásitos a 8 taxa (Anexos 1 y 2).

La prevalencia total de parásitos en H. chilensis presentó diferencias temporales en Valparaíso entre 2013 y 2014, siendo considerablemente mayor en la muestra de 2014. El mismo resultado se observó en G. marmoratus que mostró una prevalencia significativamente mayor en 2014 en Valparaíso. Por su parte, S. viridis no presentó diferencias significativas en la prevalencia ni en el tiempo ni en el espacio (Tabla 2). Ninguno de los tres hospederos presentó diferencias significativas entre los años de muestreo en Concepción, así como tampoco al comparar entre las localidades durante 2013 ni en 2014 (Tabla 2).

Tabla 2 Peces totales muestreados (n), y prevalencia de parásitos (%), obtenidos durante el 2013 y 2014, en Valparaíso (Val) y Concepción (Con), para tres especies de peces de Chile central. *P < 0,05 diferencia significativa. 

Hospedero Factor n % χ2 P Factor n % χ2 P
H. chilensis 2013 Val 163 7,4 0,71 0,4 Val 2013 163 7,4 79,7 <0,01*
Con 9 0 2014 308 48,4
2014 Val 308 48,4 - - Con 2013 9 0 - -
Con - - 2014 - -
G. marmoratus 2013 Val 14 0 2,85 0,09 Val 2013 14 0 5,81 0,02*
Con 63 17,5 2014 31 32,3
2014 Val 31 32,3 0,001 0,97 Con 2013 63 17,5 3,36 0,07
Con 46 32,6 2014 46 32,6
S. viridis 2013 Val 134 43,3 0,46 0,5 Val 2013 134 43,3 0,88 0,35
Con 25 36 2014 143 37,8
2014 Val 143 37,8 1,01 0,3 Con 2013 25 36 0,84 0,36
Con 18 50 2014 18 50

Los promedios de riqueza, abundancia, diversidad y dominancia de parásitos, no mostraron diferencias significativas entre las localidades de estudio durante los años analizados (2013 y 2014) en las tres especies hospederas (Tabla 3). Sin embargo, entre años en Valparaíso hubo diferencias significativas en los promedios de riqueza, abundancia y diversidad de parásitos en H. chilensis, así como en la riqueza promedio y abundancia en G. marmoratus (Tabla 3). Mientras que para S. viridis solo la dominancia de parásitos difirió entre años en Valparaíso (Tabla 3).

Tabla 3 Descriptores infracomunitarios de endoparásitos (riqueza promedio, abundancia, intensidad, diversidad y dominancia) y resultados comparativos mediante la prueba de Mann-Whitney (P: probabilidad estadística) entre localidades para cada uno de los años analizados (2013 y 2014) y entre años en cada una de las localidades estudiadas (Val y Con) para tres especies de peces de Chile central. *P < 0,05 diferencia significativa, **Una única especie de endoparásito en el total de individuos analizados. 

Hospedero Factor Riqueza promedio P Abundancia promedio P Intensidad promedio Diversidad (Brillouin) P Dominancia (Simpson) P
H. chilensis 2013 Val 0,08 0,40 0,12 0,40 1,6 0,002 0,83 0,055 -
Con 0 0 0 0 -
2014 Val 0,61 - 1,62 - 3,35 0,05 - 0,13 -
Con - - - 0 -
Val 2013 0,08 <0,01* 0,12 <0,01* 1,6 0,002 <0,01* 0,055 0,18
2014 0,61 1,62 3,35 0,046 0,13
G. marmoratus 2013 Val 0 0,1 0 0,1 0 0 0,52 - 0,65
Con 0,24 0,33 1,91 0,02 0,14
2014 Val 0,32 0,93 0,68 0,68 2,1 0** 0,43 0** 0,46
Con 0,35 0,43 1,33 0,008 0,07
Val 2013 0 0,02* 0 0,02* 0 0 1 - 1
2014 0,32 0,68 2,1 0** 0**
Con 2013 0,24 0,08 0,33 0,09 1,91 0,02 0,75 0,14 0,45
2014 0,35 0,43 1,33 0,008 0,07
S. viridis 2013 Val 0,54 0,40 1,16 0,82 2,69 0,041 0,31 0,15 0,37
Con 0,40 3,36 9,33 0,014 0,056
2014 Val 0,59 0,69 1,54 0,52 4,09 0,075 0,19 0,28 0,07
Con 0,55 4,17 8,33 0,020 0,074
Val 2013 0,53 0,81 1,16 0,87 2,69 0,041 0,06 0,15 <0,01*
2014 0,59 1,54 4,09 0,075 0,28
Con 2013 0,40 0,38 3,36 0,73 9,33 0,014 0,81 0,056 0,42
2014 0,55 4,47 8,33 0,020 0,074

El índice de similitud de Jaccard, basado en la presencia y ausencia de especies parásitas, mostró bajos valores (≤50%) entre localidades y entre años para cada especie hospedera. El máximo de similitud fue de 50% en G. marmoratus entre los años de muestreo (Tabla 4). A su vez, los resultados del modelo nMDS, aplicado a las abundancias infrapoblaciones de endoparásitos, mostraron que entre los años y localidades de estudio, la similitud entre las comunidades de endoparásitos fue débil en los hospederos H. chilensis y S. viridis, con valores próximos al criterio umbral de “stress” (0,2) (Fig. 1).

Figura 1 nMDS de la comunidad de endoparásitos de tres especies de peces intermareales en el tiempo (2013 y 2014) y espacio, Valparaíso (Val) y Concepción (Con). 

Tabla 4 Resultados del índice de Jaccard y Permanova comparando la comunidad de endoparásitos en tres especies de peces de Chile central entre localidades, Valparaíso (Val) y Concepción (Con), y años (2013 y 2014). 1Índice de Mahalanobis, §P con corrección de Bonferroni, *P < 0,05 diferencia significativa. 

Hospedero Factor Comparaciones Jaccard (%) 1Permanova pseudo-F P§
H. chilensis Años 2013 vs 2014 40 5,57 < 0,01*
Localidades Val vs Con - - -
G. marmoratus Años 2013 vs 2014 50 1,39 0,15
Localidades Val vs Con 12,5 2,35 <0,01*
S. viridis Años 2013 vs 2014 35,7 2,05 <0,01*
Localidades Val vs Con 28,6 2,13 0,02*

Finalmente, para confirmar los resultados obtenidos se aplicó un análisis de Permanova, que mostró diferencias significativas en la comunidad de endoparásitos de H. chilensis y S. viridis tanto entre años como entre localidades, pero no así en la infracomunidad de endoparásitos entre años de muestreo para G. marmoratus, lo cual se complementa con los valores del índice de Jaccard y el resultado del nMDS sobre la similitud en la comunidad parasitaria en el tiempo (Tabla 4, Fig. 1). En resumen se obtuvieron comunidades de endoparásitos poco similares, tanto en función de la riqueza (presencia-ausencia) como de la abundancia, en las tres especies de hospederos estudiadas, aunque en el tiempo solo H. chilensis y S. viridis presentaron diferencias.

Por otra parte, los resultados en G. marmoratus presentaron una mayor similitud en la composición de la comunidad de endoparásitos con valores de stress en un rango de aceptable-pobre (Fig. 1).

La estructura comunitaria de parásitos fue anidada, y por ende predecible, solo en S. viridis, tanto por localidades como por años, lo cual fue definido por la baja T de su estructura que difería significativamente de la T de la organización de las especies parásitas esperadas por azar (Tabla 5). H. chilensis solo presentó estructura predecible en Valparaíso, y en el año 2014, mientras que G. marmoratus tuvo organización azarosa o no anidada de sus infracomunidades, tanto en tiempo como en espacio (Tabla 5).

Tabla 5 Resultados del índice de anidamiento (NTCP) de la comunidad de endoparásitos por hospedero, en Valparaíso (Val) y Concepción (Con) y en los años 2013 y 2014, en tres especies de peces de Chile central. DE: desviación estándar, *P < 0,05 patrón anidado. 

Hospedero Factor Llenado Matriz (%) T Matriz Media ± DE de T estimadas P
H. chilensis Años 2013 27,0 33,18 31,95 ± 13,43 0,50
2014 12,5 4,98 32,99 ± 3,11 <0,01*
Localidades Val 12,4 6,04 32,51 ± 2,92 < 0,01*
Con - - - -
G. marmoratus Años 2013 27,2 33,42 28,21 ± 12,49 0,66
2014 16,6 49,22 21,41 ± 8,48 0,99
Localidades Val - - - -
Con 21,2 66,27 30,01 ± 10,95 1,0
S. viridis Años 2013 20,8 14,95 42,40 ± 6,61 <0,01*
2014 11,5 9,31 28,66 ± 4,0 <0,01*
Localidades Val 10,0 6,57 26,61 ± 2,7 <0,01*
Con 27,7 16,51 35,85 ± 11,62 0,048*

DISCUSIÓN

En este estudio se determinó que los descriptores numéricos de las comunidades de endoparásitos en peces del intermareal rocoso, difieren poco a escala espacial, pero no así la composición de especies, que fue diferente, tanto entre localidades como en años de muestreo. La prevalencia, así como los promedios de abundancia, diversidad y dominancia de la infracomunidad de endoparásitos de los tres peces intermareales aquí analizados, fue similar entre las localidades de Valparaíso y Concepción durante los años de muestreo, a pesar de encontrarse diferencias en LT para Helcogrammoides chilensis y Gobiesox marmoratus.

Estos resultados muestran que a pesar de la baja similitud a nivel de la composición de especies, las infracomunidades de parásitos tienen cierta estabilidad numérica espacial, coincidiendo con resultados encontrados anteriormente en infracomunidades de parásitos de especies de peces costeros en Chile, como Gobiesox marmoratus, Sebastes capensis y Scartichthys viridis (Pardo-Gandarillas et al., 2004; González & Poulin, 2005; Flores & George-Nascimento, 2009), lo que estaría influenciado por la masa corporal del hospedero, según la cual podría albergar una determinada cantidad de parásitos, independiente de la composición taxonómica (George-Nascimento et al., 2004).

Sin embargo, entre 2013 y 2014, dos de los hospederos estudiados, Helcogrammoides chilensis y Gobiesox marmoratus, mostraron diferencias en la composición de especies parásitas y en los descriptores parasitológicos de riqueza, abundancia y prevalencia en Valparaíso. En el caso de Gobiesox marmoratus solo se registraron individuos parasitados en Valparaíso en 2014 y con una sola especie parásita en todos los hospederos parasitados lo que claramente influye en los resultados. La LT de H. chilensis y de G. marmoratus fue diferente entre los años y localidades de muestreo, lo cual puede afectar los resultados numéricos y de composición parasitaria, como ha sido demostrado en otros estudios (e.g., Muñoz & Delorme, 2011). Contrariamente, a pesar de que S. viridis tenía diferencias en composición parasitara en el tiempo y espacio, no mostró diferencias en los descriptores parasitológicos, así como tampoco en la LT de los individuos muestreados. Por lo tanto, las diferencias en composición parasitara no necesariamente implican cambios en los descriptores numéricos de parásitos. Ambos resultados presentarían patrones que responden a distintos factores moduladores, como por ejemplo, presencia y tamaño de especies hospederas y su estado inmunológico, además de condiciones del ambiente, los cuales en conjunto afectan las dinámicas de infección y permanencia de los parásitos en sus hospederos, influyendo finalmente en la estructura comunitaria de parásitos (Martínez & Merino, 2011).

En general, la comunidad de endoparásitos de los tres hospederos mostró baja similitud, especialmente entre localidades. Las diferencias a escala espacial son comunes y han sido previamente descritas en trabajos donde las poblaciones de muestreo se sitúan en áreas geográficamente distantes (Díaz & George-Nascimento, 2002; Timi & Poulin, 2003; González & Poulin, 2005), ya que muchas localidades se caracterizan por tener algunas especies parásitas particulares, debido a que los parásitos tienen su propia distribución geográfica. Por lo tanto, las diferencias espaciales de las comunidades de parásitos se dan en hospederos que no nadan largas distancias y su hábitat, por tanto, es restringido. En el presente estudio, Valparaíso y Concepción están a más de 600 km de distancia lineal, por lo que no es extraño que la comunidad de parásitos cambie entre peces provenientes de ambas localidades.

Un ejemplo de la diferencia en la comunidad de especies parásitas en hospederos distantes geográficamente se encuentra en el pez costero Sebastes capensis, cuyas comunidades de parásitos entre una muestra del norte (Antofagasta, ~23°S) y otra del centro-norte de Chile (Coquimbo, ~29°S) fueron muy diferentes, lo que es influenciado de manera directa por el hecho de que el pez habita en refugios rocosos teniendo baja migración entre localidades (Oliva & González, 2004). Así mismo, otros factores como diferencias en la temperatura a lo largo de Chile, la dieta del hospedero, o el uso del hábitat pueden influir en la composición de especies (Granath & Esch, 1983; Marcogliese & Esch, 1989; Zander et al., 1999; Zander, 2003; Poulin, 2007).

Finalmente la estructura de la comunidad de endoparásitos de las tres especies hospederas mostró resultados variados. En G. marmoratus, la comunidad de endoparásitos presentó un patrón azaroso tanto entre localidades como años, y pocas diferencias en sus propiedades agregadas (sólo entre años para Valparaíso). Esta especie de pez se caracteriza por tener baja riqueza y prevalencia, además de baja diversidad parasítica (Pardo-Gandarillas et al., 2004; Muñoz, 2014; este estudio), los cuales implicarían patrones azarosos en la distribución de especies. Por su parte S. viridis presentó un caso opuesto, siendo la única especie que mostró consistencia respecto a la estructura de la infracomunidad parasitaria presentando un patrón anidado en el tiempo y espacio, y baja variabilidad en los descriptores. En esta especie de pez se ha detectado que los patrones anidados de sus parásitos son además independientes de su tamaño corporal (Aparicio-Rizzo & Muñoz, 2015). Las características biológicas del pez y su estrecha relación con los parásitos conducen a un ordenamiento anidado. S. viridis presenta distribución espacial y temporal predecible (Hernández-Miranda & Ojeda, 2006), consumo de alimento constante y definido (93% algas y 7% invertebrados; Muñoz & Ojeda, 1998) y poca movilidad costera (P. Ojeda, com. pers.); junto con el hecho de que la mayoría de sus endoparásitos son altamente específicos. Todo ello contribuye a que el patrón de ordenamiento de parásitos en esta especie sea predecible y repetitivo; a diferencia de otros estudios en que las comunidades azarosas de parásitos puede deberse a cambios ambientales en el hábitat (Timi & Poulin, 2003) o al tamaño corporal del hospedero (Vidal-Martínez & Poulin, 2003), que son factores que en el caso de S. viridis no aplican.

Algunos trabajos previos han indicado la prevalencia como un buen predictor del anidamiento (Rohde et al., 1998; Timi & Poulin, 2003) ya que valores bajos de la misma se relacionan con comunidades azarosas o no estructuradas (Poulin & Guégan, 2000; Poulin & Valtonen, 2002). De hecho, las especies de peces analizadas en este estudio que tuvieron comunidades de parásitos anidadas presentaban al menos una especie parásita con prevalencias sobre el 15% (Anexos 12), independiente de la composición de especies parásitas y de la variabilidad de los descriptores numéricos. De modo que el patrón de la estructura comunitaria sería dependiente de la entrada y permanencia de algunas especies parásitas en el hospedero, estando posiblemente sujeto a la frecuencia de las presas ingeridas que transmiten esos parásitos, junto con la viabilidad y longevidad de los parásitos, lo que resultaría en prevalencias relativamente altas dando un patrón comunitario de parásitos predecible. Desafortunadamente, en Chile poco se sabe de las dinámicas poblacionales de parásitos. Por otro lado, las conductas del hospedero, tales como la variabilidad de su dieta, y los lugares donde se alimenta y vive también pueden determinar la adquisición de ciertas especies de parásitos. De este modo, la falta de patrones comunitarios de endoparásitos en G. marmoratus podría ser el resultado de una dieta variable y/o poco frecuente. Según Pardo-Gandarillas et al. (2004), el 34% de una muestra analizada tenía contenido estomacal con variadas especies de presa, lo cual parece ser un aspecto recurrente en este hospedero (G. Muñoz, observ. pers.). La adquisición de parásitos por parte de G. marmoratus sería infrecuente, relacionándose directamente con la baja prevalencia de parásitos. Sin embargo, siempre existirán otros factores de tipo estocástico y externos al pez que también pueden influir de manera indirecta en la estructura de las comunidades de parásitos.

En conclusión, cambios a escala espacio-temporal influyen en la organización de la comunidad de endoparásitos y su repetitividad, aunque de modo diferente en función del hospedero. La repetitividad aparece asociada a la biología de cada especie de pez y a la prevalencia de parásitos, pero no a su composición o a la variabilidad numérica de otros descriptores parasitológicos. Un ejemplo de ello es S. viridis donde la prevalencia, que influye en la estructura de la comunidad, se mantuvo similar en el tiempo y espacio así como los descriptores parasitológicos siendo el único hospedero que presentó estructura en la infracomunidad de endoparásitos. Sin embargo, también otros factores, desde biológicos tanto del hospedero como de la especie parásita hasta ambientales, pueden influir en la existencia de estructura en la comunidad de endoparásitos y su repetitividad en el tiempo y espacio. En consecuencia, es necesario efectuar estudios sobre la influencia de los cambios en las variables ambientales sobre la estructura de las comunidades parásitas y su repetitividad en el área de estudio.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece el financiamiento del Proyecto Fondecyt 1130304, otorgado a Mario George-Nascimento.

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Anexo 1 Abundancia promedio y porcentaje de prevalencia (entre paréntesis) de las especies endoparásitas encontradas en tres peces del intermareal rocoso de Chile central; durante 2013 y 2014. *Estado larval, A: Acanthocephala, D: Digenea, E: Eucestoda, N: Nematoda. 

Endoparásitos H. chilensis G. marmoratus S. viridis
2013 2014 2013 2014 2013 2014
Acanthocolpidae gen. sp. (D) 0.02(0.3)
Lecithaster macrocotyle (D) 0.08(5.2) 0.07(5.8) 0.13(7.8) 0.32(18.2) 0.07(3.1)
Helicomitrina labrisomi (D) <0.01(0.3) 0.04(2.6) 0.09(6.5) 0.01(1.2)
Hemipera cribbi (D) 0.01(0.3) 0.03(1.3) 0.05(3.1)
Hemiuridae gen. sp. (D) 0.02(1.2) <0.01(0.6) 0.03(2.6) 0.04(2.6) 0.01(1.3) <0.01(0.6)
Monorchimacradena viridis (D) 0.84(25.2) 0.94(22.4)
Megasolena littoralis (D) 0.36(16.4) 0.47(16.1)
Monascus filliformis (D) 0.24(6.3) 0.01(0.6)
Opecoelidae gen sp. (D) 0.07(3.1)
Protoeces sp. (D) 0.01(1.3) 0.01(1.3)
Digeneo no determinado (D) 0.03(2.6)
Anonchocephallus chilensis (E) <0.01(0.3)
Tetraphyllidea gen. sp. (E)* 0.3(15.6)
Pseudophyllidea gen. sp.1 (E)* <0.01(0.6) 1.2(36) 0.02(0.6)
Pseudophyllidae gen. sp.2 (E)* <0.01(0.6) 0.01(1) 0.02(0.6)
Corynosoma sp. (A) <0.01(0.3) 0.01(1.3) 0.01(1.2)
Hypoechinorhynchus sp. (A) 0.06(5.2)
Anisakis sp. (N) <0.01(0.6)
Pseudodelphis chilensis (N) 0.03(1.3) 0.14(5.6)
Similascarophis chilensis (N) 0.03(1.9)

Anexo 2 Abundancia promedio y porcentaje de prevalencia (entre paréntesis) de las especies endoparásitas encontradas en tres peces del intermareal rocoso de Chile central; en las localidades de Valparaíso (Val) y Concepción (Con). *Estado larval, A: Acanthocephala, D: Digenea, E: Eucestoda, N: Nematoda. 

Endoparásitos H. chilensis G. marmoratus S. viridis
VAL CON VAL CON VAL CON
Acanthocolpidae gen. sp. (D) 0.01(0.2)
Helicomitrina labrisomi (D) <0.01(0.2) 0.09(6.4) 0.01(0.7)
Hemiuridae gen. sp. (D) 0.01(0.8) 0.05(3.7) 0.01(0.7) 0.02(2.3)
Hemipera cribbi (D) <0.01(0.2) 0.02(0.9) 0.03(1.8)
Lecithaster macrocotyle (D) 0.08(5.7) 0.47(22.2) 0.13(9.2) 0.04(1.8)
Monochismacradena viridis (D) 0.47(21.7) 3.60(37.2)
Megasolena littoralis (D) 0.48(18.8)
Monascus filliformis (D) 0.14(4)
Opecoelidae gen. sp. (D) 0.04(1.8)
Protoeces sp. (D) 0.02(1.8)
Digeneo no determinado (D) 0.02(1.8)
Anonchocephallus chilensis (E) <0.01(0.2)
Tetraphyllidea gen. sp. (E)* 0.2(10.2)
Pseudophyllidea gen. sp.1 (E)* 0.8(23.8) 0.01(0.4)
Pseudophyllidae gen. sp.2 (E)* 0.01(0.8) 0.01(0.4)
Corynosoma sp. (A) <0.01(0.2) 0.01(0.9) 0.02(2.3) <0.01(0.4)
Hypoechinorhynchus sp. (A) 0.05(3.7)
Anisakis sp. (N) <0.01(0.4)
Pseudodelphis chilensis (N) 0.05(4.7) 0.09(3.2)
Similascarophis chilensis (N) 0.01(1.1)

Recibido: 22 de Abril de 2016; Aprobado: 20 de Marzo de 2017

Corresponding author: Pilar Aparicio-Rizzo (maria.aparicio@postgrado.uv.cl)

Corresponding editor: Claudia Bremec

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