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Anales del Instituto de la Patagonia

versión On-line ISSN 0718-686X

Anales Instituto Patagonia (Chile) vol.46 no.3 Punta Arenas dic. 2018

http://dx.doi.org/10.4067/S0718-686X2018000300029 

ARTÍCULOS CIENTÍFICOS

Resistencia a antibióticos en bacterias recolectadas en agua de mar en las proximidades de bases antárticas

Antibiotic resistance in bacteria from seawater surrounding antarctic stations

Nancy Calisto Ulloa1 

Claudio Gómez Fuentes1 

Patricio Muñoz2 

1 Centro de Investigación y Monitoreo Ambiental Antártico, Departamento de Ingeniería Química, Universidad de Magallanes, Avenida Bulnes 01855, Chile.

2 Laboratorio de microbiología, Facultad de Ciencias, Universidad de Magallanes, Avenida Bulnes 01855, Chile.

Resumen:

Se estudió la presencia y distribución de bacterias con resistencia a antibióticos en el agua de mar próxima a distintas bases antárticas. Se tomaron muestras distribuidas uniformemente alrededor de las descargas de aguas residuales de siete bases antárticas y se aislaron colonias de Escherichia coll. Los patrones de susceptibilidad de las bacterias a distintos agentes microbianos se determinaron utilizando el método de difusión en disco y analizando diferentes grupos de antibióticos: penicilinas, carbapenémicos, aminoglicosidos, quinolonas, tetraciclinas, fenicoles y trimetoprim. Para el control de calidad del método se utilizó la cepa Escherichia coli ATCC 25922.

Se analizaron 216 muestras de agua de mar y en el 58% de éstas se detectó la presencia de E. coli. Las muestras más cercanas a las descargas de aguas residuales presentaron los mayores conteos de E. coli observándose una disminución significativa del número de bacterias a medida que aumenta la distancia de la muestra a la descarga. En 70 cepas aisladas de E. coli se estudió la susceptibilidad a los distintos agentes microbianos. En las cepas estudiadas se observó resistencia a 16 de los 17 antibióticos probados. Treinta y seis cepas fueron susceptibles a todos los antibióticos evaluados, 34 cepas fueron resistentes a al menos un antibiótico y 20 mostraron resistencia a la ampicilina. Doce cepas estudiadas fueron resistentes a múltiples agentes microbianos. Finalmente, se detectó la presencia de betalactamasas de espectro extendido (BLEE) en dos cepas estudiadas.

La presencia de bacterias con resistencia a distintos agentes antimicrobianos en el medio ambiente antártico es indicativa de cuán extendida se ha vuelto la situación mundial de resistencia a antibióticos.

Palabras clave: Base Frei; Base Carlini; Base Bellingshausen; Base Great Wall; Base Escudero; Base Prat

Abstract:

Antimicrobial resistant bacteria are widespread in aquatic environments. The aim of the present study was to obtain information on the occurrence of bacteria with antimicrobial resistance in seawater surrounding Antarctic stations.

Escherichia coli strains were isolated from seawater. The samples were collected from sites distributed around the sewage outfalls of seven Antarctic stations. Antibiotic susceptibility patterns were determined with the disk diffusion method using different groups of antibiotics: penicillins, carbapenems, aminoglycosides, quinolones, tetracycline, phenicols and trimethoprim. Escherichia coli ATCC 25922 was used as the control for the susceptibility tests.

A total of 216 samples were analysed. Escherichia coli were detected in 58 % of the samples. The highestbacterial counts were found in seawater surrounding the sewage outfalls. However, the bacterial counts decreased rapidly with increasing distance from the outfall. Seventy strains isolated were studied to determine antibiotic susceptibility. The strains studied showed resistant to 16 out of the 17 antibiotics tested. Thirty-six strains were susceptible to all the antibiotics tested Thirty-four were resistant to at least one antibiotic, 12 were multidrug resistant and 20 showed resistant to Ampicillin. Finally, the presence of extended-spectrum beta-lactamases (ESBLs) was determined in two strains studied.

The presence of bacteria with antimicrobial resistance in the Antarctic environment is indicative of how widespread the global antibiotic resistance situation has become.

Keywords: Frei Station; Carlini Stattion; Bellingshausen Station; Great Wall Station; Escudero Station; Prat Station

Introducción

Durante las últimas décadas, una gran cantidad de micro contaminantes orgánicos se han liberado en el medio ambiente como resultado de actividades antropogénicas. Entre ellos, los productos farmacéuticos humanos y veterinarios son motivo de preocupación debido al posible impacto de estos compuestos en el medio acuático. A largo plazo, preocupan especialmente, los efectos toxicológicos en los organismos vivos y el efecto combinado de la exposición a múltiples compuestos, en particular los antibióticos (Richardson, 2012).

La utilización de antibióticos con fines clínicos o agrícolas favorece la selección y supervivencia de microorganismos resistentes (Teuber, 2001; Livermore, 2005). Por lo tanto, es previsible que los residuos de hospitales o granjas contengan como contaminantes, tanto antibióticos como genes de resistencia. Debe notarse que el destino de ambos tipos de contaminantes es probablemente diferente. En el caso de los antibióticos, varios de éstos son compuestos naturales que han estado en contacto con la microbiota ambiental durante millones de años y, por lo tanto, son biodegradables, e incluso sirven como alimento para varios microorganismos (Dantas et al. 2008). Por otro lado, los genes de resistencia son elementos auto-replicativos que se pueden mantener en las poblaciones microbianas, excepto cuando esta mantención implica un costo biológico significativo a las bacterias receptoras. Algunos trabajos han demostrado que la reducción de la carga de antibióticos en los ecosistemas naturales también puede reducir la resistencia a los antibióticos (Gonzalo et al. 1989; Aarestrup et al. 2001). Sin embargo, la situación real es más compleja, se ha descrito, por ejemplo, que aunque la incidencia de la resistencia disminuye, esta disminución es lenta y parte de la población permanece resistente (Andersson, 2003). Además, la presencia de los mismos genes de resistencia actualmente presentes en patógenos humanos se ha reportado en ambientes sin antecedentes de contaminación por antibióticos (Pallecchi et al. 2008). Estos entornos incluyen poblaciones remotas de humanos y animales sin una exposición conocida a los antibióticos, lo que podría indicar una alta prevalencia de resistencia a pesar de no recibir ningún antibiótico (Gilliver et al. 1999; Livermore et al. 2001; Grenet et al. 2004; Bartoloni et al. 2009).

El grado de resistencia a los antibióticos en las comunidades bacterianas de un entorno dado, se ha relacionado con frecuencia con las actividades antropogénicas, por lo tanto, en áreas en las que la actividad humana es limitada, se espera que las bacterias contengan pocos genes de resistencia a los antibióticos. Un ejemplo de esto es el continente antártico, donde el impacto antropogénico ha aumentado en los últimos años con actividades turísticas y científicas (Bonnedahl et al. 2008; Cowan et al. 2011; Skurnik et al. 2006). Los principales vectores de introducción de microorganismos extraños en la Antártida son las personas que habitan en Bases de investigación y animales antárticos, principalmente aves (Cowan et al. 2011; Hughes, 2003). Varios estudios han reportado la presencia de coliformes fecales, así como E. coli, cerca de las descargas de aguas residuales en diferentes lugares de la Antártica, lo que sugiere que las aguas residuales son una fuente extrínseca de microorganismos no nativos en el área del Tratado Antártico (Delille & Delille, 2000; Delille & Gleizon, 2003).

Uno de los métodos para destruir bacterias patógenas, o sus grupos indicadores, de las aguas residuales es su tratamiento en plantas depuradoras. Las depuradoras presentan condiciones hostiles para la supervivencia de dichas bacterias debido a su temperatura ambiente, las condiciones físico- químicas de los reactores y la gran abundancia de depredadores (organismos bacterívoros y virus). En general, las depuradoras reducen en 1-3 logaritmos la abundancia de bacterias del agua de entrada (Hirata et al. 1993). Sin embargo, esta reducción en la abundancia de bacterias no va acompañada de una reducción de bacterias resistentes. Algunos estudios indican que las plantas de tratamiento convencionales de aguas residuales (lodos activados) tienden a aumentar el porcentaje de bacterias resistentes en su efluente como consecuencia de la gran abundancia de bacterias en el reactor biológico y del tiempo de contacto entre ellas, lo que incrementa las tasas de intercambio genético (conjugación, transformación y transducción), y por tanto, el porcentaje de bacterias resistentes a antibióticos (Da Costa et al. 2006).

Para el continente antártico el primer estudio de resistencia a los antibióticos en E. coli aislada de muestras antárticas se realizó en 2011 (Hernández et al. 2012). En este estudio, se aislaron ocho cepas de E. coli resistentes a tetraciclina, ampicilina, ácido nalidíxico, trimetoprima-sulfonamida y/o estreptomicina de muestras de agua de mar cercanas a descargas de aguas residuales. Sobre la base de sus patrones de resistencia a los antibióticos, los investigadores concluyeron que las cepas eran de origen humano. Cinco años más tarde, Rabbia et al. (2016) informaron patrones de resistencia similares en cepas aisladas de la misma área. Lo anterior demuestra que la presencia de bacterias con resistencia a antibióticos es un problema que se encuentra presente en el continente antártico, siendo ésta una problemática ambiental emergente, por lo que resulta interesante ampliar los estudios a otros sectores antárticos con la finalidad de tener más claridad de la situación en la que se encuentra este continente.

Materiales y métodos

Descripción del sitios y del muestreo

Las muestras se recolectaron durante el mes de enero del año 2017 en sitios distribuidos uniformemente alrededor de las descargas de aguas residuales tratadas de 7 bases antárticas. Cinco ubicadas en la Isla Rey Jorge (Bases: Frei, Carlini, Bellingshausen, Great Wall y Escudero- Estación Marítima de Bahía Fildes), una en la Isla Greenwich (Base Prat), ambas islas pertenecientes al archipiélago de las Shetland del Sur y finalmente, una base ubicada en la Península Antártica (Base O'Higgins) (Figura 1).

Fig. 1 Ubicación de sitios de muestreo. 

Se recolectaron un total de 216 muestras de agua de mar superficial, 120 recolectadas en el borde costero y 96 en el mar abierto del área de estudio., a distancias de 0, 10, 25, 50 y 150 m de las descargas de las plantas de tratamiento de cada bases. Adicionalmente, se recolectaron muestras fuera de la zona de influencia de las descargas de aguas residuales de cada base para ser utilizadas como blancos. Los puntos utilizados como blancos fueron los siguientes: Isla Rey Jorge, 2 km mar adentro en frente de las instalaciones de Base Frei (UTM 21 E 400000 3101929), Isla Greenwich, en la entrada a la Bahía a 600 metros aproximadamente desde la descarga (UTM 21 E 0362740 E 3069092), Base O’Higgins (21 E 454187 2979199).

Recuento bacteriano y aislamiento de E. coli

El recuento de bacterias coliformes totales y E. coli en las muestras de agua de mar se determinó utilizando el método de filtración por membrana. Se utilizó el agar ChromocultColiform (Merck, Alemania). Éste es un medio cromogénico selectivo que permite el recuento de colifomes totales y E. coli en muestras de agua, la US-EPA lo ha aprobado como un método para la detección de E. coli y coliformes totales en agua (US Environmental Protection Agency, 2002). Las placas se incubaron durante 24 h a 37 °C y luego se contaron las colonias de E. coli, de color azul, y las colonias de coliformes totales, que corresponden a la suma de las colonias azules mas las rojas-rosadas.

Posterior al recuento de bacterias fecales, colonias típicas de E. coli de cada muestra de agua se seleccionaron aleatoriamente, se aislaron y se subcultivaron en nuevas placas de agar ChromocultColiform para el posterior estudio de los perfiles de resistencia a antibióticos.

Perfiles de resistencia a antibióticos

Los perfiles de resistencia se determinaron a 70 cepas de E. coli que fueron aisladas aleatoriamente, usando el método de difusión en disco de acuerdo a la metodología establecida por el Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI, 2015). Para ello se utilizaron placas de agar Mueller-Hinton y discos de antibióticos pertenecientes a distintas familias (Tabla 1). Las placas fueron incubadas por 18-24 h a 37 °C. Las bacterias se clasificaron como sensibles, intermedias o resistentes, según lo indicado en el por el Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI, 2017). Para el control de calidad de las pruebas de susceptibilidad se utilizaron cepas de E. coli ATCC25922.

Tabla 1 Lista de antibióticos utilizados para determinar los perfiles de resistencia a antibióticos en cepas de E. coli. 

Detección de betalactamasas de espectro extendido (BLEE)

A las cepas que presuntivamente fueron productoras de BLEE, según los criterios descritos en documento M100S del CLSI (CLSI, 2016), se les realizó el test fenotípico de sinergia de doble disco y el test de disco combinado.

La selección inicial de las cepas productoras de BLEE se realizó utilizando discos de ceftazidima (CAZ) y cefotaxima (CTX); si el resultado del antibiograma indicaba un halo de inhibición para CTX < 27 mm o para CAZ < 22 mm, se consideraba a la cepa probable productora de BLEE.

Para la confirmación utilizando el método de sinergia del doble disco se utilizó una placa de Agar Mueller Hinton y se inoculó con una suspensión bacteriana sospechosa preparada de igual manera que en el método de difusión de disco en agar. Se colocó un disco de amoxicilina/ácido clavulánico (AMC, 20/10 pg) en el centro de una placa de Petri y alrededor, a 25 mm de distancia, discos de CAZ, CTX, Ceftriaxona (CRO, 30 pg). y Cefpodoxina (CPD, 10 pg). La presencia de BLEE se manifestó por el efecto sinérgico del inhibidor y los discos -efecto de huevo, cola de pez o balón de futbol americano-.

Para el método del disco combinado las placas de agar Mueller Hinton fueron inoculadas con las cepas sospechosas, colocándose discos de susceptibilidad antimicrobiana de CAZ, ceftazidima/ ácido clavulánico (CAZ/CAZ-CLA, 30/10 pg), CTX, cefotaxima/ácido clavulánico (CTX/CXT- CLA, 30/10 pg). Una diferencia mayor o igual a 5 mm en los halos de inhibición entre los discos de CAZ-CLA y CAZ solos o CXT-CLA y CTX, fue interpretada como resultado positivo.

Se utilizaron como control positivo de BLEE cepas E. cotí ATCC700603 y como control negativo cepas E. cotí ATCC25922.

Resultados

Detección y recuento de Cotíformes totales y E. cotí

En 151 muestras, correspondientes al 70% de las muestras analizadas, se detectó la presencia de Coliformes totales y en 126 muestras, 58%, se detectó la presencia de E. cotí. En el 76% de las muestras recolectadas en la costa se detectó la presencia de Coliformes totales mientras que en las muestras de mar abierto se detectaron estas bacterias en el 63% de las muestras. La detección de E. cotí en las muestras de la costa fue de un 65% y para el mar abierto se detectaron en un 50% de las muestras. Solo en una de las muestra blanco se detecto la presencia de una colonia de Coliformes totales y no siendo detectada la presencia de E. cotí en estas muestras.

En la (Tabla 2) se presentan los rangos de variación de la cuantificación de Coliformes totales y E. cotí en función de la distancia al punto de descarga de aguas residuales de las distintas bases.

Tabla 2 Rangos de variación de la cuantificación de Coliformes totales y E. coli en función de la distancia al punto de descarga de aguas residuales de las bases antárticas. 

Perfites de resístencía a Antíbíótícos

Se analizaron 70 cepas de E. cotí para determinar su resistencia a los antibíoticos indicados en la Tabla 1, 34 de las cepas analizadas, 49%, mostraron resistencia a por lo menos un antibiótico, 12 cepas mostraron ser multiresistentes (Tabla 3), es decir fueron resistentes a antibióticos de por lo menos 3 grupos diferentes (Magiorakos et at. 2012). Finalmente, dos cepas presentaron resistencia intermedia a distintos antibióticos, una de ellas a Ampicilina (AMP) y estreptomicina (STR) y la otra a ácido nalidixico (NAL) y cloramfenicol (CLO). En la (Tabla 4) se muestra el detalle para cada base antártica del número de cepas de E. cotí analizadas y la cantidad de cepas que presentaron resistencia a antibióticos.

Tabla 3 Cepas multirresistentes: resistentes a antibióticos de por lo menos 3 grupos diferentes. 

Tabla 4 Número de cepas de E. coli analizadas en cada base antártica y resultados de los estudios de resistencia a antibióticos. 

En la (Figura 2), se presenta la relación entre el número de cepas resistentes y la cantidad de antibióticos a los cuales fueron resistentes, en este gráfico se puede observar que 18 cepas, 34%, fueron resistentes a un solo antibiótico y se puede destacar que las 5 cepas que presentaron resistencia a 3 antibióticos también fueron multiresistentes.

Fig. 2 Número de cepas resistentes en función de la cantidad de antibióticos a los cuales presentaron resistencia. 

En la (Tabla 5), se presenta la lista de antibióticos estudiados y la cantidad de cepas que fueron resistentes a cada uno de. Se puede observar que las cepas analizadas presentaron resistencia a 16 de los 17 antibióticos probados, siendo el aminoglicósido amikacina (AMK) el único al cual todas las cepas estudiadas fueron sensibles. El 29% de las cepas analizadas presentaron resistencia a la AMP y en todas las bases estudiadas se encontraron cepas con resistencia a este antibiótico.

Tabla 5 Resultados de la cantidad de cepas resistentes a cada uno de los antibióticos analizados en las distintas bases antárticas estudiadas. 

Detección de BLEE

Se detectaron 3 cepas que presuntivamente fueron productoras de BLEE, a las cuales se les realizó el test de sinergia de doble disco y el de disco combinado. Solo dos cepas fueron confirmadas como BLEE, una correspondiente a una cepa recolectada en la base Prat y otra recolectada en la base Carlini (Tabla 4). La cepa recolectada en la Base Carlini corresponde a un muestra tomada a 25 metros de la descarga de aguas residuales y fue resistente a los siguientes antibióticos: CTX-CAZ-ETP-STR-TMP. La cepa recolectada en la Base Prat, corresponde a una muestra tomada a 50 metros de la descarga de aguas residuales y presentó resistencia a los siguientes antibióticos: AMP-FEP-CTX-FOX-CAZ-ETP-MEM-STR-NAL-TMP.

Discusión

En el presente trabajo, los recuentos bacterianos más altos se registraron en el agua de mar más cercana a las descargas de aguas residuales de las bases y se observó que estos recuentos disminuyen rápidamente al aumentar la distancia desde el punto de descarga (Tabla 1), este patrón de disminución de recuentos bacterianos se observó para todas las bases antarticas estudiadas en este trabajo.

Se han relizado relativamente pocos estudios para analizar los impactos ambientales de las descargas de aguas residuales en la Antártica, pero varios de estos estudios han detectado evidencia de éstas a distancias que varían entre los 50 m y los 2 Km desde el punto de descarga (Stark, 2016) y se han informado patrones de contaminación microbiológica decrecientes, al aumentar la distancia desde el emisario, similares a los encontrados en este estudio (Hughes, 2004; Delille, 2003).

La presencia de resistencia a antibióticos en las cepas de E. coli aisladas del agua de mar alrededor de las bases antárticas estaría asociada con las aguas residuales tratadas que se descargan en el área, ya que estas bacterias presentan una clara relación con la proximidades del emisario. Las plantas de tratamiento de aguas residuales biológicas crean un entorno potencialmente adecuado para el desarrollo y la propagación de la resistencia a los antibióticos, ya que combinan varios factores favorables, entre los que se destacan una alta densidad celular sostenida por un entorno rico en nutrientes y un ingreso constante de antibióticos y bacterias resistentes (Rizzo, 2013).

El primer estudio que ha reportado resistencia a antibióticos en cepas de E. coli y la presencia de bacterias productoras de BLEE aisladas en muestras de agua de mar de la península antártica y de las islas Shetland del Sur, se publicó en 2012 (Hernández et al., 2012), en este trabajo se reportó que la AMP fue el antibiótico al cual más cepas de E. coli presentaron resistencia, resultado similar al obtenido en el presente estudio. En el año 2013 (Rabbia et al., 2016) se reportaron patrones de resistencia a antibióticos similares a los obtenidos en este trabajo para muestras de agua de mar en la Peninsula Fildes de la Isla Rey Jorge. Por lo tanto, los resultados de este estudio para las bases de este sector (Bases: Frei, Bellingshausen, Great Wall y Escudero-Estación Maritima de Bahía Fildes) indicarían la presencia continua de cepas bacterianas con resistencia a antibióticos en el agua de mar, atribuible a las descargas de aguas residuales ininterrumpidas que se realizan en esta zona. Finalmente, es importante destacar que, en este trabajo, se reportan resultados de resistencia a antibióticos en las aguas de mar próximas a la Base Carlini, sector donde no se han realizados reportes anteriores de presencia de bacterias E. coli con resistencia a antibióticos ni reportes de bacterias productoras de BLEE.

Los perfiles de resistencia a los antibióticos de E. coli aisladas del agua de mar alrededor de las descargas de aguas residuales, de las bases antárticas estudiadas en este trabajo, son preocupantes, especialmente considerando los altos conteos de e.coli en el área próxima a las descargas de aguas residuales, la cantidad de cepas que presentaron resistencia (49%) y la multirresistencia encontrada en el 17% de las cepas analizadas. Adicionalmente es importante destacar que solo se ha analizado la resistencia a antibióticos de E. coli, sin embargo en las descargas de aguas residuales estas bacterias solo son una fracción de la carga bacteriana emitida al medio ambiente antártico. Un ejemplo de esto puede observarse al comparar los rangos de variación de los recuentos de coliformes totales con los recuentos de E. coli (Tabla 2).

La presencia de bacterias con resistencia antimicrobiana en el ambiente antártico es indicativa de cuán extendida se ha vuelto la situación global de resistencia a los antibióticos. Los perfiles de resistencia a los antibióticos de E. coli aislados de agua de mar alrededor de las bases antárticas son motivo de preocupación, especialmente considerando la posibilidad de transferencia horizontal de genes de resistencia genética a bacterias antárticas autóctonas (Rabbia et al., 2016).

Actualmente, los esfuerzos para suprimir el desarrollo y la dispersión de la resistencia se centran en reducir el consumo de antibióticos. Sin embargo, se presta menos atención a los factores que mantienen y quizás facilitan una mayor dispersión de la resistencia en ambientes naturales (por ejemplo, el tratamiento de aguas residuales) (Hernández et al., 2012).

Los datos obtenidos en este trabajo confirman la presencia de bacterias E. coli con resistencia a antibióticos en los alrededores de todas las bases antárticas monitoreadas, la presencia de estas bacterias en el medioambiente marino antártico estaría relacionada con las descargas de aguas residuales de las bases. Esta situación indicaría que las precauciones existentes y el tratamiento de aguas residuales en las bases parecen inadecuados para evitar este tipo de contaminación. Claramente, esta situación justifica el aumento de los monitoreos en el medioambiente antártico, así como un mayor esfuerzo para reducir la posible introducción de bacterias relacionadas con las actividades humanas, que pueden afectar la estructura y la actividad de las poblaciones microbianas en ambientes antárticos.

Agradecimientos:

Este trabajo se realizó con el apoyo del proyecto INACH MA_01-12.

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Recibido: 09 de Noviembre de 2018; Aprobado: 08 de Diciembre de 2018

Correspondencia: E-mail: claudio.gomez@umag.cl.

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