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Revista chilena de entomología

versión impresa ISSN 0034-740Xversión On-line ISSN 0718-8994

Rev. chil. entomol. vol.46 no.4 Santiago dic. 2020

http://dx.doi.org/10.35249/rche.46.4.20.12 

Artículo Original

Amblyomma mixtum Koch (Acari: Ixodidae) en ambientes peridomésticos de la Región Otomí-Tepehua, Hidalgo, México

Amblyomma mixtum Koch (Acari: Ixodidae) in peridomestic environments of the Otomi- Tepehua Region, Hidalgo, Mexico

Antonio Castillo-Martínez1 
http://orcid.org/0000-0002-8586-4240

Sarai Monserrat Cueto-Medina2 
http://orcid.org/0000-0001-6038-3582

Sergio Hernández- Rodríguez3 
http://orcid.org/0000-0001-6449-9355

Nicolás Salinas-Ramírez1 
http://orcid.org/0000-0003-1764-9466

Rosita Deny Romero-Santos1 
http://orcid.org/0000-0001-8586-9298

Gustavo Martínez-Patricio1 
http://orcid.org/0000-0002-7644-8085

Elvis García-López1 
http://orcid.org/0000-0003-3532-6812

1Universidad Intercultural del Estado de Hidalgo. División de Ciencias y Medio Ambiente. Área de Producción Agropecuaria Sustentable. Carretera Tenango-San Bartolo km 2.5, El Desdaví, Tenango de Doria, Hidalgo, C. P. 43480, México.

2Instituto Tecnológico de Tlajomulco. Departamento de Ingenierías. Km 10, Carretera Tlajomulco-San Miguel Cuyutlán, Tlajomulco de Zúñiga, Jalisco, México.

3Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro - Unidad Laguna. Departamento de Parasitología. Periférico Raúl López Sánchez s/n, col. Valle Verde, Torreón, Coahuila, C. P. 27054, México.

Resumen:

En México, se han registrado 99 especies de garrapatas y se conocen 26 especies pertenecientes al género Amblyomma; el estado de Hidalgo no cuenta con catálogos actualizados de Amblyomma spp. Durante el periodo de octubre 2019 a marzo de 2020, se realizaron recolecciones directas dentro de la Región Otomí-Tepehua sobre ganado vacuno y equino, perros, gatos, humanos, hojarasca, arvenses, lugares de descanso de los animales y animales atropellados. En los municipios de Huehuetla, Tenango de Doria y San Bartolo Tutotepec, se obtuvieron 735 muestras de garrapatas procedentes de agostaderos con climas cálidos y se seleccionaron al azar 494 ixódidos adultos no ingurgitados, identificados taxonómicamente como Amblyomma mixtum Koch, 1844 (Acari: Ixodidae). Las garrapatas fueron capturadas en hospedantes domésticos (n = 177), equinos (n = 172), sitios de descanso de animales (n= 51), de humanos (n = 34), animales atropellados (n = 31) y ganado vacuno (n = 29). La localidad que presentó mayor incidencia de ectoparásitos fue Río Blanco (16,5%), seguida de San Antonio (12,7%), El Canjoy (11,1%), San Isidro (9,5%) y La Esperanza Uno (8,9%); los hospedantes con mayor índice de infestación fueron el ganado equino (34,8%) y los caninos (32,9%), mientras que el resto presentó valores menores al 10%. Se obtuvieron 13 ixódidos A. mixtum de humanos que padecieron fiebre (≥ 39 °C), dolor muscular intenso, letargo, cefalea, pápulas y escoriaciones en el sitio de la picadura. La garrapata A. mixtum está presente en ambientes peridomésticos de la Región Otomí-Tepehua, donde los equinos y caninos fungen como los principales diseminadores de los agostaderos hacia las viviendas rurales.

Palabras clave: Agostaderos; equinos; escoriaciones; garrapatas; infestación

Abstract:

In Mexico, 99 tick species have been registered and 26 species of Amblyomma genus are known; the Hidalgo state does not have updated catalogs of Amblyomma spp. Between October 2019 and March 2020, were samples of ticks done in the Otomi-Tepehua Region directly from cattle, horses, dogs, cats, humans, leaf litter, weeds, resting places of animals and animal corpses. In the municipalities of Huehuetla, Tenango de Doria and San Bartolo Tutotepec were gathered 735 samples from warm weather rangelands; 494 of the no engorged ticks were randomly selected and taxonomically recognized as A. mixtum Koch, 1844 (Acari: Ixodidae). The ticks were caught from domestic hosts (n = 177), horses (n = 172), animals resting places (n = 51), humans (n = 34), animal corpses (n = 31) and cattle (n = 29). The locality that yielded the highest number of ectoparasites was Río Blanco (16.5%), followed by San Antonio (12.7%), El Canjoy (11.1%), San Isidro (9.5%) and La Esperanza Uno (8.9%); the highest infestation rates found were in horses (34.8%) and canines (32.9%), with all other host types under 10%. 13 ixodides A. mixtum were identified from humans that presented a clinical profile of fever (≥ 102.2 °F), severe muscle pain, lethargy, headache, papules and scoriations at the point of the tick bite. The tick A. mixtum is present in peridomestic environments of the Otomi Tepehua Region, where animal horses and canines serve as the principal disseminators from the rangelands to the rural housing.

Key words: Equine; infestation; rangelands; scoriations; ticks

Introducción

A nivel mundial se conocen 956 especies de garrapatas del orden Ixodida (Dantas- Torres 2018; Venzal et al. 2019), ubicadas en cuatro familias: Ixodidae (736 spp.), Argasidae (218 spp.), Nutalliellidae y Deinocrotonidae con una especie respectivamente (Nava et al. 2017). En México, se han identificado 99 especies de garrapatas Argasidae (33 spp.) e Ixodidae (66 spp.) según Pérez et al. (2014); de las cuales 26 especies corresponden al género Amblyomma Koch (Guzmán-Cornejo et al. 2011), con presencia en la región Neártica y Neotropical (Guglielmone et al. 2014). De acuerdo con Nava et al. (2014), existen seis especies de garrapatas dentro del complejo A. cajennense Fabricius sensu lato (A. mixtum Koch, A. sculptum Berlese, A. interandium Nava et al., A. patinoi Nava et al., A. tonelliae Nava et al. y A. cajennense s. str.), siendo A. mixtum la especie críptica presente en México (Neumann 1899; Nava et al. 2014). El resultado de las especies crípticas del complejo A. cajennense s. lat. se debe a su evolución por influencia de la diversidad de climas y relieves (Beati et al. 2013). Las garrapatas transmiten la mayoría de las enfermedades zoonóticas (Nava et al. 2009), se han documentado 16 enfermedades ocasionadas en humanos y 19 en animales de producción y compañía (Nicholson et al. 2009); fungen como ectoparásitos, son reservorios o vectores de diversos patógenos que ocasionan enfermedades infecciosas y pueden albergar hasta tres patógenos diferentes (Jeyaprakash y Hoy 2009). En el noreste de México, las garrapatas del género Amblyomma son vectores de patógenos que ocasionan infecciones en humanos, animales domésticos (perros, gatos), animales silvestres (Sosa-Gutiérrez et al. 2016), roedores, ganado bovino y caprino (Zhang et al. 2011); donde se han recolectado de manera libre sobre vegetación, hojarasca y ectoparasitando anfibios, reptiles, aves o mamíferos (Hoffmann y López-Campos 2000; Guzmán-Cornejo et al. 2011).

Amblyomma mixtum está presente en 14 de los 32 estados que conforman la República Mexicana (Nava et al. 2014), el estado de Hidalgo no figura en los registros; pero se han realizado recolecciones aisladas del complejo A. cajennense s. lat. El primer registro estatal data del año 1944 (Bustamante y Varela 1946) y fue recolectado sobre hojarasca en el municipio de Chapulhuacán (Hidalgo). Posteriormente se obtuvieron garrapatas (A. cajennense s. lat.) de aves, animales domésticos, humanos, vegetación y sitios de descanso de animales (Hoffmann 1962; Delabra et al. 1996; Guzmán-Cornejo et al. 2011; Sosa-Gutiérrez et al. 2016); algunas garrapatas se analizaron y resultaron positivas al patógeno Anaplasma phagocytophilum Foggie, 1949 (Sosa-Gutiérrez et al. 2016); sin embargo, todas las muestras hacen referencia al mismo sitio de recolección (Chapulhuacán, Hgo.) El presente estudio, se realizó para confirmar la presencia de la garrapata A. mixtum en ambientes peridomésticos de la Región Otomí-Tepehua, Hidalgo, México.

Materiales y Métodos

Las garrapatas se recolectaron en 11 localidades rurales de la Región Otomí-Tepehua del estado de Hidalgo, comprendidas en los municipios de Huehuetla, Tenango de Doria y San Bartolo Tutotepec (INEGI 2019), durante los meses de octubre 2019 a marzo 2020 (Tabla 1).

Tabla 1 Sitios de recolecta con agostaderos y clima cálido de la Región Otomí-Tepehua, Hidalgo, México. 

Municipios Localidades Georreferencias Altitud m.s.n.m.
San Bartolo Tutotepec San Andrés El Canjoy 98°5’50,35’’ O - 20°30’5,43’’ N 98°4’5,95’’ O - 20°30’17,24’’ N 1244 1090
Huehuetla La Esperanza uno Zicatlán San Antonio Linda Vista San Guillermo Los Planes Río Blanco 98°3’28,29’’ O - 20°29’16,43’’ N 98°2’0,49’’ O - 20°28’21,14’’ N 98°1’51,92’’ O - 20°27’21,56’’ N 98°3’58,6’’ O - 20°27’30,24’’ N 98°4’30,46’’ O - 20°26’37,31’’ N 98°7’20,06’’ O - 20°25’5,15’’ N 98°5’7,08’’ O - 20°24’43,91’’ N 996 377 796 561 806 902 606
Tenango de Doria El Progreso San Isidro La Laguna 98°6’41,57’’ O - 20°22’51,74’’ N 98°7’42,45’’ O - 20°22’44,5’’ N 959 962

La región geográfica se encuentra en la parte sureste del estado de Hidalgo, enclavada entre la Sierra Madre Oriental y el Altiplano del Valle de México, colindando con los estados de Veracruz (norte, noroeste) y Puebla (sur, sureste), ubicada en una superficie de 778,6 km²; la topografía contempla montañas y valles con altitudes variables entre 300 y 1.600 msnm, donde predomina una diversidad de climas como: cálido húmedo, semicálido húmedo (Huehuetla, Tenango de Doria), templado húmedo (Tenango de Doria, San Bartolo Tutotepec) y templado semifrío húmedo en el municipio de Tenango de Doria (SIIEH 2012). En este estudio, se trazó una ruta cartográfica y se empleó el método de recolección directa de especímenes fijados en animales establecida por Tae Chong et al. (2013); considerando localidades con agostaderos y clima cálido (Tabla 1), específicamente en la zona donde convergen los tres municipios (Fig. 1).

Figura 1 Sitios de recolección de garrapatas en la Región Otomí-Tepehua, México. 

La elección de ixódidos fue selectiva a garrapatas adultas (machos, hembras) no ingurgitadas; para obtener los especímenes se eligieron localidades con viviendas asentadas dentro o cerca de agostaderos, se inspeccionó el ganado vacuno (Bos taurus Linnaeus) de doble propósito semiestabulado, perros (Canis lupus familiaris Linnaeus), gatos (Felis catus Linnaeus), ganado equino (Equus caballus Linnaeus, Equus asinus Linnaeus), animales atropellados (Phanterophis sp., Didelphis sp.), humanos (Homo sapiens sapiens Linnaeus), hojarasca, arvenses y lugares de descanso de los animales domésticos. Para obtener los especímenes de los hospedantes se empleó la Norma Oficial Mexicana NOM-126-ECOL-2000 (SEMARNAT 2001) y la metodología descrita por Center of Disease Control and Prevention CDC (2019); una vez ubicado al ixódido se sujetó utilizando pinzas curvas (BioQuip No. 4527), presionando por tres segundos la región del gnatosoma y tirando uniformemente hasta desprender la garrapata. En los bovinos se inspeccionaron el abdomen y patas, en equinos se revisaron las cavidades naturales, flancos, nuca y crin (Oliveira et al. 2003); también se inspeccionó la región perianal, inguinal, axilar, cuello y cabeza (Estrada-Peña 2015); los espacios interdigitales, la región frontal de la cabeza, la parte dorsal espinal. En animales atropellados, se retiraron las garrapatas visibles de la parte media anterior y en humanos fue por autoinspección de los jornaleros al término de sus actividades en el agostadero.

Se inspeccionaron sitios peridomésticos, específicamente en paredes de mampostería

(piedra desnuda y concreto), ubicados en lugares de descanso de los animales para recolectar los especímenes desprendidos. Para su preservación, las garrapatas recolectadas se depositaron en microtubos (Axygen) de 2 ml con etanol al 96%; las muestras obtenidas se transportaron al Laboratorio de Ciencias Multidisciplinares de la Universidad Intercultural del Estado de Hidalgo, para sexarlas e identificarlas. Las garrapatas se sometieron a tres ciclos de lavado con agua destilada, cada ciclo acompañado de una agitación con vórtex (Labnet Vx 200) durante 10 segundos y se colocaron bajo microscopio estereoscópico (Carl Zeiss Omega) para su análisis morfológico. Los especímenes fueron determinados mediante el uso de claves taxonómicas de Guzmán-Cornejo et al. (2011) y Nava et al. (2014); posteriormente, se enviaron al Laboratorio de Parasitología de la Universidad Autónoma Agraria Antonio Narro (UAAAN) - Unidad Laguna, en donde se realizó la corroboración específica de la especie.

Resultados

Se recolectaron un total de 735 ixódidos en 11 localidades con presencia de agostadero y clima cálido, de las cuales siete sitios pertenecen al municipio de Huehuetla y dos corresponden a los municipios de Tenango de Doria y San Bartolo Tutotepec respectivamente. Del total de la muestra recolectada, se eligieron al azar 494 garrapatas adultas (269 machos y 225 hembras) no ingurgitadas, que presentaron escudo ornamentado de color blanco esmaltado, consistente con la descripción de A. mixtum. Se obtuvieron 34 garrapatas A. mixtum de humanos que vivían en zonas rurales cercanas a agostaderos, donde convivían con caninos y equinos; del total obtenido en humanos, 13 garrapatas (13/34) fueron retirados de personas que presentaban pápulas con escoriaciones en el sitio de la picadura del ixódido (Fig. 2a), quienes habían presentado cuadros febriles (≥ 39 °C), dolor muscular intenso, letargo y cefalea. Así mismo, se colectaron 26 ixódidos de perros (Canis lupus familiaris) que presentaban secreción sanguinolenta en las mucosas, cojera, pequeñas úlceras y desnutrición.

En las garrapatas macho (Fig. 2b) y hembra (Fig. 2c) se observaron las siguientes características morfológicas: cuerpo oval redondeado, puntuaciones distribuidas uniformemente en la parte dorsal y ventral, palpos alargados e hipostoma espatulado con fórmula dental 3/3. En los machos (269) se observó el escudo ornamentado con manchas blancas esmaltadas, con patrones longitudinales y transversales proyectadas radialmente desde el centro; la base del capítulo sub-rectangular con cornua corta, la abertura genital presente a la altura de la coxa II, dos espolones en la coxa I, un espolón triangular en las coxas II-III y un espolón largo en la coxa IV. Las hembras (225) presentaron escudo oval ornamentado con manchas blancas esmaltadas, la base del capítulo de forma triangular sin cornua; abertura genital a la altura de la coxa II en forma de U con dos estructuras laterales estrechas, dos espolones en la coxa I y un espolón de forma triangular en las coxas II y IV. Los especímenes se obtuvieron de ganado vacuno, animales domésticos, animales silvestres atropellados, humanos y sitios de descanso (caninos, equinos). Las muestras obtenidas se clasificaron como se observa en la Tabla 2.

Figura 2 a) Pápulas con escoriaciones, b) Garrapata macho A. mixtum, c) Garrapata hembra A. mixtum

Tabla 2 Muestras de Amblyomma mixtum recolectadas en la Región Otomí-Tepehua, Hidalgo, México. 

Las localidades con alta incidencia de garrapatas A. mixtum fueron: Río Blanco (16,5%), San Antonio (12,7%), El Canjoy (11,1%), San Isidro (9,5%) y La Esperanza Uno (8,9%); mientras que las otras se ubicaron por debajo de la media (n<40) en relación a la cantidad de especímenes recolectados por localidad. Los hospedantes con más índice de infestación fueron el ganado equino (34,8%), los caninos (32,9%) y los sitios de descanso de animales domésticos (10,3%); mientras que el resto presentó valores inferiores al 10% de infestación.

Discusión

En las actividades agropecuarias y silvopastoriles de las zonas rurales, los humanos, los perros y otros animales domésticos, fungen como portadores y diseminadores de garrapatas. Los ixódidos son transportados desde los agostaderos y del área silvestre hacia los ambientes peridomiciliares del hogar; donde las condiciones de humedad (≥ 70%), temperatura (22 a 26 °C) y de convivencia con otros animales domésticos aumentan sus poblaciones (Bustamante 1964), ocasionando daños de importancia en la salud pública y veterinaria. Los resultados del presente estudio muestran que los hospedantes con más índice de infestación por garrapatas fueron el ganado equino (34%) y los caninos (32%), lo cual concuerda en parte con Oliveira et al. (2003), quien menciona que el ganado equino y bovino mantienen la presencia de A. mixtum en diferentes ambientes.

La baja infestación (5,8%) de garrapatas en ganado vacuno, estuvo estrechamente relacionado al control natural y químico del ixódido que se da en la región; puesto que en campo se observaron garzas (Ardea sp.) ectodesparasitando al ganado, y personal veterinario que labora en el área, indicó que un mes antes a nuestra visita se habían aplicado baños garrapaticidas. Los estados inmaduros de A. mixtum prefieren animales de vida libre, aves y humanos (Romero-Castañón et al. 2008); lo anterior se relaciona con este estudio, ya que se encontró una baja infestación de garrapatas adultas (machos, hembras) en felinos, animales atropellados y humanos. Las localidades con alta incidencia de A. mixtum (Río Blanco, San Antonio, El Canjoy, San Isidro y La Esperanza Uno) están relacionados a sus actividades en campo, los equinos son utilizados para manipular y mover el ganado vacuno, mientras que los caninos brindan acompañamiento en las actividades ganaderas; por lo tanto, fungen como portadores y diseminadores de A. mixtum.

En el estado de Hidalgo, solo se ha reportado al complejo A. cajennense s. lat. en el municipio de Chapulhuacán (Hoffman 1962); sin embargo, los resultados de esta investigación confirman la presencia de la garrapata A. mixtum con hábitos peridomésticos en la Región Otomí-Tepehua; siendo el municipio de Huehuetla donde recaen la mayoría de los sitios de recolección, debido a que presenta localidades con temperaturas más cálidas (Illoldi-Rangel et al. 2012) que el resto de los municipios. En este estudio, se obtuvieron garrapatas en humanos que mostraban lesiones (pápulas) con escoriaciones, habían presentado fiebre, dolor muscular y cefaleas; dichos síntomas concuerdan con los descritos por García et al. (2015), quienes mencionan que los pacientes provenientes de entornos rurales, que tienen contacto con perros en su domicilio y han sido picados por garrapatas infectadas por Anaplasma manifiestan fiebre (≥ 39 °C), cefalea, mialgias y malestar general. Algunos perros (Canis lupus familiaris) de los que se colectaron ixódidos, presentaban secreción sanguinolenta en las mucosas, cojera, pequeñas úlceras y desnutrición; similares a los reportados por Özata y Ural (2014). Por lo tanto, la garrapata

A. mixtum puede estar cumpliendo un papel como reservorio de patógenos; que pueden ocasionar daños en un futuro a los animales domésticos y a los humanos que habitan en zonas rurales de la Región Otomí-Tepehua.

Conclusiones

Se confirma la presencia de la garrapata A. mixtum en ambientes peridomésticos rurales de la Región Otomí-Tepehua, donde existen agostaderos y predomina el clima cálido. Los animales equinos y caninos, utilizados para el movimiento de ganado vacuno, son los principales diseminadores de la garrapata A. mixtum de los agostaderos hacia las viviendas rurales. En los municipios de Huehuetla, Tenango y San Bartolo Tutotepec, los ixódidos pueden fungir como vectores de patógenos de importancia en la salud pública y veterinaria. Se recomienda realizar análisis moleculares, a fin de determinar más especies de garrapatas presentes en la Región Otomí-Tepehua y conocer los patógenos que albergan; para registrar y catalogar las especies que son vectores de enfermedades de importancia zoonótica en el estado de Hidalgo.

Agradecimientos

Al técnico laboratorista Graciela Armijo, por las facilidades brindadas en la UAAAN para corroborar los especímenes recolectados, a Yoed García Gómez por su apoyo brindado en campo durante la recolecta de especímenes. A los delegados de las localidades muestreadas, en especial a las familias ganaderas: Lozano, Huerta y Guerrero por su cooperación al inspeccionar sus propiedades.

Literatura Citada

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