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Revista chilena de entomología

versión impresa ISSN 0034-740Xversión On-line ISSN 0718-8994

Rev. chil. entomol. vol.46 no.4 Santiago dic. 2020

http://dx.doi.org/10.35249/rche.46.4.20.14 

Artículo Original

Avispas (Insecta: Hymenoptera) asociadas a árboles urbanos de la ciudad de Bogotá, Colombia

Wasps (Insecta: Hymenoptera) associated to trees in urban parks of Bogota’s city, Colombia

Juliana Durán-Prieto11 

Esteban Tulande-Marín11 

Valentina Ocampo-Flóres22 

1Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis, Subdirección Científica, Av. Calle 63 N° 68-95, Bogotá,Colombia.

2Universitat de Barcelona, Facultad de Biología, Diagonal 643, 08007 Barcelona, España.

Resumen:

El arbolado urbano es fuente de recursos alimenticios, hábitat y refugio para la biodiversidad que ocurre en las ciudades. No obstante, la identidad taxonómica y el estatus de cada especie de planta como nativa y/o exótica de un ecosistema influencia sus interacciones con la biodiversidad. Las avispas son uno de los principales insectos presentes en los ecosistemas terrestres, incluyendo el urbano, como componentes de su biodiversidad, ejerciendo un rol importante como controladores biológicos (parasitoides y depredadores) de las poblaciones de otros insectos asociados a la flora urbana o como fitófagos. Buscando profundizar en el conocimiento de la diversidad de avispas en la ciudad de Bogotá y sus interacciones ecológicas, en este estudio se evaluó la diversidad de avispas asociadas a tres especies arbóreas nativas y tres exóticas frecuentes en los parques urbanos de la ciudad. En total se identificaron 22 familias de avispas y 227 morfoespecies. Las familias Bethylidae, Chalcididae y Crabronidae se registran por primera vez en Bogotá. Por su parte, las familias Eulophidae, Ichneumonidae y Braconidae fueron las que aportaron la mayor riqueza y abundancia en este estudio. Con respecto a su asociación con las especies vegetales evaluadas, se encontró una mayor diversidad de morfoespecies asociadas a las especies arbóreas nativas, sin embargo, hay un efecto de la identidad taxonómica de la especie y la variable parque sobre los resultados encontrados que se discuten. Se resalta la importancia de conservar la flora nativa en los espacios verdes de la ciudad de Bogotá, con el fin de mantener y conservar la diversidad de avispas principalmente de hábitos parasitoides y depredadores y así potencializar su rol como biocontroladores naturales de los insectos que afectan la salud del arbolado urbano, al mismo tiempo que se dinamizarían los procesos ecológicos y funcionalidad de este ecosistema urbano.

Palabras clave: Diversidad biológica; ecosistema urbano; flora urbana; Hymenoptera; riqueza

Abstract:

Urban trees are a source of food resources, habitat and refuge for the biodiversity that occurs in cities. However, the taxonomic identity and status of each plant species as native and / or exotic of in an ecosystem influences its interactions with biodiversity. Wasps are one of the main insects present in terrestrial ecosystems, including urban ecosystems, as components of their biodiversity, playing an important role as biocontrol agents (predators and parasitoids) of populations of other insects associated with urban flora or as phytophagous. Seeking to deepen into the knowledge of the diversity of wasps in the city of Bogotá and their ecological interactions, in this study the diversity of wasps associated with three native and three exotic species frequently in urban parks of the city was evaluated. In total, 22 wasp families and 227 morphospecies were identified. The families Bethylidae, Chalcididae and Crabronidae are recorded for the first time in Bogotá. On the other part, the families Eulophidae, Ichneumonidae and Braconidae were the ones that contributed with the most richness and abundance in this study. Regarding their association with the evaluated plant species, a greater diversity of morphospecies associated with native tree species was found, however, there is an effect of the taxonomic identity and the factor park on the results that are discussed. It highlighting the importance of conserving the native urban flora in green spaces of Bogota’s city, in order to maintain and preserve the diversity of wasps principally with parasitoid and predator habits and thus enhance their role as natural biocontrol agents of insects that affect the health of urban trees, at the same time that ecological processes and functionality of this urban ecosystem would be stimulated.

Key words: Biological diversity; Hymenoptera; richness; urban ecosystem; urban flora

Introducción

El arbolado urbano es un componente de gran importancia en las ciudades, del cual se derivan diversos servicios ecosistémicos que contribuyen a mejorar la calidad de vida de la población asentada en las urbes (Roy et al. 2012). Entre los servicios ecosistémicos de mayor importancia que provee el arbolado urbano se encuentran los de regulación climática, específicamente por su contribución a la disminución del efecto de la isla de calor urbano y por la captura de material particulado y otros contaminantes atmosféricos que afectan la calidad del ambiente urbano. Además, los árboles urbanos brindan servicios culturales debido a que amenizan y embellecen las ciudades impactando positivamente sobre la salud física y mental del ser humano (Fuller et al. 2007; Roy et al. 2012). Por otra parte, el arbolado urbano contribuye al mantenimiento de la biodiversidad al proveer refugio o brindar recursos alimenticios a aves e insectos, entre otros organismos, los cuales conviven con los humanos en sus ciudades (Gómez-Baggethun y Barton 2013; Frank et al. 2019).

No obstante los beneficios descritos, los árboles en las urbes están sometidos

constantemente a diversos tensionantes ambientales tales como la contaminación y el estrés hídrico, este último asociado al incremento de la temperatura por efecto de la presencia de superficies impermeables; estos factores afectan a su biodiversidad asociada, por ejemplo al influir en los tamaños y dinámicas poblacionales de los insectos plagas que afectan la condición fitosanitaria de la flora urbana e influencian las interacciones árbol-plaga- controlador natural (Raupp et al. 2010; Dale y Frank 2014a, 2014b; Meineke et al. 2017). La introducción de especies de artrópodos exóticos, principalmente como producto de la introducción de flora ornamental en las ciudades, es otro tensionante que se ha descrito afecta el estado de salud del arbolado urbano, en donde los organismos introducidos por competencia pueden llegar a excluir a la artropofauna nativa que ejerce un rol de biocontrol (McIntyre 2000; Raupp et al. 2006, 2010).

El conocimiento sobre la diversidad insectil asociada a las especies de la arborización urbana es por ello relevante, considerando adicionalmente que la biodiversidad juega un papel fundamental en la sostenibilidad y salud del ecosistema urbano (Gómez-Baggethun y Barton 2013; Roy et al. 2012).

Los insectos y otros artrópodos son un componente fundamental de la biodiversidad en todos los ecosistemas terrestres, incluyendo las áreas urbanas (McIntyre 2000; Mata et al. 2017). En los ambientes urbanos, su abundancia y riqueza está estrechamente asociada a la diversidad vegetal (Smith et al. 2006a, 2006b; Helden et al. 2012; Mata et al. 2017), siendo el grado de asociación entre los insectos y las especies vegetales función de la especie, de su historia evolutiva y distribución (Southwood et al. 1982; Mata et al. 2017; Frank et al. 2019).

Algunos estudios han demostrado que especies vegetales nativas fuera de su distribución natural presentan por lo general una menor diversidad de insectos que la que se registra en su región de origen (Tallamy y Shropshire 2009; Bezemer et al. 2014; van Hengstum et al. 2014; Meijer et al. 2016). Por esta razón, las especies vegetales nativas son importantes para la conservación de la biodiversidad de insectos en los ecosistemas terrestres (Quine y Humphrey 2010; Frank et al. 2019). No obstante, las especies nativas pueden ser más susceptibles al ataque de insectos herbívoros, por lo cual, desde un punto de vista fitosanitario, la presencia de especies exóticas como parte de la composición florística del ecosistema urbano puede ser beneficiosa y pone de relevancia el debate entre el valor de conservación versus el valor estético del arbolado urbano (Helden et al. 2012; Frank et al. 2019). Dentro de los taxones de Insecta que han sido menos estudiados en los ecosistemas urbanos se encuentran las avispas (Hymenoptera), para las cuales estudios previos de los autores han identificado su alta abundancia en las áreas verdes de la ciudad de Bogotá (datos no publicados).

Las avispas son fáciles de capturar, pertenecen a uno de los grupos de artrópoda más diversos en todos los ecosistemas terrestres y son importantes por su rol trófico como controladoras naturales de otros insectos, actuando como parasitoides y/o depredadores principalmente de plagas fitófagas (Wheleer 2001; Fenoglio et al. 2010; Hermann et al. 2012; MacIvor 2016; Frank et al. 2019; da Rocha-Filho et al. 2020), aunque también se conocen especies fitófagas sensu stricto (Fernández y Sharley 2016). Las avispas, además, junto con otros himenópteros como las hormigas son considerados bioindicadores, debido a que su diversidad refleja en parte la diversidad de otros grupos biológicos y el estado de conservación de un ecosistema, porque responden rápidamente a perturbaciones antrópicas relacionadas con la fragmentación, transformación y pérdida de hábitat, contaminación ambiental y alteraciones climáticas, todas ellas características de los procesos de urbanización (Anderson et al. 2011; Bennett y Graton 2012; Buczkowski y Richmond 2012; Urbini et al. 2016).

Teniendo como objeto de estudio a las avispas (Hymenoptera: Parasitica + Aculeata (Chrysidoidea y Crabronidae), el objetivo principal de este estudio fue caracterizar y comparar la diversidad de estos himenópteros recolectados en 6 especies arbóreas frecuentes en la arborización de los parques urbanos de la ciudad de Bogotá (Colombia), considerando su origen como especies nativas o exóticas. La hipótesis de investigación fue que las especies arbóreas nativas soportan una mayor diversidad de avispas que las especies exóticas.

Materiales y Métodos

Este estudio se desarrolló en la ciudad de Bogotá (04°36′35″N, 74°04′54″O), capital de Colombia, localizada en la cordillera oriental de los Andes a 2600 metros de altitud, caracterizada por presentar una temperatura media anual entre 12 a 16 °C y una precipitación entre los 1500-2000 mm (SDA-CI 2010; IDEAM 2015). El área urbana de Bogotá comprende el 23,41 % de su superficie la cual representa una extensión de 163.660 ha (el restante 76,59 % hace parte de su área rural) y está conformada por un mosaico de 7 coberturas vegetales entre las cuales se reconoce la cobertura de árboles dispersos y densos presentes en corredores viales, parques y otras áreas verdes urbanas (SDA-CI 2010). En este estudio se seleccionaron 29 parques urbanos destinados a la recreación pasiva y activa localizados en el sector oriental de Bogotá a lo largo del eje sur y norte de la ciudad (Figs. 1, 2), los cuales se visitaron en esta zona por su facilidad de acceso (en términos logísticos y de seguridad), importancia socio-ambiental para la ciudad, teniendo en cuenta su localización próxima a los Cerros Orientales o Reserva Forestal Protectora Bosque Oriental de Bogotá, la cual corresponde a un elemento del sistema de áreas protegidas del orden distrital y Nacional y a dos de las vías de mayor importancia en la ciudad (la Carrera Séptima y la Avenida Caracas). Adicionalmente, en los parques seleccionados se identificaron las seis especies arbóreas priorizadas en este estudio (ver a continuación).

Figura 1 Área de estudio en la ciudad de Bogotá: Localización de los parques urbanos visitados a lo largo del borde oriental de la ciudad. 

Captura de avispas. Se recorrieron 29 parques seleccionados para realizar la recolección de avispas mediante jama de extensión en tres especies arbóreas nativas y tres exóticas que se seleccionaron considerando su frecuencia en la ciudad y estado fitosanitario. Las especies nativas que se muestrearon fueron el roble andino (Quercus humboldtii L., Fagaceae) con 14.793 individuos registrados en Bogotá, el guayacán de Manizales (Lafoensia acuminata Vand, Lythaceae; 30.314 ind.) y el caucho sabanero (Ficus americana ssp. andicola (Standl.)

C.C. Berg, Moraceae; 26.569 ind.) y las especies exóticas que se evaluaron fueron el falso pimiento (Schinus areira L., Anacardiaceae; 19.486 ind.), el liquidámbar (Liquidambar styraciflua L., Altinginaceae; 11.861 ind.) y el jazmín del cabo (Pittosporum undulatum Vent, Pittosporaceae; 58.605 ind.) (SIGAU 2019).

Las especies muestreadas, que representan aproximadamente un 12,7% del arbolado urbano de Bogotá, presentan afectación de su condición fitosanitaria principalmente por insectos chupadores de savia de las familias Coccidae, Pseudococcidae, Psyllidae, Aleurodidae y Miridae, entre otras, aunque también por avispas fitófagas (específicamente S. areira y Q. humboldtii) (Quintero et al. 2007; Mahecha et al. 2010; Pujade-Villar y Caicedo- Ramírez 2010; Tanaka y Kondo 2015; Posada 2016; Ocampo et al. 2018).

Sobre cada árbol identificado por especie vegetal (con un DAP o diámetro a la altura del pecho mayor a 10 cm) y seleccionado en los parques visitados, se realizaron cinco pases dobles sobre las ramas medias o superiores ubicadas en cada punto cardinal del individuo vegetal; esto en función de su altura y de la accesibilidad por medio de la red entomológica. Los árboles muestreados de las especies L. acuminata, Q. humboldtii, F. americana ssp. andicola,

S. areira, P. undulatum y L. styraciflua presentaron un rango de altura entre los 5 a 8,5 metros.

Los insectos capturados con la red entomológica fueron recolectados con un aspirador bucal y se conservaron en etanol al 70%, para su transporte y posterior identificación en el laboratorio.

Se muestrearon entre los meses de marzo y abril de 2018, correspondiente a la época de lluvia en la ciudad, un total de 360 árboles, 60 de cada especie vegetal (réplicas), los cuales estuvieron distribuidos de manera heterogénea en los parques visitados.

Figura 2 Fotografías de algunos de los parques urbanos visitados en la ciudad de Bogotá donde se realizó la recolecta de avispas asociadas a las 6 especies arbóreas priorizadas. 

Análisis de datos. Se cuantificó la riqueza específica u observada de himenópteros en las especies arbóreas de estudio y la representatividad del muestreo mediante una curva de acumulación de especies con 1000 permutaciones de los datos. La curva se graficó en el programa Estimates 9.1.0 (Colwell 2019) a partir del número de especies esperadas en función del número acumulado de muestras. Las muestras se consideraron como el total del número de individuos arbóreos donde fueron recolectados los himenópteros. Para realizar la curva de acumulación de especies del muestreo general se construyó una matriz de abundancia por morfoespecie y se empleó el estimador Chao1, de acuerdo con Villareal et al. (2006). Además, para evaluar la composición y estructura de la himenópterofauna, se obtuvieron los valores de los índices de diversidad de Shannon y equidad de Pielou y se calculó la diversidad beta para cada especie arbórea. Posteriormente se realizó un análisis de Bray-Curtis para visualizar la composición (riqueza y abundancia) de la comunidad de avispas en relación con las seis especies vegetales estudiadas. También se realizaron modelos lineares generalizados (GLM por sus siglas en inglés) con una distribución de Poisson para evaluar si el número de individuos y riqueza de especies de avispas era función de la identidad de la especie vegetal y de su condición como especie nativa o exótica. Además, se tuvo en cuenta el parque donde fue recolectada la muestra como otra variable de análisis y la interacción especie arbórea + parque urbano.

Por último, se realizó un análisis de valor indicador (indVal) (Duffrene y Legendre 1997) con el objetivo de identificar las morfoespecies (o OTU: unidades taxonómicas operacionales) de avispas más asociadas a cada especie arbórea o que reflejaran su grado de afinidad con cada una de ellas. El método de valor indicador (IndVal) cuantifica la especificidad de una especie por un hábitat particular y la fidelidad o frecuencia de ocurrencia de la especie dentro del mismo hábitat (en este caso cada especie de árbol), evaluando posteriormente la significancia estadística de los valores de IndVal por permutación. Así, cuanto mayor sea el grado de especificidad y fidelidad de una especie, mayor será su valoración (puntuación) en las muestras procedentes de un hábitat particular. Este índice se expresa entre 0 y 1, en donde los valores cercanos a 1 son indicadores de las especies con máxima fidelidad y especificidad por un determinado hábitat, en este caso por la especie arbórea (Duffrene y Legendre 1997). Todos los análisis efectuados se realizaron usando el programa R versión 2.10.1 (R Development Core Team 2020).

Resultados

Se recolectaron 901 individuos de avispas (Parasitica + Aculeata (Chrysidoidea y Crabronidae)) entre los cuales se diferenciaron 227 morfoespecies pertenecientes a ocho superfamilias y 22 familias (Tabla 1 y 2). De acuerdo con la curva de acumulación de especies, se evidenció una buena eficiencia o esfuerzo de muestreo pues se encontró un 83% de la riqueza observada con respecto a la esperada (Fig. 3).

La familia más abundante en los muestreos fue Eulophidae, la cual comprende el 42,4% del total de individuos recolectados, seguida de las familias Braconidae (18,3%), Ichneumonidae (8,3%) y Agaonidae (8%) (Tabla 1). En cuanto a la abundancia de avispas por especie vegetal, se encontró que L. acuminata fue la especie arbórea que mayor número de avispas registró (223 individuos), seguida del falso pimiento (222 inds.), mientras que L. styraciflua fue la especie arbórea sobre la cual se registró el menor número de individuos (Tabla 1). En términos de la categorización de las especies arbóreas de acuerdo a su origen, se encontró una mayor abundancia de avispas asociadas a las especies nativas con 503 individuos registrados en total, en comparación con los individuos recolectados en las especies exóticas con 398 individuos (Tabla 2). Por otra parte, se encontró que las especies nativas presentaron el mayor número de morfoespecies de avispas asociadas (169 morfoespecies), mientras que para las especies de origen exótico este número fue menor (117 morfoespecies) (Tabla 2).

Las superfamilias Chalcidoidea e Ichneumonoidea aportaron los valores de riqueza más altos en el estudio, para el primer taxón las familias con mayor representatividad fueron Eulophidae (55 sp.), Mymaridae (15 sp.) y Scelionidae (14 sp.), y de Ichneumonidea las familias Braconidae (39) e Ichneumonidae (32) tuvieron un número similar de morfoespecies (Tabla 1). En términos de la riqueza específica por especie vegetal, Q. humboldtii fue la que presentó la mayor riqueza observada (83 sp.) seguida del guayacán de Manizales (73 sp.) y el caucho sabanero (60 sp.). De las especies exóticas, P. undulatum presentó el mayor número de morfoespecies (58 sp.), mientras que S. areira y L. styraciflua presentaron el menor número con 49 y 45 morfoespecies, respectivamente (Tabla 1).

Figura 3 Curva de acumulación de especies de la himenópterofauna recolectada sobre las 6 especies arbóreas priorizadas en los parques urbanos de Bogotá. 

Tabla 1 Número de individuos y de morfoespecies o unidades taxonómicas operacionales (OTU) por familia de Hymenoptera (Parasitica + Aculeata (Chrysidoidea y Crabronidae) para las seis especies arbóreas estudiadas en Bogotá. 

Familia OTU x Caucho F. pimiento Guayacán Jazmín Liquidámbar Roble Total
Familia
Agaonidae 6 25 4 9 9 4 14 65
Aphelinidae 6 3 0 1 1 1 0 6
Bethylidae 1 0 0 1 0 0 0 1
Braconidae 38 13 11 74 29 6 15 148
Crabronidae 1 1 0 0 0 0 1 2
Chalcididae 1 0 1 0 0 0 0 1
Cynipidae 3 1 0 1 0 0 10 12
Diapriidae 5 2 2 0 1 0 2 7
Dryniidae 1 1 0 0 0 0 0 1
Encyrtidae 14 2 8 5 13 4 4 36
Eulophidae 54 44 156 75 25 14 66 380
Eupelmidae 1 0 0 1 0 0 1 2
Eurytomidae 1 1 0 0 0 0 0 1
Figitidae 11 0 8 5 0 5 6 24
Ichneumonidae 31 9 5 18 12 11 12 67
Megaspilidae 7 0 3 6 4 1 10 24
Mymaridae 15 4 7 4 20 4 3 42
Platygastridae 9 1 3 8 1 0 3 16
Proctotrupidae 1 0 1 0 0 0 0 1
Pteromalidae 7 3 4 0 2 2 5 16
Scelionidae 12 13 3 15 3 3 7 44
Torymidae 1 0 6 0 0 0 0 6
Trichogrammatidae 1 0 0 0 0 1 0 1
Total 227 123 222 223 120 56 159 903

Tabla 2 Resumen del muestreo general. Se presenta el número total de familias (Fam), morfoespecies (u OTU), e individuos (Ind) de avispas observadas en Bogotá, así como los índices de diversidad de Shannon (H’) y equidad de Pielou (J) para cada una de las especie vegetales estudiadas y el total ponderado entre especies nativas y exóticas. 

  Caucho Roble Guayacán Jazmín Liquidámbar Pimiento Total Nativo Exótico
Fam 14 14 14 12 12 15 22 18 17
Morf 60 83 73 58 45 49 227 168 117
Ind 123 159 223 120 56 222 903 503 398
(H’) 3,541 4,072 3,503 3,611 3,71 1,873 - 3,352 4,356
(J) 0,865 0,921 0,827 0,902 0,974 0,48 - 0,7039 0,8491

Respecto a las familias recolectadas de manera exclusiva en las especies vegetales se destaca un único ejemplar de la familia Trichogrammatidae que se recolectó únicamente en L. styraciflua, mientras que en L. acuminata se recolectó un único individuo de la familia Bethylidae y sobre F. americana andicola un individuo de Dryinidae y Eurytomidae (Tablas 1 y 2). Cabe desatacar que el drínido recolectado correspondió a una nueva especie para la ciencia descrita como Gonotopus duranprietoae (Speranza et al. 2019).

Con respecto a los análisis de diversidad, se encontró que la especie Q. humboldtii registró la más alta diversidad de avispas (H’= 4,072, J = 0,92) seguida de L. styraciflua, la cual a pesar de presentar la riqueza especifica más baja, presentó la mayor equidad. Esto probablemente explique el por qué esta especie vegetal presentó el segundo mayor índice de diversidad de Shannon (H’= 3,71, J = 0,97), siendo además ambas especies las que presentaron los valores de dominancia más bajos. Por otra parte, la especie S. areira, frente a las otras especies arbóreas estudiadas, presentó los menores índices de diversidad probablemente como resultado de su baja equidad (H’= 1,87, J = 0,48) (Tabla 2). Del análisis de similitud de Bray Curtis se encontró que las especies nativas Q. humboldtii y F. americana andicola se agruparon con un 73% de similitud y L. acuminata y P. undulatum con un 71% de similitud, mientras que S. areira y L. styraciflua quedaron como grupos independientes (Fig. 4). Aun así, el grado de similitud entre todas las especies arbóreas en función de la composición (abundancia y riqueza) de avispas fue alto (> 70%) (Fig. 4).

El modelo GLM elaborado considerando el número de individuos de avispas recolectadas en función de la especie arbórea fue significativo (F (232,237) = 18,225, p<0,01, AIC:1419). Bajo este modelo las especies S. areira y L. acuminata, presentaron un número de individuos de avispas por muestra significativamente más alto, mientras que L. styraciflua tuvo el número significativamente más bajo (Est: -0,5, P< 0,05). El modelo de número de individuos en función del origen de la especie vegetal (nativa/exótica) no fue significativo (F (232,231) =2,57, p >0,1, AIC:1311). El mejor modelo para explicar el número de individuos de avispas se obtuvo, sin embargo, en función de la variable especie arbórea + parque en el cual se recolectó la avispa (F (232,204-219) = 7,7475 - 17,1459, p < 0,01 AIC: 1183).

Por otra parte, el modelo número de morfoespecies de avispas recolectadas en función de la especie de árbol fue significativo (F (232,227) =3,58, p <0,5, AIC:854), en donde para las especies L. acuminata y Q. humboldtii se observó un número de morfoespecies mayor, mientras que en el L. styraciflua este valor fue menor (p <0,05). Respecto al modelo considerando el número de morfoespecies de avispas en función del origen nativo o exótico de la especie vegetal también se encontró significancia estadística (F (232,231) =11,714, p < 0,5, AIC:856,64), siendo las especies nativas las que presentaron el número de morfoespecies de avispas significativamente más alto por muestra. No obstante, al igual que lo observado con el modelo de abundancia, el modelo que considera el número de morfoespecies fue mejor explicado en función de la variable especie de árbol + parque (F (232,227-199) = 3,58 - 2,64, p < 0,05 AIC: 840,51).

Figura 4 Dendograma de disimilaridad de Bray-Curtis de acuerdo a la diversidad de avispas asociadas a árboles de falso pimiento (Schinus areira), caucho sabanero (Ficus americana andicola), guayacán de Manizales (Lafoensia acuminata), jazmín del cabo (Pittosporum undulatum), liquidámbar (Liquidambar styraciflua) y roble andino (Quercus humboldtii). 

Finalmente, con respecto al índice de Valor Indicador (IndVal) se identificaron solo 15 morfoespecies (de las 247 especies identificadas, lo cual representa tan solo un 6% de la muestra) que se asociaron con las seis especies arbóreas muestreadas de acuerdo con su grado de exclusividad y especificidad por las mismas (Tabla 3). Pegoscapus bacataensisJansen-Gonzalez y Sarmiento, 2008 (Agaonidae), Hyssopus sp. (Eulophidae) y Eulophidae sp. 6 (Eulophidae) fueron las tres morfoespecies más frecuentemente encontradas interactuando con F. americana andicola, S. areira y L. acuminata, respectivamente (Tabla 3). No obstante, los valores IndVal obtenidos fueron en general bajos (menores a 0,5).

Tabla 3 Valores del índice de Valor Indicador (IndVal) de las morfoespecies más representativas de avispas asociadas con cada especie arbórea muestreada, con su respectivo pvalue y frecuencia de observación por especie vegetal. 

Discusión

En Colombia se ha registrado un total de 65 familias del orden Hymenoptera (Fernández 2000). Este estudio, que de manera particular corresponde a la captura de avispas asociadas únicamente a seis especies vegetales del arbolado urbano de Bogotá, representa el 35% (casi una tercera parte) del total de las familias de Hymenoptera registradas para el país, y corresponde a uno de los pocos trabajos que sobre este grupo taxonómico recientemente se han comenzado a realizar al interior de su área urbana, en donde además se documenta su interacción con la flora del ornato público (Pujade-Villar y Caicedo 2010; Pujade-Villar et al. 2017; Durán y Ocampo 2020; Pinzón-Florián 2020; Speranza et al. 2019).

De las 22 familias de Hymenoptera identificadas en esta investigación, Bethylidae, Chalcididae y Crabronidae corresponden a nuevos reportes para Bogotá. Cabe aclarar que la familia Crabronidae fue incluida en el presente estudio siguiendo la propuesta taxonómica de Michener (2007), la cual clasifica a Crabronidae dentro del infraorden Spheciforme, el cual agrupa otros taxones de avispas no encontradas en este estudio. Bethylidae, Chalcididae y Crabronidae, incluyen especies de hábitos depredadores y parasitoides (Fernández y Sharkey 2016), por lo que su presencia en la ciudad es relevante en términos del servicio ecosistémico de biocontrol que podrían estar ejerciendo las especies de estos taxones en la ciudad, particularmente sobre insectos plaga tales como las escamas blandas (Ceroplastes cundinamarcensis Mosquera, 1979, Saisettia coffeae Walker, 1852, Pulvinaria psidii Maskel, 1893, Pulvinaria caballeroramosaeTanaka y Kondo, 2015), psílidos (Callophia schini Tuthill), algunos heterópteros (Monalonion velezangeli Carvalho y Costa y Phytocoris sp.) y avispas gallícolas (Zapatella sp. (Cynipidae) y Megastigmus transvaalensis (Hussey, 1956) (Torymidae)) que están afectando la condición fitosanitaria principalmente del caucho sabanero, guayacán de Manizales, roble y falso pimiento en la ciudad (Quintero et al. 2007; Mahecha et al. 2010; Pujade-Villar y Caicedo-Ramírez 2010; Tanaka y Kondo 2015; Pujade- Villar et al. 2015, 2017; Posada 2016; Ocampo et al. 2018).

Con respecto a la alta representatividad de Eulophidae (Chalcidoidea), Braconidae e Ichneumonidae (Ichneumonoidea) en los muestreos realizados, esto puede explicarse debido a que son estas las tres familias de avispas con hábitos parasitoides más diversas dentro de Hymenoptera, las cuales además presentan una alta riqueza en la región Neotropical (Campos 2004; Fernández y Sharkey 2006; Noyes 2019). La presencia de especies fitófagas del arbolado urbano como las previamente mencionadas, puede estar favoreciendo o soportando la diversidad encontrada de eulófidos, bracónidos e ichneumónidos que ejercen un rol trófico fundamental como biocontroladores de hemípteros y otros insectos herbívoros en los ecosistemas terrestres. No obstante, a futuro se considera importante evaluar el servicio ecosistémico de control biológico que ejercería la himenopterofauna de Bogotá sobre las plagas de la flora urbana. Para ello será relevante en un análisis posterior identificar específicamente las interacciones planta-huésped-parasitoide e incluso planta- presa- avispa depredadora que estén ocurriendo en la ciudad, pues este tipo de información contribuirá a mejorar el manejo fitosanitario del arbolado urbano.

Pese a lo señalado, en esta investigación y de acuerdo al análisis de valor indicador se ha logrado registrar 15 morfoespecies de avispas las cuales se asociaron preferentemente o tuvieron una mayor afinidad por alguna de las 6 especies arbóreas evaluadas. Así, por ejemplo, se encontraron dos morfoespecies de los géneros Hyssopus Girault, 1916 y Aphidius Dalman, 1820 las cuales de acuerdo al valor Inval presentaron mayor asociación con L. acuminata y Q. humboldtii respectivamente, lo cual podría indicar indirectamente, que estas avispas están participando en redes de interacción ecológicas con los insectos fitófagos hospederos de estas dos especies arbóreas, tales como diversas especies de hemípteros (Gibson et al. 1997; Campos 2004; Fernández y Sharkey 2016). Por otra parte, el método del IndVal permitió también identificar dos morfoespecies de avispas de hábitos fitófagos M. transvaalensis (Hymenoptera: Torymidae) y Pegoscapus bacataensis Sarmiento y Jansen, 2008 (Hymenoptera: Agaonidae), corroborando la asociación de estas avispas con las plantas del género Schinus sp. y Ficus sp., respectivamente, tal como se reporta en la literatura científica (Wiebes 1979; Jansen-González y Sarmiento 2008; Pujade-Villar y Caicedo-Ramírez 2010; Jansen-Gonzáles et al. 2012).

Por otra parte, y considerando el origen de las especies como nativas o exóticas, este estudio, aunque evidenció una mayor diversidad en términos de la riqueza de avispas asociadas a las especies nativas, la abundancia no varió en función de esta variable y por el contrario se encontró que la identidad taxonómica de la especie y la variable parque, influyeron de manera importante en los patrones de diversidad descritos, esto de acuerdo con el análisis de GLM. Helden et al. (2012), en un estudio similar, encontraron que debido a la gran variedad entre especies exóticas y entre especies nativas con respecto a la riqueza y abundancia de hemípteros, no se encontraron diferencias significativas para este grupo de insectos en función del estatus exótico o nativo de sus plantas hospederas en un ambiente urbano. No obstante, en este estudio las cinco especies con el mayor número de individuos y especies de hemíptera fueron todas especies arbóreas nativas. Con respecto a los análisis de diversidad de nuestra investigación, se encontró que L. acuminata y Q. humboltdtii fueron las dos especies más diversas; esto se vio reflejado de manera general en el número de morfoespecies, abundancia y en el valor del índice de Shannon (H’). Resultados similares han sido reportados en la literatura científica para otros grupos biológicos y especies botánicas (Quine y Humphrey 2010; Pardee y Philpott 2014).

Considerando la identidad taxonómica de la especie como variable de análisis y en correspondencia con el análisis de similitud elaborado, S. areira y L. styraciflua fueron las dos especies más disímiles con el menor aporte a la diversidad de himenópteros encontrada para Bogotá. Esto podría explicarse, sin embargo, por su condición como especies exóticas, debido a que como previamente fue señalado las plantas fuera de su rango de distribución natural presentan generalmente una menor riqueza y abundancia de artrópodos que aquellas localizadas en sus hábitats de origen (Tallamy y Shropshire 2009; van Hengstum et al. 2014; Bezemer et al. 2014). Cuando una planta invade una nueva región o hábitat, las dinámicas espacio-temporales que ocurren entre los insectos fitófagos y sus enemigos naturales (depredadores y parasitoides) cambian (Kaene y Crawley 2002; Cronin y Haynes 2004). Esto es en parte explicado por la hipótesis denominada “Enemy Release Hyphotesis”, según la cual el éxito de establecimiento de una especie exótica se debe a la ausencia de sus enemigos naturales (depredadores, parásitos y herbívoro), bien sea porque estos no se introducen en el nuevo territorio o hábitat o debido a que los potenciales enemigos requieren de un tiempo para adaptarse y/o colonizar a la nueva especie vegetal (Kaene y Crawley 2002; Meijer et al. 2016).

En este sentido, puede también encontrarse la explicación al por qué las familias Chalcididae y Trichogrammatidae se hallaron exclusivamente asociadas a S. areira y L. styraciflua, como potenciales taxones introducidos o bien como organismos que se adaptaron y asociaron a estas dos especies vegetales por la presencia en ellas de sus insectos huéspedes. Trichogramátidos y chalcididos contienen especies que en su mayoría son de hábitos parasitoides, siendo reconocidas como agentes de control biológico en programas de manejo integrado de plagas (Srinivasan y Dominic 2003; McCullough y Mercader 2012; Díaz 2018). En Bogotá, se conoce que S. areira presenta como fitófago especialista al psílido Calophya schini Tuthill, 1959 (Hemiptera: Psyllidae), una especie introducida en varias regiones del mundo, donde el uso ornamental de Schinus molle L. (especie hermana) ha sido frecuente. Es probable que las morfoespecies de Chalcididae y Trichogrammatidae recolectadas en Bogotá estén actuando como enemigos naturales de este y otros hemípteros y/o lepidópteros fitófagos de S. areira y L. styraciflua en la ciudad.

Por otra parte, es de destacar que, el parque como variable de análisis está influyendo sobre los patrones de riqueza y abundancia de avispas, lo cual podría indicar que otros efectos urbanos del paisaje como la presencia de superficies duras o impermeables al interior de la áreas verdes, su grado de conectividad, su tamaño (área) y otros elementos que en este estudio no fueron considerados (Beninde et al. 2015), podría estar influyendo de manera importante y “enmascarando”, por ejemplo, el efecto del origen de las especies como exóticas o nativas sobre la diversidad de la himenópterofauna en Bogotá. Esto ha sido evidenciado por Fenoglio et al. (2013) quienes encontraron que factores como los descritos, específicamente el tamaño y aislamiento de los parches verdes urbanos, afectan la tasa de parasitoidismo por avispas parasitoides sobre la mosca minadora Liriomyza commelinae (Frost, 1931) (Diptera: Agromyzidae), que afecta a la planta Commelina erecta L. (Commelinaceae) en la ciudad de Córdoba (Argentina).

Frente a los resultados encontrados una de las principales conclusiones del estudio es que, considerando que la mayoría de especies de avispas registradas en Bogotá son de hábitos parasitoides (incluyendo hiperparasitoides) y/o depredadores, será relevante evaluar la prestación del servicio ecosistémico de biocontrol que brindarían estos organismos, para reducir la afectación fitosanitaria sobre el arbolado y otras coberturas vegetales urbanas en la ciudad por la incidencia de diferentes insectos fitófagos plagas. Además, cabe resaltar que Bogotá presenta una diversidad importante de himenópteros, lo que abre un camino de investigación interesante precisamente en el área de control biológico con el fin de mejorar la gestión y manejo fitosanitario del arbolado urbano, especialmente por parte de las entidades oficiales que como el Jardín Botánico de Bogotá tienen esa responsabilidad en la ciudad.

Por otra parte y no obstante el debate por el valor estético del arbolado urbano, en donde las especies exóticas tendrían una mayor valoración que las nativas al estar menos afectadas por los insectos plagas, desde una perspectiva de conservación, es la flora nativa el componente que dinamiza los procesos y flujos ecosistémicos al interior de los ecosistemas terrestres, incluyendo el urbano, promoviendo así su funcionalidad a través del soporte de redes ecológicas complejas que involucran diversos niveles tróficos con organismos especialistas y generalistas en su dieta alimenticia (Fiedler et al. 2008; Helden et al. 2012; Aronson et al. 2014; Threlfall et al. 2015). Diversas investigaciones han encontraron, por ejemplo, que una mayor abundancia de insectos asociados a la flora nativa en las áreas urbanas, está correlacionado con una mayor diversidad de aves insectívoras e incluso de otros vertebrados insectívoros, evidenciando con ello efectos del estatus de la plantas como nativa o exótica para la conservación de la avifauna urbana, vía efectos en su éxito reproductivo en relación con la oferta de recursos alimenticios (Burghardt et al. 2009; Helden et al. 2012; Narango et al. 2018).

En este sentido, en el presente estudio, el roble y guayacán de Manizales son especies que se evidenciaron están contribuyendo con la conservación de la himenopterofauna en la ciudad de Bogotá, probablemente asociado con una mayor oferta de recursos (hospederos).

Finalmente es de desatacar que desde una visión ecosistémica, la pérdida de especies de la flora nativa en un ecosistema puede significar pérdida de servicios ecosistémicos de regulación y soporte, los cuales son esenciales en un mundo donde la pérdida de biodiversidad en los ecosistemas naturales es cada vez más acelerada y las ciudades empiezan a ser reconocidas como espacios para la conservación de la biodiversidad amenazada (Isaacs et al. 2009; Leong et al. 2014; Threlfall et al. 2015; Schwarz et al. 2017; Palliwoda et al. 2017). Además, debe considerarse los servicios culturales que las plantas nativas y su biodiversidad asociada proveen en los ecosistemas urbanos (Fuller 2007; Peterson et al. 2012).

Agradecimientos

Esta investigación fue financiada por el Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis a través de su Proyecto de Inversión 1121. Agradecemos a esta entidad, así como a Milton Gómez Hurtado y a Laura Navarrete por su apoyo en el trabajo en campo y laboratorio. También extendemos nuestro agradecimiento a Kristian Rubiano por la elaboración del mapa del área de estudio.

Literatura Citada

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Recibido: 01 de Mayo de 2020; Aprobado: 23 de Noviembre de 2020; : 23 de Diciembre de 2020

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